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Capítulo 4

 

Chondrichthyes | Diversidade Ameaçada

Ricardo de Souza Rosa, Guilherme Moro e Mateus Costa Soares

 

■ Introdução

■ Morfologia externa

■ Morfologia interna e funcionamento geral

■ Evolução, sistemática e filogenia

■ Classificação atualizada

■ Diversidade da condrofauna brasileira

■ Biologia da conservação

■ Considerações finais

■ Sugestão de aulas práticas

■ Agradecimentos

■ Sugestão de leitura

■ Referências bibliográficas

Introdução

 

Os Chondrichthyes são o grupo zoológico composto por tubarões, raias e quimeras recentes (Figura 4.1), além de uma diversidade de espécies extintas que viveram em diferentes períodos desde o Paleozoico, há cerca de 400 milhões de anos. A definição filogenética do grupo está embasada na calcificação prismática nas cartilagens do endoesqueleto e em órgãos intromitentes associados às nadadeiras pélvicas dos machos (clásperes ou mixopterígios).1

A diversidade atual do grupo é de aproximadamente 1.100 a 1.200 espécies;2,3 no entanto, novas espécies têm sido descobertas a cada ano, e estima-se que outras 1.200 ainda aguardem descrição.3 Segundo dados da literatura,4 a quantidade de espécies brasileiras conhecidas no início do século 21 era de 155 (139 marinhas e 16 dulcícolas).4 Esse número foi recentemente corrigido para 169 por especialistas que participaram do processo de avaliação do estado de conservação das espécies brasileiras.5

As populações de Chondrichthyes são relativamente restritas quando comparadas às dos peixes teleósteos, em função da baixa fecundidade e da maturação sexual tardia.6 No entanto, algumas espécies formam grandes cardumes ou agregações durante partes do seu ciclo biológico.

A maior parte das espécies recentes de Chondrichthyes é marinha; entretanto, algumas estabeleceram populações em água doce, enquanto uma única família, a de raias Potamotrygonidae, é exclusivamente dulcícola.7 O registro fóssil também aponta para a ocorrência de diversas espécies em ambiente dulcícola.8 No ambiente marinho, a distribuição dos Chondrichthyes estende-se por uma ampla faixa latitudinal, das regiões intertropicais às polares, assim como em um amplo gradiente vertical, desde águas rasas litorâneas até grandes profundidades. Alguns grupos, como as quimeras, são predominantemente de águas profundas.

As estratégias de vida relacionadas com alimentação, reprodução, locomoção e uso do hábitat são muito variáveis no grupo. Dentre os tubarões, há desde predadores de topo até espécies filtradoras de plâncton, enquanto, entre as raias e quimeras, predominam os predadores de níveis intermediários. A diversidade de estratégias reprodutivas é comparável a dos mamíferos, incluindo a oviparidade e a viviparidade. Quanto à locomoção, são encontradas desde as espécies sedentárias de hábitos bentônicos até os grandes nadadores pelágicos, alguns com capacidade de grandes deslocamentos verticais na coluna d’água. O uso do hábitat normalmente varia dentro da mesma espécie, com segregações ontogenéticas ou sexuais que contribuem para reduzir a competição intraespecífica e a predação de jovens pelos adultos.

 

Figura 4.1 Representantes dos três morfótipos viventes de Chondrichthyes: quimera, Callorhinchus callorynchus (A); tubarão, Prionace glauca (B); raia, Dasyatis say (C). (Ilustrações de Washington L. S. Vieira.)

 

Morfologia externa

 

A princípio, os Chondrichthyes aparentam ser um grupo conservador do ponto de vista morfológico. Assim eles foram tratados na literatura zoológica mais antiga, apresentados, muitas vezes, como modelo de vertebrado primitivo. No entanto, o sucesso evolutivo do grupo está essencialmente calcado na relativa plasticidade de um plano morfológico básico, o que possibilitou a adaptação a diferentes ambientes aquáticos e sua radiação.

 

■ Formato geral do corpo e das nadadeiras

Os tubarões pelágicos geralmente apresentam corpo fusiforme (cilíndrico e afilado nas extremidades anterior e posterior), enquanto os tubarões bentônicos têm corpo anteriormente achatado. As raias representam o extremo adaptativo ao hábito bentônico, com achatamento dorsoventral que possibilita muitas espécies enterrarem-se no substrato, embora algumas tenham retomado o hábito pelágico. Nas quimeras, destaca-se a cabeça volumosa, enquanto o tronco e a cauda afilam-se gradualmente em direção posterior.

Um conjunto completo de nadadeiras é encontrado em muitos tubarões, representado por um par de nadadeiras peitorais, um par de nadadeiras pélvicas, duas nadadeiras dorsais, uma nadadeira anal e uma nadadeira caudal (Figura 4.2 A). Reduções na quantidade de nadadeiras ocorrem na linhagem dos Squalea (ver Seção Sistemática e filogenia, neste capítulo), onde todos os tubarões e as raias perdem a nadadeira anal, alguns tubarões perdem a segunda nadadeira dorsal (Hexanchiformes), e a maioria das raias perde também as nadadeiras dorsais e caudal. Nas raias, as nadadeiras peitorais destacam-se pelo tamanho relativamente grande, e suas extremidades anteriores geralmente fundem-se aos lados da cabeça (Figura 4.2 B). Nas quimeras, as nadadeiras peitorais também se apresentam proporcionalmente bem desenvolvidas e com a base robusta, porém não fundidas à cabeça, enquanto as demais nadadeiras mostram-se pouco desenvolvidas (Figura 4.2 C).

A primeira nadadeira dorsal é bem desenvolvida em tubarões, especialmente nos grandes nadadores pelágicos, como diversas espécies das ordens Lamniformes e Carcharhiniformes, pois atua como estabilizador vertical para o nado. A segunda nadadeira dorsal, quando existe, é amplamente variável em tamanho, podendo ser reduzida nos tubarões Lamniformes, ou muito desenvolvida em alguns Orectolobiformes e Carcharhiniformes (p. ex., tubarão-limão, Negaprion). Na maioria dos tubarões da linhagem dos Squalea e em alguns da linhagem dos Galea (ver Seção Sistemática e filogenia, neste capítulo), as nadadeiras dorsais são precedidas por espinhos pontiagudos. Nas quimeras, a nadadeira dorsal também é precedida por um espinho, enquanto na maioria das raias, as nadadeiras dorsais são reduzidas ou ausentes.

A nadadeira caudal dos tubarões é denominada heterocerca (Figura 4.2 A), pois os lobos apresentam-se diferenciados em tamanho, sendo o dorsal mais longo. A condição heterocerca revela-se internamente pela curvatura da coluna vertebral e seu prolongamento no lobo dorsal. Externamente, no entanto, os lobos dorsal e ventral podem ser mais ou menos diferenciados em tamanho, sendo praticamente simétricos nos grandes nadadores pelágicos como os Lamniformes, nos quais a nadadeira caudal tem forma de meialua (lunada). Nos cações-anjo (Squatiniformes), o lobo ventral é normalmente mais longo que o dorsal, tornando a nadadeira caudal levemente hipocerca.9

 

Figura 4.2 Representação do conjunto de nadadeiras nos tubarões (A), nas raias (B) e nas quimeras (C). A = nadadeira anal; D1 = primeira nadadeira dorsal; D2 = segunda nadadeira dorsal; P1 = nadadeira peitoral; P2 = nadadeira pélvica; C = nadadeira caudal. (Ilustrações de Washington L. S. Vieira.)

 

A nadadeira caudal das raias nunca é tão desenvolvida como a dos tubarões e, em muitas espécies que têm a cauda filamentosa, pode estar totalmente ausente. Nas quimeras, a cauda pontiaguda representa a confluência das nadadeiras dorsal e anal. Nos elasmobrânquios, a nadadeira anal, quando existente (p. ex., tubarões Galea), nunca é muito desenvolvida ou longa como nas quimeras.

As nadadeiras peitorais, dado seu papel locomotor, são as nadadeiras pares mais desenvolvidas e, nos tubarões, ficam estendidas lateralmente em um plano horizontal, atuando como hidrofólios. Na maioria das raias, elas representam o principal elemento propulsor, e seu grande desenvolvimento muitas vezes determina a forma discoide ou triangular desses animais. Nas quimeras, o batimento e a ondulação das peitorais atuam na locomoção, mostrando grande desenvolvimento e flexibilidade. As nadadeiras pélvicas situam-se junto à abertura anal e geralmente têm formato triangular. Nos machos, elas apresentam os órgãos copuladores denominados clásperes ou mixopterígios em sua margem interna (Figura 4.3).

 

Figura 4.3 Nadadeiras pélvicas de um tubarão (Carcharhinus porosus) em vista ventral, apresentando os clásperes ou mixopterígios em sua margem interna. (Ilustração de Washington L. S. Vieira.)

 

■ Cabeça

Na cabeça, que tem formatos variados conforme os grupos taxonômicos e os hábitos, ficam os órgãos sensoriais cefálicos, incluindo os olhos, em posição lateral ou dorsal; as narinas ventrais; os órgãos do sistema eletrorreceptor e do sistema da linha lateral (os dois últimos também em outras partes do corpo); e os barbilhões sensoriais, somente em algumas espécies (Figura 4.4).

Na porção dorsal da cabeça das raias, posteriormente aos olhos, abrem-se os espiráculos, encontrados em diversas espécies de tubarões, e reduzidos ou ausentes em outras. As quimeras não apresentam tais aberturas. A boca, na maioria dos Chondrichthyes, geralmente está situada na porção ventral da cabeça; entretanto, em espécies filtradoras como o tubarão-baleia (Rhincodon typus) e as raias-jamanta (família Mobulidae), e em espécies predadoras de emboscada como os cações-anjo (família Squatinidae), pode estar em posição anterior (denominada terminal).

 

Figura 4.4 Vista ventral da cabeça de um tubarão-lixa (Ginglymostoma cirratum), mostrando os barbilhões sensoriais. (Ilustração de Washington L. S. Vieira.)

 

■ Aberturas branquiais

A cavidade branquial comunica-se com o meio externo por meio de aberturas branquiais múltiplas nos tubarões e nas raias, cujo número varia de cinco a sete pares, ou por meio de um único par de aberturas recobertas por um “opérculo” membranoso nas quimeras. A posição dessas aberturas é ventral nas raias e lateral nos tubarões e nas quimeras.

 

■ Revestimento do corpo

O corpo dos tubarões e das raias é revestido por estruturas microscópicas dispostas na superfície da pele, denominadas dentículos dermoepidérmicos ou escamas placoides (Figura 4.5). As quimeras recentes não apresentam tal revestimento, tendo a pele nua. A forma dos dentículos é amplamente variável, já que sua função pode ser hidrodinâmica nas espécies pelágicas, ou de defesa nas bentônicas. Os dentículos das espécies pelágicas mostram-se justapostos e apresentam quilhas ou carenas, enquanto os das bentônicas geralmente são mais esparsos e com projeções espinhosas.

Diversas estruturas macroscópicas na superfície da pele, como espinhos caudais, ferrões serrilhados e tubérculos (Figura 4.6), são comumente encontradas em espécies de raias e podem ser consideradas derivadas dos dentículos dermoepidérmicos.

Figura 4.5 Dentículos dermoepidérmicos na pele de um tubarão. (Arquivo pessoal, fotomicrografia original por Patricia Char-vet.)

 

 

■ Outras estruturas externas

Algumas características morfológicas externas são específicas de determinados grupos e apresentam importância sistemática. Entre elas, há o rostro serrilhado dos peixes-serra (família Pristidae) e dos tubarões-serra (família Pristiophoridae), os sulcos labiais em alguns tubarões da família Carcharhinidae, as quilhas caudais na família Lamnidae, e os espinhos alares na superfície dorsal do disco em algumas raias (família Rajidae).

