1 - Classe nematoda

 

 

A verminose causada por nematódeos gastrintestinais constitui o principal problema sanitário dos rebanhos ovinos. O controle adequado dessa enfermidade é imperativo, caso contrário, a atividade pode se tornar inviável economicamente devido à redução na produtividade e à mortalidade de animais.

Principais espécies de nematódeos em ovinos

Os ovinos podem ser parasitados simultaneamente por várias espécies de nematódeos. Algumas das inúmeras espécies que já foram

registradas em ovinos no Brasil estão listadas na Tabela 2. A diversidade de espécies que parasitam os animais é influenciada pela frequência de tratamentos com anti-helmíntico, pelo manejo e pelas condições ambientais. No Sul do Brasil, por exemplo, as temperaturas baixas do inverno favorecem a ocorrência de Ostertagia (Teladorsagia) circumcincta, espécie que não tem sido registrada em ovinos criados

em outras regiões do país (Tabela 2). Além dessa espécie, ainda é comum a ocorrência de Nematodirus spp. e Oesophagostomum venulosum (Santiago et al., 1975; Ramos et al., 2004). Porém, no Rio Grande do Sul, a exemplo dos demais estados brasileiros, H. contortus é a espécie predominante, especialmente nos meses de verão, enquanto que Trichostrongylus spp. e O. circumcincta predominam nos períodos com baixas temperaturas, nos meses de inverno e primavera, quando causam problemas clínicos e redução na produtividade dos ovinos (Echevarria et al., 1996).

Tabela 2 – Prevalência (%) de nematódeos gastrintestinais e

intensidade média da infecção (entre parênteses) em ovinos criados em

oito estados brasileiros

Espécie Estado

RS 1 2 3 4 5 6 7 8 SC SP MG CE BA RN MS

Haemonchus 88% 100% 100% 85,3% 71% 60% 82,3% 73,4% contortus (88) (3265) (1487) (491) (162)

Trichostrongylus 54% 98,7% 8% 77,3% 27,1% 27% – – axei (67) (2) (367) (207) (183)

Ostertagia 92% 100% – – – – – – circumcincta (130)

Ostertagia 70% 100% – – – – – – ostertagi (31)

Ostertagia 54% – – – – – – – trifurcata (22)

Ostertagia 30% – – – – – – – lyrata (8)

Trichostrongylus 58% 100% 85% 94,7% 1% 40% 21,0% 9,9% colubriformis (101) (2154) (4872) (8) (652)

Cooperia 4% 6,9% 73% – – 20% – 7,2% curticei (0,6) (169) (465)

Cooperia 44% 4,8% – – – – – – oncophora (29)

Cooperia 42% 69,1% 50% 96% – 2% 11,3% 5% punctata (16) (34) (964) (20)

Cooperia –– 18,4% 12% – – – 6,5% 4,4% pectinata (13)

Cooperia 10% – – – – – – – mcmasteri (2)

Cooperia – 0,8% – – – – – – spatulata

Bunostomum – – 3,8% 68% 0,02% 6% – – trigonocephalum (1) (18) (0,2) (33)

Nematodirus 78% 100% – – – – – – spatigher (130)

Strongyloides 16% – 19% 13,3% 0,02% 40% – – papillosus (13) (22) (3) (0,2) (652)

Oesophagostomu 18% – 69% 78,7% 0,6% 46% 8,1%* 0,2% m (1) (125) (52) (5) (18) columbianum

Oesophagostomu 72% 100% – – – 2% – – m (9) (55) venulosum

Trichuris 88% 100% 3,8% – – 3% 27,4%* – ovis (5) (1) (6)

Trichuris 60% – – – – 47% – – globulosa (3) (5)

Trichuris – – – 4% – – – – discolor (0,5)

Skrjabinema – – – – – 25% 1,6% – ovis (27)

Fonte: (1 2 3 ) Vieira et al., 1989; ( ) Ramos et al., 2004; () Vasconcelos et

al., 1985; (4 5 6 ) Guimarães et al., 1976; ( ) Arosemena et al., 1999; ()

Lopes et al., 1975; (7 8 ) Souza et al., 2012; () Sczesny-Moraes et al.,

2010.

*Não foi possível a identificação da espécie.

A diversidade de espécies de nematódeos é maior quando os ovinos compartilham pastagens com bovinos (Giudici et al., 1999). Por outro lado, quando os animais são tratados frequentemente com anti-helmíntico, algumas espécies desses parasitas desaparecem, e apenas aquelas com maior potencial biótico permanecem parasitando o rebanho. Os parasitas pulmonares de ovinos são exemplo de nematódeos que deixam de ser registrados após a aplicação rotineira de anti-helmínticos de amplo espectro (Ramos et al., 2004).

A importância relativa das diferentes espécies varia em função da interação entre vários fatores, em especial, intensidade da infecção, prevalência e patogenicidade do parasita. Com base nesses três fatores, pode-se afirmar que Haemonchus contortus é a principal espécie que parasita ovinos no Brasil (Arosemena et al., 1999; Amarante et al., 2004; Ramos et al., 2004). Além disso, as populações desse nematódeo com frequência apresentam resistência aos anti-helmínticos.

Haemonchus contortus

Principal espécie que parasita ovinos em regiões com clima tropical e subtropical. H. contortus é um parasita hematófago que tem por habitat o abomaso dos ruminantes. Os vermes adultos apresentam de 1 cm a 3

cm de comprimento e são facilmente observados a olho nu (Figura 1). Os espículos do macho apresentam ganchos com comprimentos

desiguais nas extremidades (Figura 2).

Figura 1 – Abomaso de cordeiro com infecção pesada por Haemonchus

contortus

Figura 2 – (a) Bolsa copuladora de exemplar macho de Haemonchus

contortus com dois espículos e gubernáculo; (b) ganchos nas

extremidades dos espículos

 

Trichostrongylus spp.

