Capítulo 11

Capítulo 1

 

Relações Filogenéticas entre os

 

Vertebrados

Fabio Di Dario

 

■ Introdução

■ Posição filogenética dos vertebrados

■ Classificação de Craniata

■ Sugestão de leitura

■ Referências bibliográficas

Introdução

 

Foi apenas em meados do século 19 que o processo pelo qual a diversidade biológica é originada – a evolução – começou a ser desvendado. A percepção de que todas as espécies existentes são aparentadas entre si, ou seja, conectadas através do tempo geológico, forneceu, pela primeira vez na história da humanidade, uma explicação coerente para o fato de a diversidade biológica poder ser organizada em categorias taxonômicas hierarquicamente inclusivas, como gêneros, famílias, ordens e classes.

Outra grande revolução na sistemática, ramo das ciências biológicas que se preocupa com a reconstrução da história evolutiva e sua associação à classificação biológica, ocorreu na década de 1950, com o surgimento da Sistemática Filogenética ou Cladística. Termos como “grupos monofiléticos”, “sinapomorfias”, “plesiomorfias”, “cladogramas” e “grupos-irmãos”, que atualmente fazem parte da linguagem do dia a dia dos estudantes de biologia e áreas afins, foram cunhados na década de 1950 pelo entomólogo alemão Willi Hennig. A consolidação da Sistemática Filogenética ou Cladística como o principal paradigma da biologia comparada, na década de 1980, teve ramificações profundas na maneira como as relações evolutivas entre as cerca de 55.000 espécies de vertebrados são atualmente reconhecidas. Muitas dessas ramificações ainda não foram completamente “digeridas” pela maioria das pessoas, especialistas ou não. Isso pode ser percebido quando pesquisadores e estudantes utilizam palavras como “répteis” e “peixes” que, atualmente, sabemos tratar-se de grupos que não contêm nenhum significado biológico real (esses grupos não existem; em última instância, simplesmente não são grupos).

Os últimos 50 anos de revolução científica e tecnológica também resultaram na descoberta de táxons incríveis, principalmente no registro fóssil, que elucidaram de maneira decisiva a origem de grupos de vertebrados altamente modificados, como as aves. Hoje sabe-se, por exemplo, que as aves são dinossauros, encerrando um debate que intriga naturalistas há séculos.

À primeira vista, a revelação de que as aves são dinossauros pode parecer estranha, mas esse é um exemplo bastante ilustrativo de como a revolução Cladística mudou o modo de enxergar o mundo biológico. Isso não significa que não existem “mistérios” nas relações evolutivas entre os vertebrados – as tartarugas, por exemplo, formam um grupo bastante peculiar de animais e ainda eludem os pesquisadores que tentam desvendar suas relações de parentesco.

Apesar disso, as relações filogenéticas entre os principais grupos de vertebrados são, em grande parte, consensuais. O principal objetivo deste capítulo é fornecer um breve sumário sobre o conhecimento atual das relações entre esses grupos, estabelecendo um arcabouço filogenético para que os outros capítulos deste livro possam ser compreendidos com mais facilidade.

 

Posição filogenética dos vertebrados

 

■ Chordata

Os vertebrados fazem parte de Chordata, que inclui dois outros grupos formados por organismos invertebrados marinhos de porte tipicamente pequeno: Urochordata (Tunicata) e Cephalochordata. Os urocordados formam um grupo com aproximadamente 2.000 espécies de animais bastante peculiares e altamente modificados em termos anatômicos. O tegumento dos urocordados é revestido pela túnica que, embora seja um tecido vivo, é formada, em grande parte, por uma proteína semelhante à celulose das plantas, denominada tunicina. A maioria dos tunicados faz parte da classe Ascidiacea, que inclui os animais conhecidos como ascídias. Estes organismos são tipicamente bentônicos e sésseis, podendo ser solitários ou coloniais, e são habitantes comuns de costões rochosos nas zonas entremarés.