 

Morfologia interna e funcionamento geral

 

■ Esqueleto

Os Chondrichthyes apresentam esqueleto essencialmente cartilaginoso, com ausência de tecidos ósseos, tal como ocorre nos peixes agnatos recentes (p. ex., Petromyzontia). No entanto, essa condição não deve ser considerada como primitiva, pois já existiam ossos em peixes agnatos paleozoicos e em peixes mandibulados que antecederam os Chondrichthyes. Em função disso, a ausência de ossos no grupo tende a ser interpretada como condição secundária, possivelmente associada à economia de peso necessária para a conquista do hábitat pelágico. Além disso, o tipo de calcificação prismática das cartilagens é encontrado exclusivamente nos Chondrichthyes.

O endoesqueleto dos Chondrichthyes é simplificado na sua organização quando comparado ao dos peixes ósseos, particularmente com relação à quantidade de elementos. Caracteres esqueléticos têm sido amplamente usados em estudos de sistemática e paleontologia dos Chondrichthyes, sendo de grande importância para o estabelecimento de relações filogenéticas. Para esse fim, técnicas modernas de reconstrução e ilustração de peças esqueléticas em 3D proporcionam ferramentas interessantes.

Figura 4.6 Estruturas derivadas de dentículos dermoepidérmicos presentes na cauda de raias de água doce (Potamotrygon spp.): porção basal (A) e distal (B) do ferrão serrilhado, espinho caudal em vistas lateral esquerda (C) e apical (D) e tubérculo em vistas lateral esquerda (E) e apical (F). Barras de escala = 1 mm (A a D) e 5 mm (E e F). (Ilustrações de Ricardo S. Rosa.)

 

Os componentes do esqueleto nos vertebrados são geralmente divididos em dois conjuntos: o esqueleto axial, que inclui crânio, maxilas, esqueleto branquial e coluna vertebral, e o esqueleto apendicular, que compreende os suportes das nadadeiras ímpares e pares, e as cinturas peitoral e pélvica.

 

Crânio

O crânio dos Chondrichthyes é constituído de uma cápsula cartilaginosa dorsal que protege o encéfalo e os principais órgãos sensoriais da cabeça, denominada neurocrânio, além de uma porção ventral que inclui os arcos branquiais e seus derivados, denominada esplancnocrânio. Devido à sua constituição cartilaginosa, o neurocrânio é denominado condroneurocrânio (Figura 4.7) e tem o formato de uma cápsula incompleta, aberta na superfície dorsal por uma ou duas fontanelas cranianas.

Na região anterior, denominada nasoetmoide (também chamada de nasal ou etmoide), o neurocrânio inclui as cápsulas nasais expandidas lateralmente, que protegem os órgãos olfatórios, e frequentemente apresenta uma projeção denominada rostro. Em direção posterior, estão as regiões orbital e ótica, que alojam, respectivamente, os olhos e os órgãos auditivos. A região orbital é delimitada anteriormente pelos processos pré-orbitais e posteriormente pelos processos pós-orbitais; em vista dorsal, há uma concavidade na sua margem externa, onde se situa o olho.

Figura 4.7 Condroneurocrânio do tubarão Squalus acanthias, em vistas dorsal (A), ventral (B) e lateral (C). 1 = rostro; 2 = cápsula nasal; 3 = processo pré-orbital; 4 = crista supraorbital; 5 = processo pós-orbital; 6 = cápsula ótica; 7 = forame endolinfático; 8 = forame perilinfático; 9 = forame magno; 10 = abertura nasal; 11 = ôndilo occipital. Os numerais romanos indicam os forames dos respectivos nervos cranianos. (Adaptada de Gilbert,12 mediante autorização.)

 

A região ótica é relativamente larga e abriga o ouvido interno e os canais semicirculares. Na sua face dorsal há uma concavidade, a fossa endolinfática, onde se abrem os forames endolinfáticos e perilinfáticos que se comunicam com o ouvido interno. A região occipital é a mais posterior, na qual se dá a articulação com a coluna vertebral por meio de dois côndilos occipitais, oriundos de uma vértebra incorporada ao crânio, e onde se destaca a abertura do forame magno, por onde passa a medula espinal.

No esplancnocrânio (Figura 4.8), destacam-se anteriormente as maxilas, formadas por uma porção dorsal, a cartilagem do palatoquadrado, e uma ventral denominada cartilagem de Meckel. Cada uma é formada pelas metades direita e esquerda (hemimaxilas), geralmente fundidas entre si nas espécies recentes de Chondrichthyes. Na sua porção anterodorsal, a cartilagem do palatoquadrado apresenta um processo orbital ou etmoide, onde se prende o ligamento anterior que a une ao neurocrânio. Na parte posterodorsal ocorre o processo pós-orbital ou ótico, em que se prende um segundo ligamento de união ao crânio.

A maxila inferior é denominada cartilagem de Meckel, também formada por duas metades fundidas ou unidas na sínfise, articulando-se posteriormente com a maxila superior. Nos tubarões, pequenas cartilagens labiais situam-se externamente às maxilas e podem representar vestígios de arcos branquiais degenerados.

A articulação das maxilas com o neurocrânio, denominada suspensão mandibular, foi tradicionalmente classificada em três tipos distintos entre os Chondrichthyes:

• anfistílica: encontrada em tubarões paleozoicos e em algumas espécies recentes, como os Hexanchiformes. Nesse tipo, a

cartilagem palatoquadrado é firmemente unida ao neurocrânio por meio de dois ligamentos (orbital e pós-orbital), além da

sua articulação posterior com a cartilagem hiomandibular

• hiostílica: encontrada na maioria dos tubarões recentes e nas raias. Apenas o ligamento anterior é funcional; o processo e o

ligamento pós-orbital são reduzidos, e a parte posterior do palatoquadrado, articulada ao neurocrânio por meio da cartilagem

hiomandibular

• holostílica: encontrada exclusivamente nas quimeras. A cartilagem palatoquadrado funde-se dorsalmente ao neurocrânio,

tornando a maxila superior imóvel.

Figura 4.8 Esqueleto axial cefálico (condroneurocrânio, esplancnocrânio e coluna vertebral) do tubarão Squalus acanthias em vista lateral. 1 = rostro; 2 = cápsula nasal; 3 = processo pré-orbital; 4 = órbita; 5 = crista supraorbital; 6 = processo pós-orbital; 7 = cápsula ótica; 8 = coluna vertebral; 9 = cartilagem do palatoquadrado; 10 = processo orbital do palatoquadrado; 11 = cartilagem labial; 12 = cartilagem de Meckel; 13 = cartilagem hiomandibular; 14 = cerato-hial; 15 = basi-hial; 16 = faringobranquiais; 17 = epibranquiais; 18 = ceratobranquiais. (Adaptada de Gilbert, 12 mediante autorização.)

 

No entanto, segundo Compagno,9 a distinção entre os dois primeiros tipos nem sempre é clara, pois depende do grau de desenvolvimento e elasticidade dos ligamentos. Um quarto tipo de suspensão mandibular denominado autodiastílica, no qual os dois ligamentos unem a cartilagem palatoquadrado ao neurocrânio, porém sem a participação da cartilagem hiomandibular, foi descrito em Chondrichthyes paleozoicos.10

Em direção posterior segue-se o arco hioide e os arcos branquiais, todos constituídos por elementos segmentares, com disposição dorsoventral. O arco hioide corresponde aos elementos de sustentação de uma abertura branquial modificada que forma o espiráculo. Em diversas espécies recentes este arco ainda apresenta vestígios de brânquias. Seu elemento mais dorsal, denominado hiomandibular, participa do suspensório mandibular nos tubarões e nas raias recentes, tanto na suspensão hiostílica como na anfistílica. Sua ligação com o neurocrânio é feita por meio de um ligamento que se insere na face lateral da cápsula ótica.

Os arcos branquiais constituem-se de cinco elementos dispostos dorsoventralmente: faringobranquial, epibranquial, ceratobranquial, hipobranquial e basibranquial (Figura 4.9). Em diversas espécies, alguns desses elementos podem estar ausentes ou fundidos.

 

Figura 4.9 12 Arcos branquiais do tubarão Squalus acanthias em vista lateral. (Adaptada de Gilbert, mediante autorização.)

 

Coluna vertebral

Como nos demais vertebrados, a coluna dos Chondrichthyes é constituída de elementos segmentares denominados vértebras (Figura 4.10). Cada vértebra tem um cilindro cartilaginoso com concavidades anterior e posterior (centro vertebral), que se forma ao redor da notocorda, além de placas dorsais (neurais e intercalares) e ventrais (hemáticas). As placas dorsais delimitam um canal neural no seu interior, por onde passa a medula espinal; acima dele, formam-se espinhos neurais. As placas hemáticas formam, na região pré-caudal, expansões laterais denominadas basapófises, nas quais se articulam as costelas. Na região caudal, as placas hemáticas delimitam o canal hemático, por onde passa a artéria caudal (Figura 4.11).

 

Figura 4.10 12 Vértebras do tronco do tubarão Squalus acanthias em vista lateral oblíqua. (Adaptada de Gilbert, mediante autorização.)

 

Figura 4.11 12 Vértebra caudal do tubarão Squalus acanthias em corte transversal. (Adaptada de Gilbert, mediante autorização.)

 

Cinturas

As cinturas peitoral e pélvica (Figura 4.12) são essencialmente barras cartilaginosas transversais à coluna vertebral, que servem de suporte para as nadadeiras pares. São respectivamente denominadas cartilagem escapulocoracoide e cartilagem puboisquiática. A primeira mostra menor ou maior grau de articulação com a coluna vertebral, sendo firmemente unida a esta nas raias. A cintura pélvica não se articula com outros elementos do esqueleto, ficando imersa na musculatura abdominal.

 

Nadadeiras

Quanto à estrutura esquelética, as nadadeiras podem ser classificadas em plesódicas e aplesódicas (Figura 4.13). Nas plesódicas, os raios cartilaginosos (cartilagens radiais) se aproximam da margem distal da nadadeira. Nas aplesódicas, os raios cartilaginosos chegam até aproximadamente metade do comprimento da nadadeira, ficando a porção distal suportada por elementos córneos (ceratotríquios), formados por elastoidina. Esse segundo tipo, encontrado na maioria dos tubarões recentes, infelizmente é o que causa sua grande demanda pela culinária oriental, para a preparação da sopa de barbatana.

As nadadeiras pares têm o seu esqueleto constituído de cartilagens coletivamente denominadas pterigióforos: cartilagens basais, que se articulam às respectivas cinturas, e cartilagens radiais, na forma de raios que partem das cartilagens basais. Na nadadeira peitoral (Figura 4.12 A), há três cartilagens basais, denominadas sequencialmente no sentido anteroposterior de propterígio, mesopterígio e metapterígio. Na nadadeira pélvica (Figura 4.12 B), há apenas duas cartilagens basais, o propterígio e o metapterígio.

 

Figura 4.12 Cinturas e nadadeiras peitoral (A) e pélvica (B) do tubarão Squalus acanthias em vista ventral, lado esquerdo. 1 = barra coracoide; 2 = processo escapular; 3 = cartilagem supraescapular; 4 = propterígio; 5 = mesopterígio; 6 = metapterígio; 7 = cartilagens radiais; 8 = ceratotríquios; 9 = barra puboisquiática; 10 = processo ilíaco. (Adaptada de Gilbert,12 mediante autorização.)

 

As nadadeiras dorsais e a anal, quando existentes, são também suportadas por cartilagens basais e radiais, podendo ou não apresentar ceratotríquios. Em alguns grupos, um espinho anterior faz parte da estrutura das nadadeiras dorsais.