Duas espécies do gênero Trichostrongylus parasitam ovinos. A mais importante delas é Trichostrongylus colubriformis, parasita do intestino delgado que, além de muito comum, também com frequência apresenta resistência aos anti-helmínticos (Amarante et al., 2004; Almeida et al., 2010). A outra espécie, Trichostrongylus axei, parasita o abomaso. Não é comum em ovinos criados no estado de São Paulo, porém tem sido registrada com frequência em ovinos de outros estados, usualmente com baixa intensidade de infecção (Santiago et al., 1976; Ramos et al., 2004). Os vermes adultos são pequenos, apresentam de 4 mm a 12

mm de comprimento, e vivem em túneis nas vilosidades (Figura 3). Não é possível visualizá-los a olho nu em meio ao conteúdo gastrintestinal. A identificação precisa das espécies requer a montagem dos

exemplares entre em lâminas (figura 4 a 7).

Figura 3 – Corte histológico do intestino delgado de cordeiro parasitado

por Trichostrongylus colubriformis. Setas indicam os parasitas no

interior da mucosa

 

Figura 4 – Extremidade anterior de Trichostrongylus colubriformis

Figura 5 – Extremidade posterior de fêmea de Trichostrongylus

colubriformis

 

Figura 6 – Extremidade posterior de macho de Trichostrongylus colubriformis. Extremidade dos espículos com formato de arpão

Figura 7 – Extremidade posterior de macho de Trichostrongylus axei

com espículos desiguais e gubernáculo

 

Cooperia spp.

Geralmente as infecções dos ovinos por Cooperia spp. são leves. Quando ovinos são criados isolados de outras espécies de ruminantes, usualmente, apenas a espécie Cooperia curticei é detectada (Amarante et al., 2004; 2009). Porém, outras espécies frequentes em bovinos, tais como Cooperia punctata, Cooperia pectinata e Cooperia spatulata, podem ser encontradas em ovinos, especialmente quando estes animais compartilham pastagens com bovinos (idem, 1997; Rocha et al., 2008). No Sul do Brasil, a espécie Cooperia oncophora, parasita de bovinos, também pode ser encontrada infectando ovinos (Vieira et al., 1989). Os vermes adultos são pequenos, apresentam de 10 mm a 20

mm de comprimento (figuras 8 a 11), e não é possível visualizá-los a olho nu em meio ao conteúdo intestinal.

Figura 8 – Extremidade anterior e extremidade posterior de fêmea de

Cooperia spp.

 

Figura 9 – Bolsa copuladora e espículos de macho de Cooperia

punctata

Figura 10 – Espículos de macho de Cooperia curticei

 

Figura 11 – Espículos de macho de Cooperia spatulata

 

Strongyloides papillosus

Apenas fêmeas partenogenéticas da espécie S. papillosus ocorrem no

intestino delgado dos ovinos (Figura 12). Dos helmintos gastrintestinais, são os menores. As fêmeas apresentam de 3 mm a 6 mm de comprimento. Não é possível visualizá-las a olho nu em meio ao conteúdo intestinal.

Figura 12 – Extremidade anterior (a) e posterior (b) de fêmea

partenogenética de Strongyloides papillosus

 

Oesophagostomum spp.

Oesophagostomum columbianum é outra espécie merecedora de destaque devido a sua elevada patogenicidade, além do que, está presente com relativa frequência nos rebanhos ovinos (Lopes et al., 1975; Santiago et al., 1976; Amarante et al., 2004). Animais infectados por Oesophagostomum spp. apresentam lesões nodulares típicas na

parede intestinal. Os parasitas adultos (figuras 13 e 14), encontrados no intestino grosso, são relativamente grandes, apresentam de 12 mm a 21 mm de comprimento, e podem ser visualizados a olho nu.

Figura 13 – Extremidade anterior de Oesophagostomum columbianum

Figura 14 – Extremidade posterior de Oesophagostomum columbianum.

Bolsa copuladora e dois espículos

 

Trichuris spp.

Os parasitas do gênero Trichuris apresentam extremidade anterior afilada, a qual permanece inserida no interior da mucosa do intestino

grosso (Figura 15). Três espécies de Trichuris foram registradas em

ovinos no Brasil: Trichuris ovis (Figura 16), Trichuris globulosa e

Trichuris discolor (Figura 17). Os parasitas adultos são relativamente grandes, apresentam de 35 mm a 85 mm de comprimento, e podem ser visualizados facilmente a olho nu, fixados à parede intestinal.

Figura 15 – Vários parasitas do gênero Trichuris aderidos no intestino

grosso de ovino

 

Figura 16 – Extremidade distal de macho de Trichuris ovis. Bainha do

espículo com dilatação na extremidade

Figura 17 – Bainha do espículo de Trichuris discolor

 

Ciclo evolutivo

Apesar de cada espécie apresentar peculiaridades em relação ao seu ciclo evolutivo, de forma geral, ele ocorre do seguinte modo: os parasitas adultos vivem no trato digestório dos animais, onde realizam a postura de grande quantidade de ovos, que são eliminados para o ambiente com as fezes. Desses ovos eclodem larvas de primeiro estágio (L1), que, após um período de desenvolvimento, mudam de cutícula e dão origem a larvas de segundo estágio (L2), as quais, por sua vez, dão origem às larvas infectantes de terceiro estágio (L3), isto é, aptas a parasitar um novo hospedeiro. Os ovinos, ao pastejar, ingerirão a vegetação contaminada pelas larvas infectantes, que retomam o desenvolvimento no aparelho digestivo do ruminante, sofrem mudas e dão origem a fêmeas e machos adultos, os quais darão sequência ao ciclo evolutivo do parasita. No caso de algumas espécies de nematódeos, a larva infectante permanece no interior do ovo, e a eclosão só ocorre após a ingestão deste.

Portanto, existem duas fases distintas na vida do parasita, uma fase de vida livre e outra de vida parasitária.

Fase de vida livre dos nematódeos da família Trichostrongylidae

O desenvolvimento e a sobrevivência dos estágios de vida livre dos nematódeos no ambiente constituem elementos cruciais para a transmissão dos parasitas. Em relação à população dos estágios de vida livre, três aspectos são relevantes: (1) desenvolvimento dos ovos até larva infectante de terceiro estágio; (2) migração das larvas infectantes das fezes para a pastagem e (3) sobrevivência das larvas infectantes no ambiente.