Os urocordados possuem um sifão inalante e outro exalante. O fluxo de água que penetra pelo sifão inalante é produzido pelo batimento de cílios localizados na parede da faringe, que possui uma quantidade variável, mas tipicamente elevada, de fendas branquiais. Assim, a água atravessa as fendas faríngeas e é expelida pelo sifão exalante. Nesse processo, partículas alimentares são aprisionadas pelo muco produzido pelo endóstilo, localizado na região ventral da faringe. Um cordão alimentar é conduzido pela lâmina dorsal, na parede dorsal da faringe, ao restante do trato digestório, e as fezes são expelidas pelo sifão exalante.

Tunicados adultos são altamente modificados, mas suas larvas oferecem indícios claros de que esses animais são cordados. Assim como ocorre em todos os cordados em pelo menos alguma fase de sua vida, as larvas dos tunicados possuem notocorda, um tubo nervoso dorsal oco e cauda pós-anal muscular. A notocorda pode ser descrita como um bastão fibroso, proteico, semirrígido e com propriedades elásticas que corre ao longo do eixo longitudinal do corpo. É utilizada em conjunto com músculos laterais durante a natação. Nos cordados, esses músculos são, em geral, organizados em pacotes serialmente alinhados, chamados de miômeros. A notocorda dos urocordados é restrita à região da cauda, originando o nome do grupo (do grego, oura = “cauda”).

Um tubo nervoso formado durante a neurulação está localizado dorsalmente à notocorda em todos os cordados e também pode ser encontrado na larva dos tunicados. Esta larva é planctônica e tipicamente tem vida curta, sofrendo uma metamorfose que implica na reorganização quase total da sua anatomia.

Urochordata também inclui dois outros grupos de organismos planctônicos na fase adulta, Thaliacea (salpas, dolíolos e pirossomidos) e Appendicularia ou Larvacea, os quais provavelmente são organismos pedomórficos, ou seja, que mantêm certas características larvais quando adultos.

Cephalochordata, por sua vez, é constituído de aproximadamente 30 espécies de animais bentônicos de vida livre, fusiformes e comprimidos lateralmente, que alcançam, no máximo, 8 cm de comprimento. Embora ocorram no Brasil, seus hábitos de vida bastante discretos e sua pouca abundância relativa fazem com que sejam praticamente desconhecidos da população. Na literatura técnica, eles são conhecidos como anfioxos.

Os anfioxos enterram-se parcialmente no substrato com o ventre voltado para cima, permanecendo apenas com a região da cabeça, praticamente indistinta do restante do corpo, descoberta. Assim como ocorre nos urocordados, um fluxo de água produzido pelo batimento de cílios localizados principalmente na parede interna da faringe carrega partículas que se prendem no muco produzido pelo endóstilo. Na verdade, o processo de ingestão de alimentos é muito parecido nos dois grupos: um cordão alimentar forma-se em um órgão longitudinal localizado na parede dorsal da faringe – chamado, nos anfioxos, de goteira epifaríngea – e é direcionado ao restante do trato digestório. A água que atravessa as fendas faríngeas cai em uma câmara que envolve a faringe, denominada átrio. O átrio se abre através de um atrióporo na região ventral do terço posterior do organismo e funciona de maneira similar ao sifão exalante dos urocordados.

O processo de ingestão de alimentos em Cephalochordata e Urochordata também revela outra sinapomorfia de Chordata: a presença do endóstilo, que, nos vertebrados, é modificado na glândula tireoide. A lâmina dorsal e a goteira epifaríngea também são possivelmente homólogas, e uma estrutura similar, também denominada goteira epifaríngea, é encontrada nas larvas das lampreias (Capítulo 3, Petromyzontiformes). Sua presença, portanto, é provavelmente outra sinapomorfia de Chordata.

Tradicionalmente, a morfologia indica que os anfioxos são mais próximos dos vertebrados, e uma das evidências dessa relação é a presença dos miômeros (somitos) em ambos, mas ausentes nos urocordados e em outros invertebrados. Entretanto, estudos filogenéticos a partir de sequências nucleotídicas (DNA e RNA) têm questionado essa hipótese, sugerindo que o grupo evolutivamente mais próximo aos vertebrados é Urochordata.1 Se isso estiver correto, é possível que a própria anatomia aberrante dos tunicados adultos tenha dificultado a percepção da grande proximidade entre Urochordata e os vertebrados.