 

Figura 4.13 Nadadeira pélvica esquerda em vista dorsal mostrando a estrutura interna do tipo plesódica (A) na raia Paratrygon aiereba (fêmea) e aplesódica ( B) no tubarão Heterodontus francisi (macho). cer = ceratotríquios; rad = cartilagens radiais; linha tracejada = margem posterior da nadadeira. (Ilustrações de Ricardo S. Rosa; figura B adaptada de Daniel. 11)

Figura 4.14 Estrutura esquelética da nadadeira caudal do tubarão Isurus oxyrinchus. (Adaptada de Garman, 1913.)

 

A nadadeira caudal (Figura 4.14) é, na verdade, uma extensão do esqueleto axial, mas, por conveniência didática, é tratada junto com as demais nadadeiras. Na região caudal, as vértebras mostram-se tipicamente duplicadas quanto à quantidade de segmentos (diplospondilia), uma condição possivelmente associada à necessidade de maior flexibilidade para a locomoção. As cartilagens radiais dorsais e ventrais da nadadeira caudal formam-se como prolongamentos dos espinhos neurais e hemáticos, respectivamente.

 

■ Musculatura

 

Musculatura corporal

Como nos peixes ósseos, a musculatura da parede do corpo nos Chondrichthyes é organizada em conjuntos segmentares de fibras musculares dispostas longitudinalmente, denominados miômeros (do grego, mio = “músculo”; e meros = “parte”). Os miômeros são separados por bainhas de tecido conjuntivo, os miosseptos. Superficialmente, cada miômero tem formato em zigue-zague e está associado a um nervo espinal.11 As fibras musculares ligam um miossepto ao outro e, quando contraídas coordenadamente, proporcionam movimentação ondulatória, que inicia na região anterior do corpo e termina na região caudal, atuando na locomoção dos tubarões e das raias mais primitivas.

Uma fina camada de tecido conjuntivo segue longitudinalmente pelo corpo dos Chondrichthyes, dividindo a musculatura nas porções dorsal (epaxial) e ventral (hipaxial). A musculatura epaxial ocupa desde a região posterior do neurocrânio até a extremidade caudal; a musculatura hipaxial é dividida em lateral e ventral. As fibras que compõem a musculatura hipaxial lateral têm início na cintura peitoral e seguem até a região caudal. Já as fibras mais ventrais encontram-se restritas à região entre as cinturas peitoral e pélvica.

Anteriormente à cintura peitoral e dorsalmente aos músculos hioides ventrais, encontram-se os músculos hipobranquiais. Apesar de estarem associados aos arcos viscerais, esses músculos recebem os nervos espinais, e não os cranianos (como ocorre nos músculos dos arcos mandibular, hoide e branquiais). O músculo coracoarcualis tem origem na cartilagem escapulocoracoide e segue anteriormente. Os outros músculos hipobranquiais derivam do músculo coracoarcualis e, de acordo com a espécie, podem ou não ter fibras diretamente emergindo dele. O músculo coracomandibularis é o mais superficial dos hipobranquiais e está situado na região ventromedial, constituído por um ou dois conjuntos de fibras que ligam a cintura peitoral à cartilagem de Meckel. O músculo coracohyoideus apresenta dois antímeros situados dorsolateralmente ao músculo coracomandibularis e inseridos na cartilagem basi-hial. O músculo coracohyomandibularis apresenta sua inserção na cartilagem hiomandibular e, dependendo da espécie, pode ter um tendão na extremidade distal. Os músculos coracobranchialis estão inseridos na face ventral dos elementos hipobranquiais (p. ex., cartilagens basibranquial e hipobranquiais).

Dois músculos são responsáveis pela movimentação das nadadeiras peitorais:12 o músculo levator pectoralis, situado dorsalmente, com origem no processo escapular e o depressor pectoralis, ventral e com origem na face ventral da cartilagem escapulocoracoide. Ambos têm as inserções nos elementos radiais e ceratotríquios da nadadeira peitoral. A nadadeira pélvica também apresenta um par de músculos, sendo um dorsal e outro ventral, com origem na cintura pélvica e inserção nos elementos radiais.

 

Musculatura ocular

Seis músculos são responsáveis pela movimentação dos olhos. Os músculos anteriores, com origem na metade anterior da câmara orbital, são chamados de músculo obliquus superior e músculo obliquus inferior. Os outros quatro (músculo rectus internus, músculo rectus externus, músculo rectus superior e músculo rectus inferior) têm origem na metade posterior da órbita. Todos os músculos oculares estão associados ao nervo oculomotor (nervo III), exceto o músculo obliquus superior, que recebe o nervo troclear (nervo IV), e o músculo rectus externus, que está associado ao nervo abducens (VI).

 

Musculatura mandibular

A musculatura mandibular (Figura 4.15) é caracterizada por estar associada ao nervo trigêmeo (nervo V) e, conforme descrita por Edgeworth,13 está dividida em duas porções que podem apresentar derivações: músculo constritor dorsalis e complexo adductor mandibulae.

O músculo constritor dorsalis tem origem na cápsula ótica do neurocrânio, algumas vezes situado sob o processo pós-orbital, como em algumas raias. A função desse músculo é aproximar o arco mandibular do neurocrânio. A inserção dos feixes musculares ocorre na face dorsal do palatoquadrado. Este músculo pode se diferenciar entre os grupos de elasmobrânquios. Em algumas espécies, o músculo constritor dorsalis encontra-se dividido em músculo levator palatoquadrati (com inserção no palatoquadrado) e músculo spiracularis (feixe muscular estreito que contorna a área anterior do espiráculo e se insere na extremidade distal da cartilagem hiomandibular ou na articulação entre as cartilagens hiomandibular e mandibular). Em Carcharhiniformes, o músculo constritor dorsalis dá origem aos músculos pós-orbitais, músculo levator palpebrae nictitantis (responsável pela elevação da dobra cutânea ventral ao olho ou da membrana nictitante), músculo depressor palpebrae superioris e músculo retrator palpebrae superioris (ambos responsáveis pela movimentação da dobra cutânea dorsal ao olho).14

O complexo adductor mandibulae é responsável pelo fechamento das maxilas e pela retração do arco mandibular. O músculo mais anterior desse complexo é o músculo levator labii superioris, ausente apenas em Trigonognathus e Squatina.15 Esse músculo tem origem na parede posterior da cápsula nasal em Galea e no processo ectoetmoide nos grupos basais de Squalea.15-17 O músculo levator labii superioris segue posteriormente para se misturar às fibras do adductor mandibulae ou para se inserir na cartilagem de Meckel.

O adductor mandibulae é uma massa robusta de músculo que ocupa o palatoquadrado e a cartilagem de Meckel, promovendo o fechamento das maxilas. É possível definir porções dorsal e ventral desse músculo por meio de uma fina camada de tecido conjuntivo que causa a separação (p. ex., Echinorhinus cookei) ou, simplesmente, pela diferença de orientação das fibras musculares (p. ex., Hexanchus griseus). Em Squalomorphi (Squalea), é possível distinguir a existência do adductor mandibulae superficialis, exclusivo dessa superordem.17 Entre as raias, há um feixe muscular pequeno e estreito chamado de adductor mandibulae medialis, que contorna a margem da abertura oral, ligando o palatoquadrado à cartilagem de Meckel.15

 

Figura 4.15 Vista lateral de um tubarão-martelo (Sphyrna lewini), ilustrando a musculatura do tronco e a disposição dos miômeros; cbs = constrictor branchialis superficialis, chd = constrictor hyoideus dorsalis, lp = levator palatoquadrati, mm = miômero; ms = miosepto. (Ilustração de Wilson Soares Jr.)

 

Em vista ventral está o músculo intermandibularis, que é composto por um feixe estreito e laminar de fibras musculares e liga as cartilagens de Meckel uma à outra.

Musculatura hioide

O segundo arco visceral, o arco hioide, apresenta os músculos músculo constritor hyoideus dorsalis e músculo constritor hyoideus ventralis (Figura 4.16). Ambos recebem o nervo facialis (nervo VII). O músculo constritor hyoideus dorsalis tem origem na região posterior do neurocrânio e também na margem lateral do músculo epaxialis. A inserção pode ocorrer na cartilagem hiomandibular, na cartilagem de Meckel ou em ambas, variação esta interpretada como sinapomórfica dos Squaliformes.16

Algumas espécies entre os Heterodontiformes, Orectolobiformes, Oxynotus e Batoidea), apresentam um músculo derivado do músculo constritor hyoideus dorsalis bem definido. O músculo levator hyomandibulae é o conjunto de fibras anteriores do músculo constritor hyoideus dorsalis, o qual se separa e se insere exclusivamente na cartilagem hiomandibular. Quando isso ocorre, as fibras mais posteriores do músculo constritor hyoideus dorsalis ficam exclusivamente ligadas às fibras da porção ventral do mesmo músculo, formando a parede anterior da câmara branquial. Entre as raias (exceto nas espécies Myliobatoidei),18 nota-se um feixe muscular dorsal ao músculo constritor hyoideus dorsalis, o músculo levator rostri, que segue anteriormente e, por meio de um tendão, insere-se na região dorsal do rostro.

 

Figura 4.16 Vista lateral da cabeça de um tubarão (Carcharhinus melanopterus), ilustrando os músculos dos arcos mandibular e hioide e os músculos superficiais dos arcos branquiais. amd = adductor mandibulae dorsalis; amv = adductor mandibulae ventralis; chd = constrictor hyoideus dorsalis; chv = constrictor hyoideus ventralis; cm = cartilagem de Meckel; ep = epaxialis; lls = levator labii superiores; ln = levatorpalpebrae nictitantis; lp = levatorpalatoquadrati; ppo = processo pós-orbital; pq = palatoquadrado. (Ilustração de Wilson Soares Jr.)

 

O músculo constritor hyoideus ventralis ocupa a região ventral, entre as cartilagens mandibulares, apresenta fibras transversais inseridas nestas cartilagens, que seguem dorsalmente para a fusão com as fibras dorsais. Internamente, uma camada de fibras musculares emerge do músculo constritor hyoideus ventralis, o interhyoideus, a qual está inserida na cartilagem cerato-hial. Entre as raias, o músculo constritor hyoideus ventralis é bastante complexo, dividido em músculo depressor rostri, que movimenta a região do rostro; músculo depressor mandibulae, que movimenta a cartilagem de Meckel; e músculo depressor hyomandibulae, que movimenta a cartilagem hiomandibular para baixo.

 

Musculatura branquial

Os músculos relacionados com os arcos branquiais estão associados a três nervos diferentes. A musculatura das hemibrânquias (o primeiro arco branquial, derivado do arco hioide) recebe o nervo facialis (VII), enquanto o primeiro par de holobrânquias é inervado pelo nervo glossofaríngeo (IX), e as demais holobrânquias, pelo nervo vago (X).

O conjunto de músculos constritors branchiales superficiales cobre a câmara branquial, deixando espaço apenas para as aberturas branquiais. Esses músculos estão divididos em porções dorsal (com origem na margem lateral dos músculos epaxialis e músculo cucullaris) e ventral (originada em tecido conjuntivo na região ventral), as quais se encontram na região média da câmara branquial. Quando contraídos, eles diminuem o volume interno e expulsam a água.

 

■ Locomoção

A locomoção dos Chondrichthyes envolve aspectos relacionados com a estabilidade vertical na coluna d’água, com a propulsão e com a realização de manobras. Corpos mais densos que a água circundante têm a tendência de afundar, e para animais pelágicos, a redução do peso específico representa uma economia energética na locomoção. Os Chondrichthyes conseguiram essa redução com a manutenção do esqueleto cartilaginoso e o grande desenvolvimento do fígado, rico em óleo menos denso que a água. Em alguns tubarões, o fígado chega a representar até 25% da massa corpórea. Apesar disso, diversas espécies pelágicas dependem de adaptações adicionais relacionadas com a função hidrodinâmica das nadadeiras para se manterem na coluna d’água.