Desenvolvimento dos ovos até larvas infectantes de terceiro estágio

Os ovos são eliminados nas fezes em estágio de mórula e se desenvolvem com o decorrer do tempo, com a formação de uma larva

de primeiro estágio (L1) (Figura 18). A L1 eclode do ovo, se alimenta de matéria orgânica e microrganismos presentes nas próprias fezes e realiza uma mudança de cutícula, dando origem à larva de segundo estágio (L2), que continua se alimentando e se desenvolvendo até dar origem a uma larva infectante de terceiro estágio. Essa larva retém a cutícula do segundo estágio e, por essa razão, apresenta dupla cutícula: a nova que se formou e a externa, que a acompanha desde o

segundo estágio (Figura 19). As larvas infectantes não se alimentam mais no ambiente, e sobrevivem com as reservas que acumularam nas células intestinais durante os estágios de L1 e L2.

Figura 18 – Desenvolvimento dos ovos de Haemonchus contortus no

ambiente:

(a) ovo em estágio inicial de desenvolvimento, logo após a eliminação

nas fezes. Observar células no interior; (b) ovo larvado. Observar larva

de primeiro estágio no interior do ovo

Figura 19 – Desenvolvimento de Haemonchus contortus no ambiente:

(a) larvas de primeiro estágio (L1); (b) L1 corada com Lugol. Observar

esôfago rabditoide; (c) larva de segundo estágio (L2) 72 horas após a

incubação de fezes ovinas a 26 ºC; (d) larva infectante de terceiro

estágio (L3) com dupla cutícula. Observar células intestinais (coloração

escura) e esôfago filarioide (coloração clara na extremidade anterior)

 

No ambiente, o desenvolvimento dos estágios de vida livre ocorre nas próprias fezes, onde as larvas se alimentam de microrganismos e matéria orgânica. Durante esse processo, é indispensável que as fezes se mantenham úmidas, pois, em caso de dessecação, as L1 e L2 não sobrevivem. Solo úmido, chuvas frequentes e a sombra da vegetação favorecem a manutenção da umidade das fezes e, por consequência, o desenvolvimento das larvas. A dessecação pode ocorrer rapidamente, especialmente quando as fezes são expostas ao sol, o que causa elevada mortalidade dos estágios de vida livre, especialmente das L1 e L2, que são bastante vulneráveis.

O tempo necessário para o desenvolvimento varia em função da temperatura ambiental. As larvas se tornam infectantes em sete dias, ou menos, quando as fezes são mantidas em estufa em temperatura constante de 25 ºC. Quanto mais baixa a temperatura, mais lento será o desenvolvimento. Em temperatura de 4 ºC, dentro do refrigerador, os ovos não se desenvolvem e, com o decorrer do tempo, começam a ser tornar inviáveis, especialmente aqueles de espécies adaptadas a altas temperaturas, como é o caso de H. contortus. As larvas infectantes apresentam peculiaridades morfológicas que permitem a identificação

em gênero (figuras 20 a 23).

Figura 20 – Larva infectante de Trichostrongylus spp. (a) com cauda da

bainha curta (b)

 

Figura 21 – Larva infectante de Cooperia spp. apresenta cauda da

bainha de comprimento médio, com a presença de corpos refringentes

na extremidade anterior

Figura 22 – Larva infectante de Trichostrongylus spp. com cauda da

bainha curta e larva infectante de Haemonchus spp. com cauda da

bainha de comprimento médio

 

Figura 23 – Larva infectante de Oesophagostomum spp. com cauda da

bainha de comprimento longo

 

Migração das larvas infectantes das fezes para a pastagem As larvas infectantes são ativas, apresentam movimentação errática e aparentemente migram em qualquer direção (Sciacca et al., 2002), inclusive para a vegetação localizada junto das fezes. A capacidade de as larvas de H. contortus migrarem no ambiente é grandemente influenciada pelas condições climáticas. A maioria dos estudos conduzidos no campo indica que a migração das larvas para a pastagem aumenta com a ocorrência de chuva e é proporcional à intensidade e frequência das precipitações. A chuva umedece e amolece as fezes, permitindo que as larvas possam sair de dentro dos cíbalos e migrar para a pastagem. Um filme de umidade ao longo do qual a larva possa “nadar” parece ser necessário para que ela migre ao longo das folhas do capim. Porém, mesmo na ausência de chuvas, algumas larvas conseguem se deslocar até as plantas. Nesse caso, a umidade decorrente do orvalho pode ser suficiente para permitir a migração (Santos et al., 2012).

Em condições de baixa umidade, grande número de L3 tende a permanecer nas fezes, e aquelas que atingem a vegetação são encontradas com maior frequência na base das plantas. Por outro lado, durante períodos com umidade elevada e alta temperatura, grande

número de L3 tende a se localizar no ápice das forrageiras (Figura 24), ou seja, chuvas associadas com temperatura elevada favorecem a migração das L3 das fezes para o ápice da forragem (Silva et al., 2008; Santos et al., 2012). Portanto, as condições de umidade e temperatura nos diferentes meses do ano influenciam a migração das larvas de H. contortus das fezes para a pastagem. A migração é favorecida pela chuva, por outro lado, na ausência de precipitações, a maioria das larvas permanece nos cíbalos fecais (Silva et al., 2008), que podem se manter íntegros por várias semanas no ambiente, constituindo-se em importante reservatório de larvas infectantes (Rocha, 2006; Carneiro; Amarante, 2008).

Figura 24 – Número médio de larvas infectantes de Haemonchus

contortus recuperadas de diferentes estratos de Brachiaria decumbens

(0-10 cm, 10-20 cm e > 20 cm) em diferentes horários do dia (*nascer

do sol e **pôr do sol) nos meses de dezembro e junho

 

Fonte: Silva et al., 2008.