 

■ Deuterostomata

Chordata e dois outros grupos de invertebrados marinhos, Hemichordata e Echinodermata, formam um grupo monofilético denominado Deuterostomata ou Deuterostomia. Echinodermata inclui aproximadamente 7.000 espécies de animais conhecidos popularmente como estrelas-do-mar, ouriços-do-mar, lírios-do-mar, pepinos-do-mar, ofiúros ou serpentes-do-mar e bolachas-da-praia. Equinodermados são tratados extensamente em uma série de livros e textos acadêmicos voltados à diversidade de invertebrados e, por esse motivo, esses animais não serão abordados neste capítulo.

Hemichordata, por outro lado, é um grupo relativamente pequeno (aproximadamente 100 espécies) de animais curiosos e pouco conhecidos popularmente, embora algumas de suas espécies possam ser encontradas no Brasil. O nome do grupo (hemi = metade) deriva da percepção errônea de naturalistas de séculos passados que identificaram nos hemicordados uma estrutura, denominada estomocorda, que foi considerada homóloga à notocorda. A estomocorda é formada no desenvolvimento dos hemicordados como um divertículo mediano da extremidade anterior do trato digestório e se projeta na protocele, uma cavidade celomática no protossomo dos hemicordados que equivale a uma probóscide. Os hemicordados também possuem um cordão nervoso reduzido na região de seu colarinho, próximo à probóscide, formado durante a neurulação.2

Outra característica interessante dos hemicordados é a presença de fendas faríngeas que se abrem externamente na parede do corpo, como ocorre em praticamente todos os cordados primitivamente aquáticos. Os hemicordados são micrófagos, do mesmo modo que os urocordados e os anfioxos. É interessante notar, entretanto, que o cordão alimentar dos hemicordados forma-se na região ventral da faringe, e não na região dorsal, como ocorre nos urocordados e anfioxos. Esse fato, somado a algumas outras evidências, sugere que houve uma inversão no eixo dorsal-ventral no ancestral dos cordados, ou seja, é possível que a região dorsal dos cordados seja homóloga à região ventral dos hemicordados e, provavelmente, dos outros animais.

Hemichordata divide-se em dois grupos: Enteropneusta e Pterobranchia. Enteropneusta inclui aproximadamente 70 espécies de animais marinhos vermiformes bentônicos ou escavadores, habitantes de regiões costeiras, com portes que podem chegar a mais de 2 m de comprimento, como aqueles do gênero Balanoglossus. Pterobranchia é composto por cerca de 20 espécies de pequenos animais coloniais que constroem estruturas arborescentes semelhantes às colônias dos briozoários. Eles também são marinhos e bentônicos, de ocorrência esporádica em águas rasas e aparentemente mais comuns em águas profundas.

Tradicionalmente, Hemichordata e Chordata são considerados grupos-irmãos. As duas principais evidências morfológicas que suportam essa hipótese são bastante interessantes: a presença de fendas faríngeas e a neurulação nos dois grupos. O nome Pharyngotremata é frequentemente utilizado para referir-se ao grupo formado por Hemichordata e Chordata, devido justamente à presença de fendas na faringe.

Apesar de tradicionalmente Hemichordata ser considerado mais próximo evolutivamente de Chordata, alguns estudos com base em dados moleculares têm recuperado uma relação de grupo-irmão entre Hemichordata e Echinodermata, e o nome Ambulacraria foi proposto para se referir a esse possível clado. De fato, é possível que fendas faríngeas existissem primitivamente em Echinodermata, conforme sugerem alguns fósseis possivelmente aparentados ao grupo, como Cothurnocystis elizae, do Cambriano. Outros fósseis descobertos recentemente, como aqueles incluídos no suposto filo Vetulicolia,3 indicam que a presença de fendas faríngeas seria uma sinapomorfia de Deuterostomata. A posição filogenética desses fósseis, entretanto, ainda é motivo de grande controvérsia e, até o momento, neurulação ou algum processo equivalente não foram observados em nenhum outro grupo além de Pharyngotremata.

A despeito da discussão sobre as relações entre Echinodermata, Hemichordata e Chordata, poucos pesquisadores duvidam do monofiletismo de Deuterostomata. Dentre as cinco principais sinapomorfias do grupo, quatro delas são observadas no desenvolvimento embrionário.