A diversidade de estratégias locomotoras nos Chondrichthyes relaciona-se com a diversidade morfológica e ecológica encontrada no grupo. Possivelmente, uma estratégia basal adquirida diretamente de peixes ancestrais envolvia a vida junto ao fundo, com incursões limitadas ao meio pelágico. A assimetria externa da nadadeira caudal, encontrada na maioria dos tubarões recentes, pode ter relação com esse modo de vida ancestral. As espécies modernas de Chondrichthyes, particularmente os elasmobrânquios, apresentam ampla gradação entre estratégias locomotoras, desde a vida sedentária com locomoção junto ao fundo, até o hábito estritamente pelágico de alguns tubarões e raias.

A propulsão característica dos cordados aquáticos depende de ondulações laterais que se deslocam da região anterior do corpo em direção à cauda. Essas ondulações exercem uma força sobre a água adjacente (um meio denso e pouco compressível), deslocando-a para trás. A propulsão, portanto, é a reação dessa força que impulsiona o corpo para frente. Dentre os Chondrichthyes, geralmente os tubarões utilizam esse mecanismo (Figura 4.17 A), enquanto as quimeras e as raias (Figura 4.17 B), em maior ou menor grau, dependem do batimento ou da ondulação das nadadeiras peitorais.

O grau de ondulação lateral nos tubarões varia do mesmo modo que nos peixes ósseos. Há espécies em que todo o corpo e a cauda oscilam com mais de um comprimento de onda instantâneo em um nado denominado anguiliforme, como em Clamydoselachus (Hexanchiformes) e Scyliorhinus (Carcharhiniformes); há outras nas quais apenas a parte posterior do corpo e a cauda oscilam com mais de meio comprimento de onda, no nado subcarangiforme, como nos Carcharhinus (Carcharhiniformes); além daquelas em que apenas a cauda oscila, com menos de meio comprimento de onda, no nado denominado carangiforme modificado ou tuniforme, como nos Isurus (Lamniformes).

 

Figura 4.17 Mecanismo locomotor em tubarão (A), por meio de ondulações laterais do tronco e da cauda, e em raia (B), por meio de ondulações da nadadeira peitoral. (Adaptada de Daniel.11)

 

Nos tubarões pelágicos, a elevação da parte posterior do corpo, provocada pela nadadeira caudal heterocerca, e a neutralização parcial dessa elevação, promovida pelas nadadeiras peitorais horizontalmente estendidas atuando como hidrofólios (Figura 4.18), funcionam como mecanismo adicional hidrodinâmico para a manutenção da posição na coluna d’água, associado aos processos de redução do peso específico. Embora esse modelo hidrodinâmico clássico da locomoção dos tubarões tenha sido muito debatido, uma comprovação empírica do mesmo advém da comparação entre tubarões pelágicos de mesmo porte dos gêneros Carcharhinus e Sphyrna (Carcharhiniformes). Os representantes deste último, conhecidos como tubarões-martelo, têm as nadadeiras peitorais comparativamente menores, pois contam com superfícies adicionais de sustentação, representadas pelas expansões laterais da cabeça ou cefalofólios. Técnicas modernas de estudo da locomoção, como a videografia 3D e a mecânica de fluidos com uso de imagens, também têm corroborado o modelo.19

Alguns tubarões bentônicos portadores de nadadeiras peitorais aplesódicas, como o tubarão-lixa, Ginglymostoma cirratum (Orectolobiformes), podem fazer uso da maior flexibilidade delas para se apoiarem sobre o fundo e movimentá-las como se fossem patas.

Na maioria das raias, de hábitos bentônicos, a locomoção é feita por ondulações das nadadeira peitorais, como nas do gênero Dasyatis (Myliobatoidei). Nas raias pelágicas ocorre o batimento ou oscilação vertical dessas nadadeiras, como nas espécies de Myliobatis, Manta e Mobula (Myliobatoidei).

Alguns tubarões e raias conseguem saltar fora da água, usando a propulsão da nadadeira caudal ou da peitoral (p. ex., tubarão-raposa – Alopias; tubarão-branco – Carcharodon; raia-jamanta – Manta). Esses comportamentos podem estar relacionados com alimentação, defesa ou comunicação social.

 

■ Tomada de alimento

O aparato bucal dos tubarões e o respectivo suspensório são compostos por dez elementos cartilaginosos, enquanto os teleósteos apresentam cerca de 63 ossos formando a estrutura correspondente. Apesar da simplicidade morfológica, os Chondrichthyes apresentam notável diversidade de mecanismos alimentares. Os elasmobrânquios capturam suas presas por diversos métodos, como investida, mordida, sucção e filtração do alimento, e podem alimentar-se de presas que variam desde plâncton a mamíferos marinhos.20 Curiosamente, as raias de água doce incluem insetos em sua dieta.7,21

 

Figura 4.18 Forças hidrodinâmicas que atuam na locomoção de um tubarão pelágico. CG = centro de gravidade; SC = força de sustentação produzida na nadadeira caudal; SP = força de sustentação produzida na nadadeira peitoral.

 

Nos tubarões predadores de topo, o consumo de grandes presas é possível devido à mobilidade das mandíbulas e à dentição cortante. O processo de captura tem início quando a boca se abre e os maxilares se fecham sobre a presa, que é agarrada entre os dentes. Nessa etapa, a presa pode ser reduzida a tamanhos menores por meio do processamento pelas mordidas, ou pode ser transportada inteira diretamente da boca para o esôfago.

Entre as diversas maneiras de capturar a presa, a alimentação por investida ( ram feeding) talvez seja o método mais comum em tubarões e raias, observado especialmente entre os Carcharhinidae e Lamnidae. Durante o processo de captura, o animal nada sobre uma presa relativamente estacionária, abocanha e a engole inteira ou a processa com seus dentes. O item alimentar é então movido da boca para o esôfago por sucção hidráulica pela cavidade da faringe.20

Outro mecanismo de alimentação dos tubarões e das raias envolve a sucção do alimento.22 A chamada alimentação de sucção inercial, ou simplesmente alimentação por sucção, envolve diminuição na pressão da cavidade bucofaríngea no momento que precede a abertura da boca, fazendo com que a presa seja puxada para o interior da boca quando é aberta. Tubarões que geralmente usam esse método apresentam boca pequena, como no caso do tubarão-lixa.

A chamada alimentação contínua por filtração ocorre quando o tubarão ou a raia nadam continuamente com a boca aberta, buscando ativamente aglomerações de zooplâncton. Os organismos planctônicos ficam retidos em estruturas especializadas da cavidade branquial e são engolidos. A água que entra constantemente pela boca sai pelas amplas aberturas branquiais externas. O tubarão-baleia (Rhincodon typus) e a raia-jamanta (Manta birostris) são exemplos de espécies que se alimentam dessa maneira.20

A história evolutiva dos Chondrichthyes sugere que eles desenvolveram, inicialmente, hábitos carnívoros e, secundariamente, hábitos filtradores. Não há espécies herbívoras no grupo. Os hábitos essencialmente carnívoros, incluindo aqueles encontrados em diversos predadores do topo de cadeias tróficas, tornam o grupo relevante do ponto de vista ecológico, contribuindo especialmente para a estruturação e o equilíbrio dos ecossistemas marinhos ao regular populações de níveis tróficos inferiores.

Dentição

Como em outros grupos de vertebrados, a morfologia dentária dos Chondrichthyes está estreitamente relacionada com os hábitos alimentares. Os tubarões pelágicos predadores de topo, que capturam grandes presas (p. ex., tubarão-branco – Carcharodon carcharias; tubarão-tigre -Galeocerdo cuvier), têm dentes com margens serrilhadas e afiadas (Figura 4.19 A), aptos a arrancar porções substanciais de carne ou mesmo romper a carapaça de tartarugas marinhas. Os tubarões pelágicos predadores de níveis intermediários, que capturam peixes menores ou cefalópodos, têm dentes afilados e pontiagudos (Figura 4.19 B) para evitar que as presas escapem pela abertura bucal, já que, geralmente, eles as engolem inteiras.

 

Figura 4.19 Morfologia dentária de tubarões e raias, em vista lingual. A. Tubarão-tigre (Galeocerdo cuvier). B. Tubarão-mangona (Carcharias taurus). C. Raia (Potamotrygon henlei). (Ilustrações de Washington L. S. Vieira.)

 

Entre os tubarões bentônicos, as quimeras e a maioria das raias, predominam os dentes com coroas achatadas, justapostos ou fundidos formando placas dentárias (Figura 4.19 C) capazes de triturar invertebrados com carapaças ou conchas, que constituem os itens dominantes de sua dieta durófaga.

Os elasmobrânquios pelágicos filtradores, como o tubarão-peregrino Cetorhinus maximus e o tubarão-megaboca Megachasma pelagios, têm dentes de tamanho reduzido, que possivelmente não interferem na captura do alimento.

Alguns tubarões e raias podem apresentar variações no tamanho e na morfologia dos dentes, dependendo de sua posição nas maxilas. Essas variações são chamadas genericamente de heterodontia. Quando ocorre ao longo da mesma maxila, é conhecida como heterodontia monognática; quando a diferenciação se dá entre as duas maxilas, é referida como heterodontia dignática. Entre muitos elasmobrânquios, há ainda diferenças na morfologia dentária entre machos e fêmeas de uma mesma espécie, conhecida como heterodontia sexual (Figura 4.20). Nesse caso, os machos adultos apresentam dentes relativamente mais pontiagudos que os das fêmeas, que contribuem para a apreensão destas últimas no momento da corte nupcial e da cópula.

 

Figura 4.20 Heterodontia sexual em raia (Potamotrygon sp.) macho (A) e fêmea (B). Barra de escala = 10 mm. (Ilustrações de Ricardo S. Rosa.)

Outra característica marcante da dentição dos elasmobrânquios é a substituição contínua dos dentes, a partir de novas fileiras que se formam junto às margens internas das maxilas e se tornam funcionais substituindo os dentes desgastados das fileiras mais externas. Esse processo garante a funcionalidade da dentição ao longo da vida do animal, especialmente para as espécies predadoras.

 

■ Digestão

Após a ingestão do alimento, a digestão química inicial em peixes é geralmente atribuída à pepsina, uma protease ácida. Nos elasmobrânquios, a digestão de alimentos e o esvaziamento gástrico ainda não foram completamente elucidados; no entanto, é conhecido que a bile, produzida pelo fígado e armazenada pela vesícula biliar, contribui para a digestão dos alimentos, particularmente a partir da hidrólise da gordura.23

A morfologia externa geral do estômago se assemelha à letra “J”, formato característico em praticamente todos os elasmobrânquios (Figura 4.21). O estômago pode ser dividido em duas principais porções: cardíaca e pilórica e, assim como em outros vertebrados, é ligado anteriormente ao esôfago e posteriormente ao intestino. A parte proximal do intestino nos Chondrichthyes é valvular, denominada válvula espiral (Figura 4.21).24

A válvula espiral proporciona aumento da superfície para digestão e absorção dos alimentos, e sua capacidade digestiva foi investigada em uma espécie de elasmobrânquio, o tubarão-limão.25 Esse estudo mostrou que tubarões-limão são capazes de absorver energia e nutrientes dos alimentos com eficiência média de 80%, valor

 

Figura 4.21 Cavidade abdominal dissecada de Notorynchus cepedianus, evidenciando os órgãos do sistema digestório, em vista ventral. 1 = fígado; 2 = região cardíaca do estômago; 3 = região pilórica do estômago; 4 = lobo dorsal do pâncreas; 5 = lobo ventral do pâncreas; 6 = válvula espiral; 7 = cólon; 8 = reto; 9 = glândula retal; 10 = cloaca. (Adaptada de Daniel.11) semelhante ao encontrado para muitos teleósteos carnívoros. No entanto, o tempo necessário para o alimento ser completamente eliminado na espécie foi prolongado (7 a 10 h) em comparação à maioria dos teleósteos.26 Curiosamente, outros estudos relatam que o alimento permanece no trato digestório de elasmobrânquios por períodos bem mais longos (até 18 dias) em comparação à maioria dos teleósteos.27

 

A prolongada permanência do alimento no trato digestório dos elasmobrânquios parece ser necessária para que a válvula espiral realize a digestão e a absorção dos itens alimentares em níveis comparáveis aos dos teleósteos. Embora a relação entre o tempo de passagem do alimento e a capacidade de digestão enzimática em elasmobrânquios seja desconhecida, o prolongamento da retenção do alimento afeta a taxa de consumo dos tubarões, que geralmente é baixa. Isso limita as taxas de crescimento e a reprodução.28

 

■ Trocas gasosas

A maioria dos vertebrados aquáticos realiza suas trocas gasosas por meio de estruturas especializadas: as brânquias. O fluxo de água é geralmente unidirecional, entrando pela boca do animal e saindo pelas aberturas branquiais externas. Ao contrário dos teleósteos, dos tubarões e das raias, eles não apresentam opérculo, estrutura que recobre as brânquias e age como uma válvula, prevenindo o fluxo contrário da água. As superfícies respiratórias das brânquias são projeções delicadas da porção lateral de cada arco branquial. Duas colunas de filamentos de brânquias se estendem em cada um dos lados do arco branquial, e as pontas dos filamentos branquiais dos arcos adjacentes se encontram quando são estendidos. A troca de gases ocorre nas numerosas projeções microscópicas dos filamentos, chamadas de lamelas secundárias.