Sobrevivência das larvas infectantes no ambiente

Observa-se que as formas infectantes dos parasitas se comportam de modo a conciliar sua sobrevivência com a maior probabilidade possível de serem ingeridas pelo hospedeiro. No caso de H. contortus, a probabilidade de a L3 ser ingerida pelo hospedeiro aumenta se ela migrar das fezes, onde o desenvolvimento inicial ocorre, para a vegetação, que constitui o alimento do ruminante. Portanto, uma fase inicial de migração aumenta grandemente suas chances de encontrar um hospedeiro. Entretanto, uma vez tendo atingido a vegetação, qualquer atividade subsequente não aumentará as chances de encontrar seu hospedeiro. Pelo contrário, movimentação contínua pode resultar em exaustão das reservas energéticas. Por essa razão, após se localizarem na forrageira, as L3 tendem a permanecer imóveis, economizando energia, até que eventualmente sejam ingeridas pelo hospedeiro (Fenton; Rands, 2004).

Ao contrário do que ocorre durante a fase de desenvolvimento (ovo até L3), em que a umidade é essencial, a sobrevivência das L3 não depende de ambiente úmido. As larvas infectantes são capazes de sobreviver a vários ciclos de dessecação/reidratação por um processo conhecido como anidrobiose, no qual a atividade metabólica sofre redução e a sobrevivência é prolongada (Lettini; Sukhdeo, 2006). Por essa razão, elas podem sobreviver por várias semanas na pastagem, especialmente quando a temperatura é amena, com médias em torno de 17 ºC (Carneiro; Amarante, 2008).

A luz ultravioleta tem ação deletéria sobre as larvas (Van Dijk et al., 2009). Essa é uma das razões pelas quais o microclima da pastagem tem grande relevância no desenvolvimento e na sobrevivência larval. Em função do porte e da morfologia das diferentes espécies forrageiras, ambientes distintos podem ser encontrados na base da pastagem com variação na incidência de sol e umidade. Além da cobertura vegetal, o tipo de solo e a quantidade de matéria orgânica também têm influência no microclima. Em solos ricos em matéria orgânica, as minhocas e outros invertebrados, ao consumirem e incorporarem as fezes ao solo, reduzem a contaminação da pastagem (Niezen et al., 1998). Por outro lado, fezes expostas ao sol secam rapidamente, o que pode resultar em destruição maciça de ovos e larvas, especialmente daquelas de primeiro e segundo estágio, que são mais sensíveis. Experimentalmente, a deposição de amostras fecais de ovinos entre gramíneas com altura reduzida (5 cm), que favorecia a incidência direta do sol e a dessecação, resultou em elevada mortalidade dos estágios de vida livre de H. contortus e T. colubriformis (Carneiro; Amarante, 2008; Rocha et al., 2008b). O contrário ocorreu quando as amostras fecais foram depositadas em meio a gramíneas com altura mais elevada (30 cm). Porém, isso não quer dizer que os riscos de infecção são necessariamente menores quando os animais são colocados em uma pastagem baixa. Pois, nesse caso, a concentração de larvas pode ser maior (número de larvas por kg de matéria seca), uma vez que a quantidade de forragem/ m2 também será menor.

Em Botucatu (SP), Carneiro e Amarante (2008) avaliaram a influência de diferentes gramíneas (Brachiaria decumbens cv. Australiana, Cynodon dactylon cv. Coast-cross e Panicum maximum cv. Aruana) no desenvolvimento e sobrevivência de larvas de H. contortus. Canteiros com essas variedades de gramíneas foram plantados, e sobre eles foram depositadas amostras de fezes de ovinos que continham ovos de H. contortus, em quatro épocas do ano (agosto, novembro, fevereiro e maio). Observou-se que o período de recuperação de larvas foi mais curto após a deposição de novembro e fevereiro (estação das águas). Por outro lado, temperaturas amenas (em torno de 17 ºC), associadas com precipitações reduzidas, favoreceram a recuperação de larvas do ambiente. No início de setembro, dezesseis semanas após a deposição realizada em maio, larvas ainda foram recuperadas da pastagem

(Tabela 3). Posteriormente, Rocha (2006) conduziu um experimento

similar com T. colubriformis, também em Botucatu (SP) (Tabela 4).

Tabela 3 – Recuperação de larvas infectantes de Haemonchus

contortus após a deposição de amostras fecais em meio a três espécies

de forrageiras.* Análises realizadas uma, duas, quatro, oito, doze e

dezesseis semanas após a contaminação (Carneiro; Amarante, 2008)

Data da Ápice na Sobrevivência

contaminação recuperação de máxima

larvas após a observada

contaminação

Fezes Pastagem Fezes Pastagem

7/ago./2002 2 4 Até a 8

semanas semanas última semanas

coleta –

16

semanas

6/nov./2002 1 e 2 2 e 4 8 Até a

semanas semanas semanas última

coleta –

16

semanas

5/fev./2003 1 2 2 Até a

semana semanas semanas última

coleta –

16

semanas

14/maio/2003 4 8 Até a Até a

semanas semanas última última

coleta – coleta –

16 16

semanas semanas

*No dia da contaminação, as forrageiras tinham 30 cm de altura.

Tabela 4 – Recuperação de larvas infectantes de Trichostrongylus colubriformis após a deposição de amostras fecais em meio a três

espécies de forrageiras.* Análises realizadas uma, duas, quatro, oito,

doze e dezesseis semanas após a contaminação (Rocha, 2006)

Data da Ápice na Sobrevivência máxima

contaminação recuperação de observada

larvas após a

contaminação

Fezes Pastagem Fezes PastagemPastagem

5/fev./2004 2 2 Até a Até a última coleta –

semanas semanas última 16 semanas

coleta –

16

semanas

7/maio/2004 2 e 8 2 a 8 Até a 12 semanas

semanas semanas última

coleta –

16

semanas

5/ago./2004# 12 2 Até a 12 semanas

semanas semanas última

coleta –

16

semanas

24/nov./2004 2 2 4 12 semanas

semanas semanas semanas

*No dia da contaminação, as forrageiras tinham 30 cm de altura.

# Após a contaminação, número reduzido de larvas foi recuperado da

pastagem.