A primeira refere-se ao processo de formação do tubo digestório durante a gastrulação. Nos deuterostomados, o blastóporo origina o ânus; a boca surge secundariamente como uma nova invaginação na parede do embrião que se conecta ao arquêntero. Primitivamente, o blastóporo dá origem à boca, e os animais com essa condição são conhecidos como protostomados.

A segunda e a terceira sinapomorfias de Deuterostomata estão relacionadas em termos de desenvolvimento. Elas se referem à formação da mesoderme e do celoma a partir da parede do arquêntero, originário da endoderme, em um processo denominado enterocelia, que é exclusivamente observado nos deuterostomados.

A quarta sinapomorfia observada no desenvolvimento embrionário diz respeito ao padrão de clivagem durante a blástula que, nos deuterostomados, é radial. Na clivagem radial, presume-se que o destino das células durante a blástula e o início da gástrula seja determinado em um estágio mais tardio do desenvolvimento. Por esse motivo, esse tipo de clivagem é também considerado indeterminado. Entretanto, existem indícios de que o tipo de clivagem, se em espiral ou radial, não está necessariamente ligado ao estabelecimento precoce dos destinos celulares.

A última sinapomorfia comumente proposta para Deuterostomata refere-se a um tipo de larva encontrado apenas em Echinodermata e Hemichordata. Essa larva é planctônica e translúcida, possuindo bandas ou faixas de cílios que batem continuamente. Nos equinodermados é chamada de bipinária, e nos hemicordados é denominada tornaria. Como essa larva não está presente em Chordata, supõe-se que ela foi perdida nesse grupo. Contudo, é possível que sua presença seja sinapomórfica para Ambulacraria, caso Echinodermata e Hemichordata sejam grupos-irmãos.

 

■ Craniata ou Vertebrata | Problema das relações entre Myxiniformes,

Petromyzontiformes e Gnathostomata

Excluindo-se as linhagens representadas apenas por organismos extintos (fósseis), todos os cordados são incluídos em apenas três grupos: Myxiniformes, Petromyzontiformes e Gnathostomata (Figura 1.1). No sentido mais coloquial, costuma-se considerar todos o animais que fazem parte desses grupos como vertebrados, mas existe uma discussão bastante interessante e atual sobre o nome aplicado ao clado formado por eles.

Myxiniformes é uma ordem relativamente pequena de animais marinhos conhecidos como peixes-bruxa ou feiticeiras, tratados em detalhes no Capítulo 2. Petromyzontiformes é outro grupo pequeno de animais altamente especializados, mais diversificado no hemisfério norte, conhecidos como lampreias (Capítulo 3). Gnathostomata é o principal grupo de Chordata em termos de diversidade numérica e inclui os vertebrados que, entre outras características, possuem maxilas e nadadeiras pares, transformadas em patas nos vertebrados terrestres (Tetrapoda).

Myxiniformes e Petromyzontiformes são, portanto, os únicos vertebrados atuais que não possuem maxilas. Por esse motivo, essas ordens foram originalmente agrupadas em Agnatha, que significa “sem mandíbula”, ou Cyclostomata, que significa “boca arredondada”. Entretanto, com o avanço do paradigma Cladístico na década de 1970, esse e outros atributos compartilhados pelos peixes-bruxa e pelas lampreias passaram a ser interpretados como simplesiomorfias. Além disso, uma série de características encontradas apenas nas lampreias e nos gnatostomados indicaram que esses animais são mais próximos evolutivamente, tornando Cyclostomata um grupo parafilético.

Lampreias e Gnathostomata compartilham, por exemplo, a presença de arcualia (arcualium no singular). Nas lampreias, os arcualia são estruturas cartilaginosas alinhadas em duas séries laterais ao tubo nervoso, na superfície dorsal da notocorda. São também conhecidos como neurapófises, interdorsais ou basidorsais e, em Gnathostomata, desenvolvem-se nos arcos neurais. Portanto, as lampreias possuem estruturas vertebrais, ainda que reduzidas, as quais estão ausentes nos peixes-bruxa e em outros cordados mais basais.