O arranjo vascular nas brânquias maximiza a troca de oxigênio. Cada filamento branquial tem duas artérias: um vaso aferente, que vai do arco branquial até a ponta do filamento; e um vaso eferente, que retorna o sangue para o arco. Cada lamela secundária é um espaço para o sangue, conectando os vasos aferentes e eferentes. A direção do fluxo sanguíneo pela lamela é oposta à direção do fluxo da água. Esse arranjo estrutural é conhecido como troca por contracorrente, garantindo que o máximo de oxigênio seja difundido para o sangue.29

Tubarões e raias podem apresentar de cinco a sete pares de aberturas branquiais externas, localizadas à frente da nadadeira peitoral nos tubarões e na superfície ventral nas raias. Nas quimeras existe apenas um par de aberturas branquiais.

Os sacos branquiais podem contrair-se para expelir a água. Alguns tubarões reduziram ou até perderam a capacidade de impelir água para as brânquias pelo bombeamento bucal. Nessas espécies, a corrente respiratória é criada por meio de natação contínua com a boca levemente aberta, um método conhecido como ventilação forçada.

As raias podem utilizar os espiráculos ligados à faringe, possibilitando a entrada de água para as brânquias nas espécies bentônicas, já que a boca está posicionada ventralmente e mantém contato direto com o sedimento. Nesse caso, a função do espiráculo é fundamental para evitar que a água levada às brânquias para as trocas gasosas entre pela cavidade bucal carregada de sedimentos.

 

■ Circulação

O coração dos Chondrichthyes tem duas cavidades internas (um átrio e um ventrículo), e por ele circula apenas sangue não oxigenado. O átrio é precedido por um seio venoso e ao ventrículo segue-se um cone arterioso. Como nos peixes ósseos, o sangue passa pelo coração e, por meio das artérias branquiais aferentes (Figura 4.22), chega às brânquias, onde é oxigenado e, ao mesmo tempo, elimina o gás carbônico. O sangue oxigenado é levado por meio das artérias branquiais eferentes para as artérias aortas dorsais, que se unem posteriormente na artéria aorta dorsal mediana. Da parte anterior das artérias aortas dorsais, partem as artérias carótidas internas, que levam o sangue ao encéfalo. A aorta dorsal mediana distribui o sangue para os órgãos internos e para a musculatura, por meio de seus vários ramos bilaterais, e chega até a região caudal, onde recebe a denominação de artéria caudal. As principais ramificações da aorta dorsal mediana são as artérias subclávia, celíaca, mesentéricas anteriores e posteriores, genital, renal e ilíaca.

A rede venosa é responsável por levar o sangue de volta ao coração e é formada por: veia caudal, veias cardinais, abdominais e subclávias, sistema porta-renal e sistema hepático.

Grandes tubarões pelágicos, de nado sustentado, como o tubarão-branco e os makos (Lamniformes), têm uma temperatura corporal maior do que a do meio (até 8°C acima da temperatura ambiente). Uma modificação do sistema circulatório associado ao músculo vermelho, na forma de vasos em disposição de contracorrente, conserva o calor em vez de dissipá-lo. O funcionamento dos músculos vermelhos desses tubarões gera calor, aumentando a temperatura do sangue que ali circula e retorna ao coração.30

 

■ Excreção e osmorregulação

Ao contrário de peixes teleósteos, Chondrichthyes são capazes de manter a pressão osmótica de seu sangue próxima à da água do mar. Isso é obtido principalmente pelo acúmulo de ureia no sangue, um soluto osmoticamente importante. A ureia é continuamente eliminada pelos rins, de tal maneira que o animal consegue controlar sua quantidade no sangue. Os tubarões e as raias marinhas têm ainda uma glândula localizada no intestino (glândula retal), que retira continuamente sais em excesso do sangue, eliminando-os pelo ânus. Assim, conseguem reter a quantidade apropriada de água e manter as concentrações necessárias de solutos e nutrientes para as atividades vitais.31

Figura 4.22 12 Coração e arcos aórticos do tubarão Squalus acanthias em vista lateral. (Adaptada de Gilbert, mediante autorização.)

 

 

A capacidade de controlar a pressão osmótica do sangue com pouco gasto energético confere aos tubarões, às raias e às quimeras importante adaptação fisiológica às condições de vida marinha, enquanto peixes teleósteos gastam muita energia para manter sua concentração interna, que é menor que a da água do mar.

As raias de água doce neotropicais são os únicos elasmobrânquios que têm todos os seus membros dulcícolas e representam a adaptação máxima desse grupo a este ambiente. Dentre as características exclusivas relacionadas com a evolução no ambiente dulcícola, destacam-se a atrofia da glândula retal e a supressão do acúmulo de ureia nos fluidos corporais. 32,33

No entanto, algumas espécies de tubarões (Carcharhinus leucas) e raias (Pristis e Dasyatis) podem tolerar longos períodos de tempo na água doce e, muitas vezes, penetrar longas distâncias em rios. Para isso, essas espécies devem equilibrar o grande ganho osmótico de água aumentando sua eliminação por excreção urinária. Além disso, mecanismos de captação de sal agem nas brânquias para balancear a perda de cloreto de sódio por difusão, e os túbulos renais reabsorvem sal para minimizar sua perda pela urina.31

 

■ Sistema nervoso e órgãos dos sentidos

 

Encéfalo e nervos cranianos

O encéfalo de um elasmobrânquio adulto é dividido em cinco regiões: telencéfalo, diencéfalo, mesencéfalo, metencéfalo e mielencéfalo (Figura 4.23). As duas primeiras derivam, durante o desenvolvimento, do prosencéfalo, enquanto as duas últimas se diferenciam a partir do rombencéfalo. O mesencéfalo permanece sem divisões.11,12,34

O telencéfalo é a região mais anterior do encéfalo e tem duas estruturas pareadas, globulosas: os hemisférios cerebrais. Cada hemisfério, por meio de uma evaginação, forma um bulbo olfatório que permanece conectado ao encéfalo por um longo pedúnculo, o trato olfatório. Em quimeras, os bulbos olfatórios estão ligados diretamente à porção anterior do encéfalo.35 As cavidades encontradas nos hemisférios cerebrais, chamadas de ventrículos laterais, prolongam-se pelos tratos olfatórios até o bulbo e, posteriormente, unem-se ao 3° ventrículo. Ventralmente aos hemisférios cerebrais encontra-se a região dos núcleos basais. Toda a parte adjacente aos núcleos e dorsal aos ventrículos laterais é chamada de córtex cerebral ou pálio.34

Da região anterior do telencéfalo, entre os hemisférios cerebrais, parte o nervo terminal (nervo 0), bem delgado, o qual segue para a região do bulbo olfatório. Sua função ainda é desconhecida; especula-se que esteja relacionado com as ampolas de Lorenzini, mas sem comprovação. Outro nervo relacionado com o telencéfalo é o olfatório, conectado a células sensoriais no epitélio olfatório do bulbo. Ele transmite o estímulo via trato olfatório para os hemisférios cerebrais.

Figura 4.23 Encéfalo e nervos cranianos do tubarão-mangona (Carcharias taurus) em vista dorsal. n = nervo. (Ilustração de Wilson Soares Jr.)

 

O diencéfalo encontra-se dividido em três regiões: epitálamo, tálamo e hipotálamo. A região superior é o epitálamo, o qual apresenta uma camada fina de tecido sem função nervosa que recobre o terceiro ventrículo. Da sua margem posterior emerge o órgão pineal. O hipotálamo situa-se ventralmente, e nele podem ser identificados a hipófise (estrutura globular mais ventral), as bolsas vasculares (ao lado da hipófise), o infundíbulo (anterior às bolsas vasculares) e, mais anteriormente, o quiasma óptico,12,34,35 de onde parte o nervo óptico (nervo II), que segue lateralmente até o olho. Este nervo atravessa a esclera e a coroide e se associa à retina.12

O mesencéfalo situa-se posteriormente ao diencéfalo e pode ser identificado dorsalmente por duas grandes estruturas globulosas, os lobos ópticos. Lateralmente, formada por paredes bem delgadas, encontra-se a região chamada de tegumento; internamente há uma cavidade chamada de aqueduto cerebral.34

Dois nervos partem da região ventral do mesencéfalo. O nervo oculomotor (III) está associado aos músculos extrínsecos do olho (músculo obliquus inferior, músculo rectus internus, músculo rectus superior e músculo rectus inferior) e à musculatura lisa (íris e corpo ciliar). O nervo troclear está associado exclusivamente ao músculo obliquus superior.12,34

O cerebelo encontra-se na região dorsal do metencéfalo, posterior aos lobos ópticos, e na região central do encéfalo. Atua na coordenação de atividades motoras e no equilíbrio.34

Apesar de a medula oblongata ou bulbo (ou medula oblongata) ter início no metencéfalo, é no mielencéfalo que se encontra sua maior parte. Internamente ao bulbo, situa-se o 4o ventrículo, que se une ao aqueduto cerebral na altura do metencéfalo.34 Posteriormente, o bulbo e o 4o ventrículo estão em contato, respectivamente, com a medula espinal e seu canal.11,12,34

Seis nervos têm origem no bulbo. O mais anterior deles é o nervo trigêmeo (V), que apresenta três ramos sensoriais (ramo oftálmico superficial, na região superior ao olho; oftálmico profundo, na região do rostro; ramo maxilar, com fibras na pele da região do rostro) e um ramo motor (ramo mandibular, que atua nas fibras musculares do músculo constritor dorsalis, no complexo adductor mandibulae e nos derivados de ambos).12,34 O VI nervo tem função motora e atua exclusivamente no músculo rectus externus.

O VII nervo, chamado de facialis, também tem quatro ramos. O ramo bucal é sensorial (linha lateral e ampolas de Lorenzini abaixo dos olhos) e encontra-se associado ao ramo maxilar do nervo trigêmeo, formando o tronco infraorbital. O ramo oftálmico superficial também tem função sensorial (linha lateral e ampolas de Lorenzini acima dos olhos) e forma o tronco oftálmico superior com seu homônimo do nervo trigêmeo. Os ramos palatino e hiomandibular têm origem comum. O primeiro tem função na percepção do paladar, enquanto o segundo tem função motora, atuando nos músculos hioides e sensorial no assoalho da boca, na linha lateral e nas ampolas de Lorenzini na região da boca.