Influência da forrageira na biologia dos estágios de vida livre e na migração vertical das larvas infectantes

As larvas infectantes dos estrongilídeos são ingeridas pelos ovinos juntamente com a pastagem. Portanto, a migração das larvas infectantes das fezes para a pastagem, bem como a sua localização na planta, tem papel central na transmissão dos parasitas. Ao avaliar a migração vertical das larvas em diferentes horários do dia, ao nascer do sol, ao meio-dia, ao pôr do sol e à meia-noite, Silva et al. (2008) observaram que a localização das larvas se mantém relativamente constante ao longo do dia, ou seja, não existe um determinado horário

em que os ovinos estejam mais predispostos à infecção (Figura 24). Nesse mesmo estudo, a maioria das larvas foi recuperada do extrato superior da forragem (Brachiaria decumbens) nas observações realizadas em setembro e dezembro. Do número total de larvas depositadas, 0,12% foram recuperadas das amostras fecais, e 0,91%, do capim, no mês de dezembro, e 4,91% das amostras fecais e 0,16% do capim, no mês de junho (ibidem). Por outro lado, em março e junho, a maioria das larvas foi recuperada da base da forrageira. Oliveira et al. (2008), ao analisar cinco espécies forrageiras, também encontraram a maior proporção de larvas de H. contortus na base das planta em análises realizadas no final do verão. De acordo com os autores, a presença de tricomas nas plantas não tem influência na migração vertical.

Curiosidade: no ambiente, mesmo quando as condições climáticas são favoráveis, apenas um pequeno percentual de ovos dá origem a larvas infectantes capazes de migrar para a pastagem. Apesar da baixa taxa de sobrevivência dos estágios de vida livre, a quantidade de larvas infectantes de H. contortus produzidas e encontradas na pastagem é suficiente para causar infecção severa em ovinos susceptíveis. Isso ocorre devido à grande quantidade de ovos que o parasita produz. Sabendo-se que os ovinos eliminam quantidade de fezes que corresponde a aproximadamente 5% do seu peso vivo (Amarante et al., 2007). Uma ovelha com 50 kg de peso e apresentando mil ovos por grama de fezes (OPG), por exemplo, eliminará no total aproximadamente 2,5 milhões de ovos por dia. Se apenas 0,01% desses ovos derem origem a larvas infectantes capazes de sobreviver e migrar até a pastagem, 25 mil larvas atingirão a forragem diariamente.

Ciclo de vida de Strongyloides papillosus

Em relação ao ciclo geral, é importante destacar que os nematódeos da espécie Strongyloides papillosus apresentam aspectos biológicos distintos dos demais representantes desse filo. Não existem machos parasitas, apenas fêmeas, que, por partenogênese, produzem ovos que

são eliminados embrionados nas fezes (Figura 25). Porém, no ambiente pode ocorrer a formação de machos e fêmeas adultos de vida livre, as quais produzem ovos, que poderão dar origem a larvas infectantes de

terceiro estágio (figuras 26 e 27). Esse fato possibilita ao nematódeo aumentar a sua população de larvas infectantes no ambiente. Porém, as larvas infectantes de S. papillosus, por não apresentarem dupla cutícula, são bastante sensíveis. Outra particularidade desse gênero diz respeito à forma de infecção. Diferentemente da maioria dos nematódeos, as larvas infectantes penetram ativamente na pele dos hospedeiros, caem na circulação sanguínea e chegam aos pulmões, onde mudam para o quarto estágio, são expectoradas, deglutidas e se instalam na mucosa do intestino delgado, onde dão origem a fêmeas adultas. Os animais com poucos dias de vida já podem apresentar infecções patentes por S. papillosus. Na maioria das vezes, as infecções por esses nematódeos são leves e não requerem tratamento com anti-helmíntico. Porém em animais jovens, confinados em condições precárias de higiene, as infecções podem ser pesadas.

Figura 25 – Ovo de Strongyloides papillosus e ovos de Moniezia spp.

Figura 26 – Larva infectante de Strongyloides papillosus. Obsevar

células intestinais (coloração escura) e esôfago filarioide (coloração

clara na extremidade anterior). A seta indica o limite entre o esôfago e o

intestino

 

Figura 27 – A larva infectante de Strongyloides papillosus é menor que

a larva infectante de Haemonchus contortus

 

Ciclo de vida de Trichuris spp. e Skrjabinema ovis

As infecções por Trichuris spp. são usualmente leves e não chegam a causar alterações patológicas perceptíveis. Os animais eliminam nas

fezes ovos bioperculatos (Figura 28), e a forma infectante é o ovo larvado. Os adultos são encontrados com a sua extremidade anterior inserida na mucosa do intestino grosso.

Figura 28 – Ovo de Trichuris spp.

 

Skrjabinema é um oxiurídeo pouco frequente em ovinos. No estado de São Paulo, esse parasita tem sido detectado apenas em ovinos que compartilham pastagem ou instalações com caprinos. Os ovinos parasitados esfregam a região posterior do corpo contra anteparos, o que indica a ocorrência de prurido devido à oviposição que as fêmeas realizam na região perianal (observações do autor que não foram publicadas). No caso desse parasita, o ovo larvado é a forma infectante para o hospedeiro.

Fase de vida parasitária

Após serem ingeridas pelo hospedeiro, as larvas infectantes dos estrongilídeos perdem a cutícula externa e se instalam na mucosa. No caso de H. contortus, as L3 penetram na mucosa do abomaso, dando início a uma fase de desenvolvimento histotrófico. Poucos dias após a infecção, larvas de quarto estágio inicial já são encontradas na luz do órgão. Após a quarta e última mudança de cutícula, as larvas de quinto estádio (L5) completam o desenvolvimento, amadurecem sexualmente, e, após a cópula, as fêmeas iniciam a oviposição, dando início ao que se denomina “período patente da infecção”. Fotos de H. contortus em

diferentes estágios de desenvolvimento estão apresentadas na Figura

29. Na Tabela 5 estão indicados os dias em que ocorrem as mudanças de estágio e o período pré-patente da infecção das principais espécies de nematódeos gastrintestinais.