Lampreias e gnatostomados também compartilham exclusivamente outras características anatômicas e fisiológicas marcantes, como linha lateral, adeno-hipófise complexa e musculatura extrínseca do olho, além de linfócitos verdadeiros e controle nervoso do coração.4 Essa situação levou a uma mudança na percepção sobre a classificação dos vertebrados a partir da década de 1970, com o termo Vertebrata sendo restrito ao grupo formado por Petromyzontiformes e Gnathostomata, que são de fato os únicos cordados que atualmente possuem vértebras ou seus precursores. A vértebra típica, encontrada na maioria das espécies de vertebrados, é formada pelo centro vertebral, que substitui a notocorda no desenvolvimento, além de estruturas associadas, como arcos e espinhos neurais e hemais.

 

Figura 1.1 Relações filogenéticas entre os principais grupos de Craniata viventes, conforme discutido no texto.

 

Outra sinapomorfia importante de Vertebrata é a presença de dois canais semicirculares no ouvido interno (peixes-bruxa têm apenas um canal semicircular), com o surgimento de um terceiro canal em Gnathostomata. Peixes-bruxa não possuem quaisquer indícios de vértebras, mas têm estruturas cartilaginosas associadas à região cefálica e aos arcos branquiais. Por isso, considera-se que esses animais têm um crânio homólogo ao dos vertebrados, razão pela qual o grupo formado por Myxiniformes, Petromyzontiformes e Gnathostomata é denominado Craniata (Figura 1.1).

Não há dúvidas sobre o monofiletismo de Craniata. Além do crânio, peixes-bruxa, lampreias e gnatostomados compartilham diversas sinapomorfias, encontradas em todos os principais complexos anatômicos. Uma das características mais marcantes de Craniata é a crista neural, formada no processo de neurulação. As células dessa crista migram durante o desenvolvimento embrionário, dando origem a diversas estruturas encontradas apenas nos craniados, algumas delas fundamentais para a arquitetura do próprio crânio. Craniados também possuem filamentos branquiais nos arcos faríngeos, que são as barras esqueléticas entre as fendas faríngeas. Além disso, embora peixes-bruxa e lampreias tenham um esqueleto completamente cartilaginoso, linhagens fósseis de craniados basais são tipicamente “encouraçadas” por um esqueleto dérmico altamente mineralizado, formado por esmalte, dentina e osso. Esses craniados fósseis não gnatostomados são chamados coletivamente de “ostracodermos”, embora o grupo não seja monofilético. Ossos e outros tecidos mineralizados exclusivos dos vertebrados, portanto, surgiram no início da evolução de Craniata, possivelmente no próprio ancestral do grupo.

Craniata é unanimemente considerado um grupo monofilético, mas atualmente existe alguma controvérsia sobre as relações entre Myxiniformes, Petromyzontiformes e Gnathostomata. Apesar de inúmeras evidências morfológicas corroborarem uma relação de grupo-irmão entre Petromyzontiformes e Gnathostomata, a hipótese de que Cyclostomata é um grupo monofilético foi reavivada no início da “revolução molecular”, a partir da década de 1990. Desde então, quase todas as reconstruções filogenéticas com base em dados moleculares têm suportado o monofiletismo de Cyclostomata, tornando Craniata e Vertebrata praticamente equivalentes em termos taxonômicos. Peixes-bruxa e lampreias de fato são animais altamente especializados, e é possível que suas anatomias, em certo sentido aberrantes, mascarem suas relações evolutivas. Entretanto, o conjunto de evidências morfológicas que corrobora a relação de grupo-irmão entre Petromyzontiformes e Gnathostomata é extremamente significativo, de modo que as relações entre os três grupos de Craniata devem, no momento, ser consideradas incertas.

Neste livro, optou-se por utilizar Craniata e Vertebrata como grupos distintos (Figura 1.1). Como consequência, Myxiniformes e Petromyzontiformes são tratados em capítulos separados, com a ressalva de que é possível que esses grupos formem, na verdade, um clado.

 

■ Gnathostomata | Clado mais diversificado de Chordata

Gnathostomata inclui quase todas as espécies conhecidas de craniados, e é considerado o grupo mais bem-sucedido de Chordata em termos de diversidade de espécies.