Os nervos trigêmeo e facialis têm origem semelhante à do nervo ótico (VIII). Os três emergem de um mesmo tronco, e o nervo ótico se dirige à cápsula ótica para exercer sua função sensorial (acústica e equilíbrio) no labirinto do ouvido interno.12,34

O IX nervo, glossofaríngeo, não apresenta ramificações e tem função sensorial em uma pequena área da linha lateral, na faringe e na hemibrânquia. A função motora ocorre apenas na primeira holobrânquia (segundo arco branquial). Já o X nervo, o vago, tem função motora nos arcos branquiais seguintes (sendo três holobrânquias) e no músculo cucullaris, além de um ramo mais longo que atua nas vísceras (p. ex., coração e parte anterior do sistema digestório). Também há função sensorial em todas as holobrânquias, na boca e na linha lateral.12,34

 

Órgãos dos sentidos

Os sistemas sensoriais dos tubarões e das raias são altamente diversificados, utilizados, sobretudo, para localizar, identificar e atacar uma presa.

Os tubarões apresentam um senso de olfato muito desenvolvido, sendo geralmente o primeiro sentido a alertá-los de uma presa em potencial, que pode ser detectada a longas distâncias. A percepção química aguçada possibilita que algumas espécies respondam a compostos químicos em baixas concentrações, como de uma parte em 1 bilhão. De modo interessante, os tubarões-martelo (Sphyrna) podem ter aprimorado sua capacidade olfatória com o posicionamento das narinas distantes uma da outra nas expansões laterais da cabeça (cefalofólios).

Tubarões também podem detectar presas a médias distâncias por meio de mecanorreceptores do sistema da linha lateral e do ouvido interno, extremamente sensíveis a vibrações transmitidas pela água, como aquelas produzidas por um peixe em agonia. O sistema da linha lateral, encontrado em outros grupos basais de vertebrados aquáticos, consiste em uma série de canais superficiais, poros e agrupamentos de células sensoriais, interconectados, distribuídos na cabeça e ao longo dos lados do corpo dos tubarões, e nas superfícies dorsal e ventral da cabeça e da nadadeira peitoral das raias (Figura 4.24). Os órgãos básicos do sistema são os neuromastos, um conjunto de células sensoriais e de sustentação encontrado no interior dos canais da linha lateral.36

Outros elementos com possível função mecanorreceptora são os órgãos em cripta (pit organs), constituídos de neuromastos individuais situados em poros espalhados pela superfície dorsal e lateral do corpo dos elasmobrânquios (Figura 4.25). Sua função provavelmente está relacionada com a locomoção, detectando variações de velocidade e direção do fluxo laminar de água que percorre a superfície do animal.

Um mecanismo sensorial característico dos elasmobrânquios é a capacidade de detectar campos elétricos. O sistema eletrorreceptor é formado por estruturas tubulares que se bioelétricos criados por elas.35 Ele também atua na detecção de parceiros sexuais, especialmente em raias cujas fêmeas costumam enterrar-se no sedimento. Acredita-se ainda que o sistema eletrorreceptor atue na detecção de variações do campo geomagnético da Terra, favorecendo a orientação espacial dos elasmobrânquios, particularmente durante migrações.

Figura 4.24 Disposição dos canais do sistema da linha lateral no tubarão Somniosus (A) e na raia Dipturus batis (B), em vista dorsal. Linhas mais claras = canais com disposição ventral, vistos por transparência; cc = canal supratemporal ou comissural; chm = canal hiomandibular; cio = canal infraorbital; cm = canal mandibular; cso = canal supraorbital; esp = espiráculo; llp = linha lateral posterior; orb = órbita. (Adaptada de Daniel.11) abrem por poros na superfície da pele, conhecidas como ampolas de Lorenzini. Esse órgão sensorial é composto por um túbulo de fundo cego, com paredes isolantes e cheio de um gel condutor de eletricidade (Figura 4.26). No interior de sua base alargada, situam-se as células eletrorreceptoras ligadas a neurônios aferentes. Nos tubarões, as ampolas de Lorenzini estão mais concentradas ao redor da boca e no focinho, assim como nos cefalofólios dos tubarões-martelo. Nas raias, elas se espalham pela superfície ventral anterior da nadadeira peitoral.

 

O sistema eletrorreceptor é extremamente sensível a diferenças de potencial elétrico (< 0,01 microvolt cm−1) e pode detectar presas em curtas distâncias pelos fracos campos

Figura 4.25 Órgão em cripta (pit organ) na superfície da pele de um tubarão. (Arquivo pessoal, fotomicrografia original por Patricia Charvet.)

 

Figura 4.26 Esquema representativo da estrutura microscópica de uma ampola de Lorenzini em corte. alo = ampola de Lorenzini; alv = alvéolo; ca = canal ampular; cse = célula sensorial; csu = célula suporte; ep = epiderme; naf = nervos aferentes; poc = poro do canal.

 

Durante o processo predatório entre os tubarões, uma vez que se aproxima de uma fonte de estímulo, seja pelo olfato ou pela detecção de vibrações, a visão assume papel importante na identificação da presa, sendo especialmente adaptada para baixas intensidades luminosas. Essa sensibilidade se deve à retina, rica em bastonetes e em células com inúmeros cristais de guanina, em forma de placa, localizadas atrás da retina, na camada coroide. Coletivamente chamadas de tapetum lucidum, as células que contêm os cristais agem como um espelho, refletindo a luz de volta para a retina e aumentando sua chance de ser absorvida. Esse mecanismo, embora de grande benefício à noite ou em grandes profundidades, tem desvantagens óbvias na superfície clara do mar durante o dia. Nessa situação, as células que contêm o pigmento escuro, a melanina, se expandem sobre a superfície refletora para absorver a luz que atravessa a retina.

Quando uma presa é facilmente reconhecida, o tubarão pode atacar imediatamente. Contudo, se a presa é desconhecida, em vez de abrir a mandíbula para o ataque, o animal bate ou despedaça a superfície do objeto com seu rostro. Não se sabe ao certo se essa é uma tentativa de determinar a textura, por meio de receptores mecânicos, ou de romper o tegumento, liberando pistas olfatórias frescas. Após circular e avaliar todas as pistas sensitivas da presa potencial, o tubarão pode desistir ou partir para o ataque. No segundo caso, com o rostro elevado, as mandíbulas se sobressaem, e nos últimos momentos antes do contato, muitos tubarões recobrem os olhos com uma pálpebra opaca (membrana nictitante) para protegê-los. Nesse ponto, possivelmente esses animais dependam totalmente da eletrorrecepção para orientar-se com relação à presa. Aparentemente, os sentidos do olfato e das vibrações mecânicas são de pouca utilidade a uma distância curta, restando apenas eletrorrecepção como orientação para o tubarão em ataque.

Com tantos mecanismos sensoriais sofisticados, não é de todo surpreendente que o encéfalo de muitas espécies de tubarões seja proporcionalmente mais pesado do que o de outros peixes, aproximando-se da razão encéfalo/massa corpórea de alguns vertebrados tetrápodes ou mesmo ultrapassando-a.

 

■ Reprodução e desenvolvimento

 

Estratégias reprodutivas

Todos os Chondrichthyes apresentam fecundação interna por meio de órgãos intromitentes dos machos, os clásperes ou mixopterígios (Figura 4.27), que são estruturas pares originadas das nadadeiras pélvicas. A fecundação concomitante de uma fêmea por vários machos, resultando em uma prole com paternidade múltipla, foi constatada para algumas espécies como o tubarão-limão, Negaprion brevirostris,37 e é possível que esse fenômeno seja de ocorrência generalizada entre os elasmobrânquios.

 

Figura 4.27 Estrutura esquelética do clásper ou mixopterígio da raia Paratrygon aiereba. at = cartilagem acessória terminal; ax = cartilagem axial; b1 e b2 = cartilagens basais 1 e 2; be = cartilagem beta; dm = cartilagem dorsal marginal; dt2 = cartilagem dorsal terminal 2; r pelv = raios pelvinos; vm = cartilagem ventral marginal; vt = cartilagem ventral terminal. Barra de escala = 30 mm. (Ilustrações de Ricardo S. Rosa.)

 

As estratégias reprodutivas encontradas entre os Chondrichthyes são diversas e incluem oviparidade, viviparidade lecitotrófica (anteriormente denominada ovoviviparidade), na qual os ovos são retidos no interior da fêmea e a nutrição dos embriões depende exclusivamente do vitelo, e viviparidade matrotrófica, na qual os embriões recebem um aporte adicional de nutrientes a partir do organismo materno.

Nas espécies ovíparas, o ovo é revestido por uma casca que forma uma cápsula, geralmente contendo projeções para fixá-la ao substrato (Figura 4.28), e o desenvolvimento embrionário ocorre externamente ao corpo da mãe. A casca da cápsula ovígera protege o embrião e possibilita trocas gasosas. Como exemplos de Chondrichthyes ovíparos, existem as quimeras (Holocephali), as raias da famíla Rajidae e os tubarões das famílias Heterodontidae e Scyliorhinidae.

Entre os tubarões que apresentam viviparidade lecitotrófica, particularmente em algumas espécies da ordem Lamniformes, ocorrem modalidades nutricionais adicionais, como o consumo de ovos (oofagia) ou de outros embriões (adelfofagia ou canibalismo intrauterino).38

Figura 4.28 Cápsulas ovígeras de tubarão Scyliorhinus sp. (A) e da raia Raja sp. (B). (Ilustrações de Ricardo S. Rosa.)

 

Dentre as modalidades de viviparidade matrotrófica, ocorre a viviparidade placentária nos tubarões das famílias Sphyrnidae e na maioria dos Carcharhinidae (Carcharhiniformes), e a viviparidade por trofonemas, encontrada em raias da subordem Myliobatoidei. Os trofonemas são projeções viliformes da parede do útero, que penetram nas cavidades oral e espiracular dos embriões, por onde ocorre a transferência de nutrientes.

Nas espécies ovíparas, a produção de ovos pode ocorrer durante todo o ano, embora observações sejam ainda muito escassas. Entre as espécies vivíparas, a maioria apresenta ciclos reprodutivos anuais, enquanto outras apresentam ciclos bienais (Squalus acanthias) ou, ainda, de até 5 anos ou mais (Clamydoselachus anguineus).38

A fecundidade real das espécies ovíparas em termos de filhotes produzidos é pouco conhecida devido à falta de observações, mas a quantidade de folículos no ovário (fecundidade ovariana) pode chegar a milhares. Nas espécies vivíparas, a quantidade de embriões produzidos (fecundidade uterina) varia de 2 a 135, sendo a forma mais prolífica o tubarão-azul (Prionace glauca). Apesar de contarem com maiores reservas de vitelo para o seu desenvolvimento, os embriões a termo e neonatos das espécies ovíparas são comparativamente menores que os de espécies vivíparas de mesmo porte.39

 

Comportamentos reprodutivos

A cópula geralmente é precedida por comportamentos de corte nupcial, que podem incluir nados sincronizados e mordidas (nipping) do macho na fêmea. Durante a cópula, o macho obtém apoio adicional segurando a fêmea com mordida nas nadadeiras, no flanco ou no abdome. Como resposta adaptativa ao comportamento de morder, as fêmeas de elasmobrânquios desenvolveram pele mais espessa que a dos machos, de modo a resistir a ferimentos.

 

Evolução, sistemática e filogenia

 

Os primeiros registros fósseis atribuídos aos Chondrichthyes são escamas do Siluriano superior (cerca de 420 Ma) encontradas na Ásia Central e descritas no gênero Elegestolepis †. No Devoniano médio (cerca de 390 Ma), uma variedade de espécies é representada apenas por dentes e espinhos. Já em camadas do Devoniano superior (370 a 360 Ma), aparecem os primeiros fósseis completos, dos tubarões Cladoselache † (Figura 4.29), Ctenacanthus † e Xenacanthus †. No Carbonífero (cerca de 345 Ma), aparece Denaea †.