Figura 29 – Formas imaturas de Haemonchus contortus: (a)

extremidade anterior e (b) extremidade posterior de larva em quarto

estágio inicial; (c) extremidade posterior de macho em quarto estágio

final, imediatamente antes da mudança para o quinto estágio, com raios

da bolsa copuladora já formados; (d) extremidade posterior de fêmea

em quarto estágio final, imediatamente antes da mudança para o quinto

estágio. Observar cutícula externa se desprendendo do corpo da larva;

(e) extremidade posterior de fêmea em processo de mudança do quarto

para o quinto estágio

Tabela 5 – Tempo (dias) de mudança de estádio larval e patência de

nematódeos gastrintestinais em ovinos

Espécie Muda de Muda de Período

L3 para L4 L4 para L5 pré-patente

Haemonchus 1-5 9-11 18-21 contortus

Teladorsagia 3 7-9 17-21 circumcincta

Trichostrongylus 4-6 10-14 21 axei

Trichostrongylus 3 6-9 21 colubriformis

Cooperia spp. 2 8 13-14

Nematodirus < 5 10-12 14-16 spathiger e

Nematodirus

battus

Strongyloides 3 > 6 > 9 papillosus

Oesophagostomu 5-7 21 35-42 m columbianum

Chabertia ovina 7-8 24-25 42-49

Fonte: Wood et al., 1995.

Fase de vida parasitária de Oesophagostomum columbianum

De acordo com Dash (1973), após a ingestão, a larva de terceiro estádio penetra na parede do intestino delgado. A terceira mudança de cutícula de O. columbianum (de L3 para L4) ocorre entre cinco e dez dias após a infecção. Ao final desse período, a maioria das larvas completa seu período de encistamento na parede do intestino delgado,

retorna ao lúmem intestinal e migra para o intestino grosso (Figura 30). No intestino grosso, as larvas iniciam uma segunda fase histotrófica no interior da parede intestinal, onde podem ter o desenvolvimento inibido no quarto estágio. As demais larvas parecem se desenvolver diretamente em adultos, no lúmem, sem necessitarem de uma segunda fase de migração nos tecidos. Dois tipos de nódulos macroscópicos se formam na parede do intestino após infecções primárias. Nódulos pequenos se formam no intestino delgado nos locais de encistamento das larvas de terceiro estágio. Nódulos caseosos grandes se formam no intestino grosso em torno da larva de quarto estágio durante a segunda fase histotrófica. Portanto, uma mesma larva, em diferentes estágios de desenvolvimento, pode ser responsável por dois tipos de nódulos, em regiões diferentes do intestino.

Figura 30 – (a) Larva de quarto estádio de Oesophagostomum

columbianum; (b) aspecto da cápsula bucal

 

Poucas larvas dão origem a parasitas adultos após infecções secundárias. Algumas permanecem inibidas em quarto estágio no intestino delgado. Aquelas que completaram a primeira fase histotrófica invariavelmente entram em nova fase histotrófica no intestino grosso. Larvas de quarto estágio com o desenvolvimento inibido no intestino delgado estimulam a formação de nódulos caseosos similares aos provocados no intestino grosso. Assim, os nódulos caseosos são produzidos em reação à presença de larvas de quarto estágio de O. columbianum em um hospedeiro, sensibilizados por uma infecção prévia ou durante a primeira fase histotrófica de uma mesma infecção. As larvas aprisionadas dentro dos nódulos provavelmente morrem com o decorrer do tempo. A segunda fase histotrófica do parasita parece ser uma variação anormal do padrão de ciclo de vida de O. columbianum e indica adaptação pobre da relação parasita-hospedeiro. O período pré-patente varia de 35 a 39 dias após a infecção primária, e de 46 a 47 dias após infecções secundárias (ibidem).

Patogenia das infecções e resposta imunológica

contra os nematódeos gastrintestinais

A ocorrência de problemas clínicos resulta da interação entre o número de larvas infectantes ingeridas diariamente (desafio), o número de parasitas estabelecidos no trato gastrintestinal e a eficiência da resposta imunológica do hospedeiro. Em um rebanho, é impossível prever os animais que permanecerão em boas condições de saúde e aqueles que adoecerão. Geralmente se observa que os animais gravemente acometidos constituem a minoria no rebanho. Isso decorre do fato de a eficiência da resposta imunológica não ser uniforme e ser influenciada por uma série de variáveis, que serão abordadas mais adiante, no tópico “Aspectos epidemiológicos relacionado aos animais”.

Em regiões onde animais bem nutridos são expostos permanentemente às infecções, ou seja, diariamente ingerem larvas infectantes em pequena quantidade, pode se estabelecer imunidade protetora. Quando isso ocorre, pode-se afirmar que a relação entre parasita e hospedeiro está em equilíbrio (Amarante, 2001). Porém, essa situação pode se suprimida em casos de estresse, má nutrição e no período do periparto. Além disso, os animais geneticamente predispostos (os susceptíveis) poderão adoecer em consequência de infecções pesadas.

Por outro lado, em regiões onde a exposição dos animais às infecções é sazonal, estes podem permanecer por período prolongado sem ingerir larvas infectantes. Quando as condições ambientais se tornam, de forma repentina, favoráveis ao desenvolvimento e sobrevivência dos estágios de vida livre, podem ocorrer surtos de verminose devido à presença de animais sem a devida proteção contra os parasitas. Isso acontece, por exemplo, após período prolongado de estiagem.

Portanto, a eficiência da resposta imunológica é influenciada por vários fatores, que incluem a espécie do parasita, a taxa de infecção e o tempo de exposição. A resposta imunológica adquirida ao longo de desafio contínuo causa redução expressiva na taxa de estabelecimento das larvas infectantes. Cordeiros Santa Inês, por exemplo, submetidos a uma única infecção artificial com 4 mil L3 de Trichostrongylus colubriformis, apresentaram em média 1.473 parasitas adultos quarenta dias após a infecção, isto é, 36,8% das larvas administradas estabeleceram-se na mucosa intestinal e deram origem a nematódeos adultos (Almeida et al., 2010). Entretanto, quando cordeiros foram infectados com 2.500 L3, três vezes por semana, ao longo de treze semanas (total de 97.500 L3), o percentual de estabelecimento foi muito menor: a maioria dos cordeiros tinha poucos parasitas, de 13 a 1.540 nematódeos, representando estabelecimento inferior a 1,6% do inóculo (Cardia et al., 2011).