Todos esses tubarões paleozoicos apresentavam características consideradas primitivas, como notocorda persistente, suspensório mandibular anfistílico, dentes multicuspidados denominados cladodontes, espinhos precedendo as nadadeiras dorsais e elementos basais das nadadeiras peitorais formados por múltiplos segmentos cartilaginosos. Os Cladoselache não apresentavam clásperes, mas esse fato pode representar um viés de que apenas fêmeas fossilizadas tenham sido encontradas. Vários gêneros de tubarões paleozoicos foram anteriormente reunidos em um táxon denominado Cladodontia, que hoje não é mais reconhecido como um grupo monofilético, justamente por ter sido definido com base em características primitivas.

Figura 4.29 40 Reconstituição tubarão Cladoselache †, em vista lateral. (Adaptada de Zangerl.)

 

No período Carbonífero (340 a 320 Ma), aparecem os Chondrichthyes possivelmente relacionados com as quimeras, como Deltoptychius †, os Iniopterygii, Bradyodontii, Echinochimaeridae e petalodontes.

No período Triássico inferior (cerca de 230 Ma), surge o tubarão Hybodus †, que perdura por todo o Mesozoico. Essa espécie mostrava diferenciação em relação aos tubarões mesozoicos, incluindo boca em posição subterminal, aparecimento do suspensório mandibular hiostílico, redução na quantidade de elementos basais das nadadeiras peitorais e existência de dentes hibodontes.

No Jurássico médio (cerca de 165 Ma), são encontrados os primeiros fósseis que podem ser associados às quimeras modernas (Chimaeriformes), como Ischyodus †. No período Jurássico superior (cerca de 150 Ma), são encontrados os primeiros fósseis de raias, como Spathobatis †, semelhantes às raias-viola modernas (Rhinobatoidei). No Cretáceo (135 a 65 Ma), surgem as demais linhagens de raias (Pristoidei, Rajoidei e Myliobatoidei), e as duas linhagens de tubarões modernos (Galea e Squalea) já se mostram diferenciadas. No Terciário, a partir do Paleoceno (63 Ma), aparecem as raias-elétricas (Torpedinoidei), e no Eoceno são abundantes os registros das raias-de-espinho (Myliobatoidei), incluindo espécies de água doce.

 

■ Sistemática e filogenia

A classificação dos Chondrichthyes mostrou substanciais avanços na segunda metade do século 20, especialmente com o advento da sistemática filogenética. Desde as abordagens primordiais no século 18 (Francis Willughby) até as classificações tradicionais dos séculos 19 e 20 (Duméril, Müller e Henle, Garman, Bigelow e Schroeder), a dicotomia clássica entre tubarões e raias prevaleceu para os elasmobrânquios sob diferentes denominações: Pleurotremata e Hypotremata, Squali e Rajae, Antacea e Platostomia, Selachii e Batoidei. As quimeras também foram incluídas entre os peixes cartilaginosos nas classificações tradicionais dos séculos 19 e 20, em um grupo à parte dos tubarões e raias (Elasmobranchii), sob diferentes denominações (Holocephala, Chismopnea ou Holocephali).

Na década de 1970, o ictiólogo norte-americano Leonard Compagno reconheceu não apenas uma, mas três linhagens distintas de tubarões (Galeomorphi, Squalomorphi, Squatinomorphi) em adição à linhagem das raias (Batoidea). Todavia, o mesmo não postulou quais seriam as relações filogenéticas entre essas linhagens, tratadas então como superordens. Apenas na década de 1990, com a utilização da metodologia filogenética, essas relações foram postuladas nos trabalhos de Shirai,40 nos quais as raias (Batoidea) e os cações-anjo (Squatinomorphi) foram incluídos em um clado denominado Hypnosqualea, por sua vez subordinado aos Squalea. Isso indicava que tanto as raias como os cações-anjo eram mais próximos dos tubarões Squalomorphi do que dos Galeomorphi.

Em relação à classificação dos Elasmobranchii em seus níveis taxonômicos superiores, incluindo também os grupos extintos, ocorreram avanços do conhecimento no final do século 20. Em 1967, Schaeffer41 dividiu os Elasmobranchii em três agrupamentos artificiais (grades) com base em seus níveis de organização morfológica:

• Cladodontia: tubarões cladodontes paleozoicos

• Hybodontia: tubarões hibodontes mesozoicos

• Euselachii: tubarões e raias modernos.

 

Compagno42 incluiu os tubarões hibodontes entre os Euselachii, que redefiniu com base em caracteres derivados: nadadeira peitoral com três elementos basais e fusão das hemimaxilas na sínfise. Em 1977, Compagno9 definiu um grupo formado exclusivamente pelos elasmobrânquios modernos, o qual denominou de Neoselachii com base nos seguintes caracteres derivados:

 

• fusão das metades da cintura pélvica (barra puboisquiática) • fusão das metades da cintura peitoral (escapulocoracoide) • existência de um a três segmentos cartilaginosos entre o clásper e a cartilagem basal da nadadeira pélvica.

Em 1996, Carvalho16 reavaliou a filogenia dos Euselachii e incorporou a hipótese dos Hypnosqualea de Shirai em seu cladograma (Figura 4.30 A). Em 2004, Maisey et al.,43 com base em dados moleculares e paleontológicos, refutaram a hipótese dos Hypnosqualea e indicaram as raias como um grupo basal dos elasmobrânquios (Figura 4.30 B). Mais recentemente, Maisey,44 ao revisar os registros paleontológicos dos tubarões e das raias, indicou que, em termos cladísticos, diversos grupos de tubarões paleozoicos e mesozoicos extintos, como os hibodontes, não deveriam ser incluídos entre os elasmobrânquios, e que estes últimos equivaleriam aos Neoselachii, conforme definidos por Compagno.

Estudos de filogenia molecular dos Chondrichthyes têm apresentado resultados amplamente variáveis, geralmente refutando a origem das raias dentro dos Squalea (Figura 4.30 C).45-47 No entanto, um estudo mais recente com base molecular48 corroborou a relação próxima dos cações-anjo (Squatina spp.) com tubarões Squalomorphi (Echinorhinus spp.), e desses dois grupos reunidos com os tubarões-serra (Pristiophorus spp.), conforme a hipótese inicial de Shirai.

A classificação interna mais aceita dos Neoselachii inclui duas linhagens irmãs: Galea e Squalea. Os Galea correspondem ao grupo anteriormente denominado Galeomorphi por Leonard Compagno, que inclui os tubarões Heterodontiformes, Orectolobiformes, Lamniformes e Carcharhiniformes. Os Squalea correspondem ao conjunto das superordens Squalomorphi, Squatinomorphi e Batoidea, de Compagno, e incluem os tubarões Hexanchiformes, Squaliformes, Squatiniformes (cações-anjo) – Pristiophoriformes (tubarões-serra) -eas raias, cuja denominação passou a ser Rajiformes em vez de Batoidea.2,16

Com relação à posição filogenética e à classificação das quimeras, Zangerl49 estabeleceu a subclasse Subterbranchialia, que incluía os Holocephali e diversos Chondrichthyes paleozoicos, como os Iniopterygiformes e os Bradyodontiformes. Segundo Pradel et al.,50 o principal caráter utilizado para definir os Subterbranchialia (posição anterior dos arcos branquiais) é plesiomórfico no nível dos gnatostomados. Todavia, existem diversos caracteres derivados que suportam as relações entre os Iniopterygiformes, os Bradyodontiformes e as quimeras, como o suspensório mandibular holostílico, a existência de dentina tubular, a perda das artérias carótidas internas e a perda da fontanela pré-cerebral. Mais recentemente, Grogan e Lund10 estabeleceram como grupo-irmão dos Elasmobranchii a subclasse Euchondrocephali, que, além dos Holocephali, Iniopterygiformes e Bradyodontiformes, incluía outros representantes paleozoicos como os petalodontes.

Figura 4.30 Cladogramas explicitando relações filogenéticas internas dos Elasmobranchii e Chondrichthyes, com base morfológica ( 16 44 et al., A ), molecular e paleontológica ( B ) e molecular ( C ). (Adaptadas respectivamente de Carvalho, Maisey

 

e Naylor 48 et al.)

 

Classificação atualizada

 

As classificações modernas dos Chondrichthyes derivam essencialmente daquelas propostas com base morfológica por Leonard Compagno na década de 1970,9,42 acrescidas da hipótese dos Hypnosqualea, de Shirai.40 No entanto, conforme apontado anteriormente, alguns estudos moleculares refutaram a proximidade dos cações-anjo e das raias em relação aos tubarões Squaliformes, e, diante dessas incongruências, alguns autores recentes preferiram reestabelecer a dicotomia tradicional entre tubarões (Selachii) e raias (Batoidea).3,51 Outras variações são encontradas em relação ao nome e ao nível taxonômico atribuídos às raias (coorte ou superordem Batoidea, Batidoidimorpha, Rajomorphi, ou ainda, ordem Rajiformes), assim como no tratamento de grupos extintos, particularmente aqueles relacionados com as quimeras.

A classificação apresentada no Quadro 4.1 constitui uma modificação daquelas estabelecidas com base morfológica por alguns autores recentes.2,10,16

Quadro 4.1 Classificação geral dos Chondrichthyes recentes.

Classe Chondrichthyes

Subdasse Euchondrocephali (quimeras e espécies paleozoicas relacionadas)

Ordem Chimaeriformes

Subclasse Elasmobranchii (tubarões e raias)

Infraclasse Neoselachii (elasmobránquios modernos)

Divisáo Galea (tubarões galeomorfos)

Superordem Heterodontoidea

Ordem Heterodontiformes

Superordem Galeoidea

Ordem Oreaolobiformes

Ordem Lamniformes

Ordem Carcharhiniformes

Divisáo Squalea (tubarões squalomorfos, cações-anjo e raias)

Superordem Notidanoidea

Ordem Hexanchiformes

Subordem Chlamydoselachoidei

Subordem Hexanchoidei

Superordem Echinorhinoidea

Ordem Echinorhiniformes

Superordem Squaloidea

Ordem Squaliformes

Subordem Squaloidei

Subordem Dalatioidei

Superordem Hypnosqualea

Ordem Squatiniformes

Ordem Pristiophoriformes

Ordem Rajiformes (Batoidea, raias)

Subordem Pristoidei

Subordem Rhinoidei

Subordem Rhynchobatoidei

Subordem Rhinobatoidei

Subordem Platyrhinoidei

Subordem Zanobatoidei

Subordem Torpedinoidei

Subordem Rajoidei

Subordem Myliobatoidei

 

Adaptado de Carvalho, 1996; Grogan e Lund, 2000; Compagno, 2005.

 

Diversidade da condrofauna brasileira

 

Uma das abordagens faunísticas pioneiras, embasada no exame de material biológico, constitui-se do catálogo dos Chondrichthyes marinhos do sudeste do Brasil.52 Um diagnóstico realizado para o Ministério do Meio Ambiente em 1999 apresentou um histórico sobre o conhecimento da diversidade de elasmobrânquios no Brasil e indicou a ocorrência de 136 espécies marinhas, sete das quais não haviam sido formalmente descritas à época, totalizando 84 tubarões e 52 raias.53 Outra publicação tratou das espécies de raias marinhas brasileiras junto com as do Uruguai e as da Argentina.54 Um catálogo publicado e uma tese de doutorado abordaram as espécies brasileiras de tubarões.55,56 As espécies válidas de raias de água doce no Brasil foram listadas por Rosa e Carvalho.57

Com base em dados da literatura, a quantidade de Chondrichthyes brasileiros recentes até 2007 foi apontada como 139 espécies marinhas e 16 de água doce.4 Esses totais, acrescidos dos táxons mais recentemente descritos e mediante a revisão de dados não publicados, foram elevados para 165 espécies marinhas e 18 de água doce.5

Segundo a ordem sistemática da classificação apresentada no Quadro 4.1, a riqueza de espécies brasileiras por família é indicada entre parênteses na lista que se segue:

 

• Chimaeriformes: Callorhinchidae (1), Rhinochimaeridae (2), Chimaeridae (3) • Orectolobiformes: Ginglymostomatidae (1), Rhincodontidae (1) • Lamniformes: Mitsukurinidae (1), Odontaspididae (3), Pseudocarchariidae (1), Megachasmidae (1), Alopiidae (2),

Cetorhinidae (1), Lamnidae (4)

• Carcharhiniformes: Scyliorhinidae (11), Pseudotriakidae (1), Triakidae (6), Carcharhinidae (21), Sphyrnidae (6) • Hexanchiformes: Hexanchidae (3)

• Squaliformes: Echinorhinidae (1), Squalidae (6), Centrophoridae (2), Etmopteridae (5), Somniosidae (4), Dalatiidae (4)

• Squatiniformes: Squatinidae (4)

• Rajiformes: Pristidae (2), Rhinobatidae (4), Narcinidae (6), Torpedinidae (2), Rajidae (30), Urotrygonidae (1),

Potamotrygonidae (18), Dasyatidae (11), Gymnuridae (2), Myliobatidae (4), Rhinopteridae (2), Mobulidae (6).

 

Biologia da conservação

 

Comparativamente aos Osteichthyes, os Chondrichthyes não tinham importância pesqueira generalizada até a década de 1970, sendo geralmente descartados quando capturados de maneira acessória em pescarias voltadas para outros recursos, tais como os atuns. Alguns subprodutos, incluindo o óleo do fígado, o esqualeno e a própria pele, chegaram a ter alguma importância econômica como matériasprimas para a indústria. No entanto, com o declínio de estoques de espécies de peixes ósseos em função da sobrepesca e com o aumento da demanda de carne e subprodutos de peixes cartilaginosos no mercado oriental, especialmente as barbatanas, diversas espécies de Chondrichthyes passaram a ser alvo de pesca intensiva.

As características biológicas intrínsecas desse grupo, como a baixa fecundidade e a maturação sexual tardia, tornam a maioria das espécies vulneráveis à sobre-exploração. De fato, populações de uma considerável quantidade de espécies mostraram declínios acentuados em função da pesca nas últimas décadas, tornando-as ameaçadas de extinção. Esse histórico de declínios devido à sobre-exploração repete-se em diferentes partes do mundo, incluindo o Brasil. As regiões que concentram a maior quantidade de espécies ameaçadas de Chondrichthyes são:

 

• sudeste da América do Sul

• Europa Ocidental e mar Mediterrâneo

• África Ocidental

• sul do mar da China e sudeste Asiático

• sudeste da Austrália.58

 

Tipicamente, a exploração pesqueira de Chondrichthyes resulta em um pico acentuado de produtividade, seguido de um rápido colapso do recurso, já que os estoques não conseguem compensar a mortalidade por pesca devido ao baixo potencial reprodutivo. Esse fenômeno ocorreu em várias partes do mundo, inclusive com as populações do tubarão-pere-grino (Cetorhinus maximus) e do cação Squalus acanthias?9 No sul do Brasil, o acompanhamento de pescarias comerciais e os dados de cruzeiros de pesquisa desde a década de 1980 revelaram declínios populacionais acentuados de diversas espécies de elasmobrânquios, incluindo o cação Galeorhinus galeus e a raia-viola Rhinobatos horkelii, considerados criticamente em perigo de extinção.60 Algumas espécies já foram apontadas como regionalmente extintas no Brasil, como o tubarão-das-Galápagos, (Carcharhinus galapagensis), o tubarão-dente-de-agulha (Carcharhinus isodon) e o tubarão-lagarto (Schroederichthys bivius).5,61

Dentre a condrofauna brasileira, o processo de avaliação do estado de conservação, conduzido pelo Instituto Chico Mendes (ICMBio) entre 2011 e 2012, detectou 55 espécies ameaçadas, 28 delas em estado crítico, e duas espécies regionalmente extintas.5 Entre as medidas de conservação que estão sendo atualmente adotadas pelos órgão ambientais ou discutidas pela sociedade civil no Brasil estão a elaboração de um Plano de Ação Nacional para os Chondrichthyes (PAN Tubarões), a cargo do ICMBio; a criação de novas áreas protegidas que incluam hábitats críticos para as espécies, como locais de agregação, reprodução e berçários; e a proposta de uma moratória para a pesca de elasmobrânquios.

 

Considerações finais

 

Os Chondrichthyes representam um maravilhoso e bem-sucedido exemplo da evolução de linhagens de animais vertebrados, que combina a persistência no tempo geológico, desde sua origem na era Paleozoica, e adaptações que levaram tanto à simplificação de características ancestrais, incluindo a perda dos elementos ósseos, quanto à extrema especialização, como a diferenciação de um complexo aparato sensorial e de diversificadas estratégias reprodutivas e comportamentais.

Infelizmente, o resultado desse processo evolutivo não os habilitou a suportar as pressões do ser humano moderno, uma vez que a maioria das espécies não tem capacidade de reposição populacional para compensar a mortalidade por pesca. O histórico das pescarias comerciais de tubarões e raias nos vários oceanos é uma sucessão de eventos caracterizados por um pico de produtividade com curta duração, seguido de colapso ou extinção local da população. Como decorrência desses processos, uma considerável proporção de espécies tornou-se ameaçada de extinção, enquanto algumas efetivamente foram extintas, evidenciando claramente que os Chondrichthyes não podem ser tratados da mesma maneira que os demais recursos pesqueiros.

Como desafios de curto e médio prazo para os pesquisadores e a sociedade, encontra-se a necessidade de revelar a biodiversidade oculta desse grupo por meio da descrição dos táxons ainda desconhecidos e ampliar o conhecimento sobre a biologia das espécies e as ações de proteção às mesmas, de modo que as futuras gerações possam ainda desfrutar deste patrimônio vivo insubstituível.

 

Sugestão de aulas práticas

 

Aula prática 1 | Diversidade e classificação dos Elasmobranchii recentes

 

Material necessário. Espécimes de tubarões e raias conservados em álcool etílico, representando as principais linhagens de

elasmobrânquios recentes (Galea, Squaliformes, Squatiniformes e Rajiformes).

Desenvolvimento. Observe nos espécimes em demonstração as principais características morfológicas externas e sua

variação nos táxons disponibilizados, como: forma da cabeça e do tronco, existência e forma das nadadeiras, espinhos nas nadadeiras, existência e posição dos espiráculos, posição dos olhos, quantidade e posição das aberturas branquiais, e forma da cauda. Elabore uma matriz indicando a distribuição dos caracteres observados nesses táxons e, com base nela, tente reconhecer as possíveis características derivadas compartilhadas entre os diferentes táxons, construindo um cladograma que expresse suas relações filogenéticas.

 

Aula prática 2 | Morfologia externa dos Chondrichthyes

 

Material necessário. Espécimes conservados em álcool etílico, incluindo pelo menos um representante de tubarão e um de

raia dos dois sexos; cortes quadrangulares da superfície da pele do tubarão e da raia, montados sobre lâmina de vidro, para observação em microscópio estereoscópico; cauda isolada de raia da subordem Myliobatoidei.

Desenvolvimento. Represente um espécime de raia e um de tubarão com ilustrações (em vista lateral e ventral para os

tubarões, e em vista dorsal e ventral para as raias), indicando as principais estruturas macroscópicas da morfologia externa (boca, narinas, olhos, espiráculos, aberturas branquiais, nadadeiras, clásperes). Observe na lupa e represente com desenhos os dentículos dermoepidérmicos da pele de tubarão e de raia. Quais as principais diferenças observadas entre eles? A que diferentes funções tais dentículos podem estar adaptados? Observe na cauda da raia os espinhos, o ferrão serrilhado e os tubérculos derivados dos dentículos dermoepidérmicos. Por que tais estruturas são comumente encontradas na superfície dorsal das raias?

 

Aula prática 3 | Sistema esquelético

 

Material necessário. Preparações esqueléticas na forma de espécimes de tubarões e raias dissecados e conservados em álcool

etílico glicerinado, espécimes de tubarões e raias corados com azul alciano, diafanizados e conservados em glicerina, e peças esqueléticas de tubarões e raias conservadas a seco, incluindo o neurocrânio, as maxilas e o arco hioide.

Desenvolvimento. Reconheça as distintas regiões do neurocrânio e observe nelas as principais características (rostro,

cápsulas olfatórias, fontanela craniana, órbitas e processos orbitais, cápsulas óticas, fossa e forames endolinfáticos, forame magno e côndilos occipitais). Discuta o papel funcional das principais aberturas encontradas na superfície do neurocrânio. Reconheça as principais cartilagens nas maxilas e no arco hioide (cartilagem de Meckel, palatoquadrado e hiomandibular), como se articulam entre si e com o neurocrânio. Observe nos espécimes dissecados e diafanizados as cinturas e as nadadeiras peitoral e pélvica. Compare a extensão dos elementos basais e dos raios das nadadeiras peitorais entre tubarões e raias. A que aspectos funcionais podem ser atribuídas as diferenças observadas? Compare a margem interna das nadadeiras pélvicas de machos e fêmeas. Que diferenças são observadas? Como se forma uma estrutura reprodutiva dos machos nessa região?

 

Aula prática 4 | Sistemas digestório e circulatório

 

Material necessário. Espécimes jovens ou embrionários de tubarões, preparados na forma de cortes sagital e frontal na

região da cabeça e do tronco e conservados em álcool etílico; espécimes jovens ou embrionários de tubarões, dissecados ventralmente na forma de evidenciar o coração e arcos aórticos e o tubo digestório e anexos.

Desenvolvimento. Observe e reconheça as principais estruturas do sistema circulatório (cavidade pericárdica, coração, cone

arterioso, artérias branquiais aferentes). Para onde o sangue é conduzido após passar pelas brânquias? Observe nos cortes sagital, frontal e nos espécimes dissecados ventralmente as principais estruturas e os anexos do tubo digestório (boca, faringe, estômago, válvula espiral, fígado, intestino, ânus). Por que o fígado se apresenta hipertrofiado nos elasmobrânquios? Qual o papel funcional da válvula espiral?

 

Agradecimentos

 

A Otto B. F. Gadig, pela disponibilização de sua base bibliográfica, e a Robson T. C. Ramos, pela revisão crítica do texto.

 

Sugestão de leitura

 

Carrier, J. C.; Musick, J. A.; Heithaus, M. R. Sharks and their relatives II. Biodiversity, adaptative physiology and conservation. Boca

Raton: CRC Press, 2010.

________. Biology of sharks and their relatives. 2. ed. Boca Raton: CRC Press, 2012. Garman, S. The Plagiostomia (sharks, skates, and rays). Mem Mus Comp Zool. 1913; 36:1-515. Gomes, U. L.; Signori, C. N.; Gadig, O. B. F. et al. Guia para identificação de tubarões e raias do Rio de Janeiro. Rio de Janeiro:

Technical Books, 2010.

Gruber, S. H. (ed.). Discovering sharks: A volume honoring the work of Stewart Springer. Highlands, NJ: American Littoral Society,

1991.

Hamlett, W. C. (ed.). Sharks, skates and rays: The biology of elasmobranch fishes. Baltimore: The John Hopkins University Press, 2004. Helfman, G. S.; Collette, B. B.; Facey, D. E. et al. The diversity of fishes: Biology, evolution and ecology. Chichester, UK: Wiley-

Blackwell, 2009.

Hildebrand, M.; Goslow, G. Análise da estrutura dos vertebrados. 2. ed. São Paulo: Atheneu, 2006. Musick, J. A.; McMillan, B. The shark chronicles: A scientist tracks the consummate predator. New York: Henry Holt and Co., 2002. Szpilman, M. (ed.). Tubarões no Brasil. Rio de Janeiro: Mauad, 2003.

 

Referências bibliográficas

 

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