Patogenia e sinais clínicos

Alguns parasitas se alimentam de sangue, como é o caso de H. contortus; outros causam lesões e inflamações na mucosa intestinal, como é o caso de T. colubriformis, S. papillosus e O. columbianum.

Das inúmeras espécies de nematódeos que parasitam ovinos, algumas merecem destaque devido à elevada prevalência e intensidade de infecção. De todas elas, H. contortus é uma das mais importantes. A evolução da haemonchose varia muito de animal para animal. Em um extremo têm-se animais que desenvolvem sólida resposta imunológica, capaz de limitar a carga parasitária a apenas alguns poucos parasitas. No outro extremo, animais podem morrer em consequência da anemia

severa que ocorre em infecção pesada (Figura 31). H. contortus é hematófago e consome de 0,05 ml a 0,08 ml de sangue por dia. Portanto, um animal que esteja albergando quinhentos parasitas, infecção considerada relativamente leve, perderá de 25 ml a 40 ml de sangue diariamente. Esse animal, ao final de cinco meses, terá perdido de 3,75 litros a 6 litros de sangue. Já um animal com infecção pesada – 10 mil a 50 mil vermes – poderá perder, diariamente, de 0,5 litro a 4 litros de sangue (Marquardt et al., 2000).

Figura 31 – (a) Infecção maciça do abomaso por Haemonchus contortus

e (b) conjuntiva ocular pálida de cordeiro com anemia severa devido a

haemonchose

 

O desenvolvimento da anemia em ovinos infectados experimentalmente com 10 mil L3 de H. contortus e reinfectados da mesma maneira de seis a sete semanas depois ocorre em três estágios: (1) durante as três semanas iniciais da infecção ocorre redução progressiva do volume globular (VG), atribuída ao consumo de sangue pelas larvas em desenvolvimento e pelos adultos jovens. Nesse período, a resposta do sistema eritropoético do hospedeiro encontra-se em latência; (2) o segundo estágio (dura de seis a quatorze semanas) pode ser acompanhado de estabilidade do VG, pelo menos em um primeiro momento, e caracteriza-se por hemorragia abomasal contínua e marcado aumento da eritropoese, que se dá à custa das reservas de ferro do animal; o estágio final caracteriza-se por redução dramática do VG, da concentração sérica de ferro e por sinais de exaustão dos mecanismos de síntese, devidos à deficiência de ferro e possivelmente da proteína disponível. No entanto, quatro a oito dias após a reinfecção, alguns animais podem apresentar autocura, acompanhada de recuperação do VG (Dargie; Allonby, 1975).

Cordeiros que apresentavam em média 37% de VG foram experimentalmente infectados com 4 mil L3 de H. contortus. Dezoito dias após a infecção, o VG era de 30,4%, e uma semana depois, era de

25,8% (Figura 32). Valores de VG superiores a 30% só voltaram a ser registrados quando houve redução das contagens de ovos para níveis inferiores a 3 mil OPG, o que ocorreu mais de três meses após a infecção (dados não publicados).

Figura 32 – Valores de volume globular (VG) e contagem de ovos por grama de fezes (OPG) de cordeiros após a infecção com 4 mil larvas

infectantes (L3) de Haemonchus contortus

 

Trichostrongylus colubriformis em infecções pesadas causa enterite severa. A maioria dos parasitas localiza-se no terço inicial do intestino delgado, em túneis no epitélio das vilosidades. Ao formar túneis, os vermes causam necrose do epitélio e alimentam-se do conteúdo das células epiteliais necrosadas (Andronicos et al., 2012). Os danos principais causados nas regiões parasitadas são atrofia das vilosidades, espessamento da mucosa e erosão do epitélio, alterações que comprometem a digestão e a absorção de nutrientes. Os danos nos tecidos intestinais resultam também em perda de líquidos tissulares. Os animais parasitados podem também apresentar redução no consumo de alimento (Holmes, 1985). Os transtornos causados por Cooperia spp. e por S. papillosus são similares aos causados por T. colubriformis.

Oesophagostomum columbianum apresenta elevada patogenicidade. A enfermidade aguda é causada pelas larvas histotróficas do parasita que se localizam na mucosa do intestino, onde causam inflamação a

formação de nódulos (Figura 33). As principais manifestações clínicas apresentadas pelos animais parasitados são anorexia, perda de peso, diarreia e anemia (Horak; Clark, 1966). Após reinfecções, os efeitos do parasitismo são menos severos e se devem a resposta imunológica que causa redução no número de larvas capazes de penetrar nos tecidos intestinais (Dobson, 1967).

Figura 33 – Lesões nodulares na parede do intestino de ovino causadas

por larvas de Oesophagostomum columbianum

Como as infecções dos animais são, em geral, mistas, ocorre somatório dos efeitos patogênicos de cada uma das espécies que parasitam esses hospedeiros. Em consequência do parasitismo, os principais sinais clínicos apresentados pelos ovinos são anemia, edema submandibular (devido à hipoproteinemia), diarreia, inapetência e perda de peso. Vale ressaltar que as fezes podem se manter com a consistência normal nos casos de infecções pesadas apenas com H. contortus (haemonchose).

Resposta imunológica

A resistência contra os parasitas envolve mecanismos passivos e ativos. A resistência passiva inclui barreiras físicas e químicas que evitam a entrada do parasita no corpo do hospedeiro ou que criam um ambiente fisiologicamente inadequado para a instalação e desenvolvimento do parasita. A resistência ativa engloba a resposta imunológica inata e/ou adaptativa produzida em resposta à infecção (Saddiqi et al., 2011). Nesse caso, várias moléculas produzidas pelos parasitas, denominadas antígenos, são reconhecidas como estranhas pelo organismo, e, contra elas, o sistema imunológico é ativado, com a participação de células especializadas na defesa que produzem várias substâncias, tais como citocinas e imunoglobulinas (anticorpos).

Os nematódeos induzem resposta mediada por linfócitos Th tipo 2 (Th2), dependente de anticorpos, enquanto parasitas intracelulares (por exemplo, vírus) induzem resposta Th tipo 1 (Th1). Os dois tipos de resposta são importantes, pois os animais são expostos a diferentes patógenos. A resistência contra os nematódeos depende da habilidade do hospedeiro em reconhecer o parasita e elaborar resposta imunológica protetora eficiente do tipo Th2. As células Th2 produzem citocinas que irão estimular a proliferação de outras células inflamatórias, como eosinófilos e mastócitos. Essas mesmas citocinas estimularão a produção de imunoglobulinas contra os parasitas, tais como IgE e IgA. Ocorre também aumento na produção de muco, o qual poderá conter substâncias com ação antiparasitária (Anthony et al., 2007).

A imunidade contra os nematódeos adultos em ruminantes pode se manifestar pela expulsão da população adulta dos vermes, por alterações na morfologia dos parasitas e pela redução na fecundidade das fêmeas. Já a resistência contra as larvas dos nematódeos manifesta-se pela eliminação das larvas infectantes ou pela inibição do desenvolvimento dos parasitas imaturos, fenômeno conhecido como hipobiose (Balic et al., 2000).

Deve-se destacar que a principal consequência da resposta imunológica é a falha no estabelecimento das larvas infectantes na mucosa do trato gastrintestinal, as quais são eliminadas à medida que tentam penetrar nos tecidos dos hospedeiros. Em um hospedeiro com resposta imunológica eficiente, o contato com os parasitas desencadeia aumento da permeabilidade vascular, da produção de muco e da contratilidade das células musculares. Em conjunto, essas alterações favorecem o aprisionamento das larvas e sua eliminação do trato gastrintestinal, o que é favorecido pelo aumento do peristaltismo. A ocorrência de diarreia é a principal manifestação clínica desses eventos.

Usualmente, o desempenho dos animais que estão respondendo ao desafio por patógenos é inferior ao de animais livres de infecção. Esse fato resulta das alterações patológicas decorrentes da enfermidade e também dos custos e das consequências da resposta imunológica. Acrescente-se, ainda, que a habilidade dos animais de suportar a enfermidade é influenciada por fatores ambientais, sendo que o estado nutricional e fisiológico do animal pode interferir na eficiência da reposta imunológica contra os patógenos (Bishop; Stear, 2003).

Por que alguns animais são resistentes e outros susceptíveis às infecções helmínticas?

A maioria dos estudos sobre o assunto indica que os animais resistentes são aqueles capazes de elaborar, com eficiência, resposta mediada por linfócitos Th2. Experimentos realizados na Austrália com duas linhagens de ovinos da raça Merino, uma selecionada para produzir cordeiros geneticamente resistentes contra os vermes e outra selecionada para produzir animais susceptíveis, demonstraram que os animais resistentes elaboraram com eficiência resposta protetora do tipo Th2, ao contrário dos animais susceptíveis (Andronicos et al., 2010). Porém, os resultados são controversos, e em alguns estudos não se observou polarização da resposta Th1 ou Th2 em animais que se tornaram resistentes (Ingham et al., 2008).

Redução na produtividade como consequência do parasitismo

Com visto anteriormente, as infecções pesadas podem resultar em mortalidade. No entanto, a redução na produtividade do rebanho é a

principal consequência da verminose. A Tabela 6 apresenta resultados de animais parasitados que foram mantidos em pastagem e suplementados com ração que continha 18% de proteína bruta, em quantidade equivalente a 3% do peso vivo. Devido à boa nutrição, desenvolveram resposta imunológica e não apresentaram sinais clínicos de verminose. No entanto, a redução no ganho em peso é evidente quando se compara esse grupo com animais mantidos livres de infecções parasitárias em confinamento e que tinham acesso a alimentação similar.

Tabela 6 – Ganho médio diário em peso de cordeiros das raças Ile de

France e Santa Inês criados confinados, livres de infecções parasitárias,

e de cordeiros mantidos em pastagem, expostos a parasitas

Raça Animais livres de Animais

parasitas* parasitados**

Ile de 256 g/dia 200 g/dia France

Santa 223 g/dia 154 g/dia Inês

*Animais de grupo-controle, não infectados (Bricarello et al., 2005), e

**animais parasitados por Haemonchus contortus, Trichostrongylus

colubriformis, Strongyloides papillosus e Oestrus ovis (Silva et al.,

2012).

Cordeiros Santa Inês experimentalmente infectados com T. colubriformis apresentaram redução acentuada no ganho em peso e na

conversão alimentar (Figura 34). Os cordeiros foram infectados com 2.500 L3, três vezes por semana, ao longo de treze semanas (total de 97.500 L3), e, devido à resposta imunológica, a maioria deles tinha poucos parasitas (de 13 a 1.540 nematódeos). Apesar da carga parasitária relativamente pequena, o grupo infectado apresentou 37% de redução no ganho diário em peso (107,3 g/dia), quando comparado com o grupo-controle (171,1 g/dia). O grupo infectado também apresentou a pior conversão alimentar, isto é, cada animal necessitou consumir, em média, 10,1 kg de alimento para ganhar 1 kg de peso vivo, 31,8% a mais de consumo em comparação com o grupo-controle (Cardia et al., 2011). Em conclusão, o principal prejuízo causado pela verminose é a redução na produtividade de animais, mesmo daqueles com aspecto saudável.

Figura 34 – Ganho médio diário em peso (a) e conversão alimentar de

cordeiros (b). Os animais do grupo infectado foram alimentados ad

libitum e receberam, ao longo de treze semanas, 2.500 larvas

infectantes de Trichostrongylus colubriformis, três vezes por semana; os

“pair-fed” receberam a mesma quantidade de alimento consumido no

dia anterior pelo seu par do grupo infectado. O grupo-controle foi

mantido livre de infecção e alimentado ad libitum

 

Fonte: Cardia et al., 2011.

Epidemiologia

São inúmeros os fatores relacionados à interação entre parasita, hospedeiro e ambiente que podem resultar na ocorrência da verminose ou na redução da produtividade do rebanho. Entre eles, os seguintes se destacam:

Variação sazonal na contaminação da pastagem