As mais de 50.000 espécies recentes de gnatostomados compartilham três sinapomorfias principais. A primeira, que dá nome ao grupo, é a presença das maxilas (do grego, gnathos = “mandíbula”; stoma = “boca”). Embora ainda existam algumas dúvidas, a hipótese mais bem suportada a partir de estudos comparativos e de desenvolvimento indica que as maxilas originaram-se de um par anterior de arcos faríngeos, não necessariamente o primeiro. Arcos faríngeos são estruturas esqueléticas localizadas entre as fendas faríngeas. A própria conformação das maxilas, divididas em uma porção dorsal e outra ventral, remete à estrutura dos arcos faríngeos em craniados fósseis basais e nos próprios gnatostomados viventes, em que arcos faríngeos não modificados localizam-se posteriormente ao arco maxilar. A porção dorsal do arco maxilar é pré-formada no desenvolvimento por um bastão cartilaginoso denominado cartilagem palatoquadrada. Sua porção ventral, que se desenvolve na maxila inferior ou mandíbula, é denominada cartilagem de Meckel. A porção mais posterior de ambas as cartilagens ossifica-se na grande maioria dos gnatostomados, formando os ossos quadrado (a partir da cartilagem palatoquadrada) e articular (a partir da cartilagem de Meckel), entre outros. Portanto, a articulação entre as maxilas superior e inferior em Gnathostomata ocorre primitivamente entre esses dois ossos. Além disso, o arco maxilar geralmente possui dentes formados por esmalte e dentina, que são evolutivamente derivados do esqueleto dérmico presente na base da filogenia de Craniata.

O arco imediatamente posterior ao arco maxilar em Gnathostomata é transformado em um elemento de sustentação das maxilas denominado arco hioide, cuja ossificação dorsal, o hiomandibular, conecta as maxilas ao crânio na maior parte dos animais do grupo. A fenda faríngea que ocupava a região entre os arcos que se transformaram nas maxilas e arco hioide deu origem ao espiráculo, encontrado em sua forma não modificada na maioria dos grupos primitivamente aquáticos de Gnathostomata, como as raias, por exemplo.

De um modo geral, cinco pares de arcos faríngeos não modificados localizam-se posteriormente ao arco hioide, de modo que a quantidade de fendas faríngeas ou branquiais em Gnathostomata é igual a cinco. O conjunto esquelético formado pelos arcos faríngeos, hioide e maxilar é denominado esplancnocrânio ou esqueleto visceral. Peixes-bruxa e lampreias não possuem o arco maxilar; por esse motivo, nesses organismos o esplancnocrânio é formado apenas pelos arcos faríngeos.

As duas outras sinapomorfias principais de Gnathostomata são a presença dos apêndices pares e de um terceiro canal semicircular no ouvido interno, alinhado horizontalmente em relação aos outros dois que estavam presentes no ancestral dos vertebrados. Os apêndices pares são representados inicialmente pelas nadadeiras peitorais e pélvicas e suas respectivas cinturas. Nos vertebrados terrestres (Tetrapoda), as nadadeiras pares deram origem às patas, e essas estruturas são, portanto, homólogas. A associação entre as maxilas, os apêndices pares e o terceiro canal semicircular no ouvido interno parece ter ampliado a capacidade dos gnatostomados explorarem recursos alimentares e interagir ativamente com o ambiente. Desse modo, esse conjunto de características provavelmente está relacionado com o sucesso em termos de diversificação filogenética do grupo. Excluindo-se algumas linhagens representadas exclusivamente por organismos fósseis, como Placodermi e Acanthodii, Gnathostomata divide-se em Chondrichthyes e Osteichthyes.

 

■ Chondrichthyes e Osteichthyes

Cerca de 1.200 espécies de tubarões, raias e quimeras formam um grupo monofilético denominado Chondrichthyes, nome dado em referência ao fato de que seus esqueletos não possuem ossos (do grego, chondros = “cartilagem”; ichthyos = “peixe”). Apesar de essa condição parecer primitiva à primeira vista, a ausência de ossos nesses animais é certamente secundária e, portanto, derivada. A própria cartilagem desses peixes, denominada cartilagem prismática calcificada, é diferente da cartilagem típica dos outros vertebrados, sofrendo um processo de calcificação e endurecimento ao longo da vida. A presença desse tipo de cartilagem é uma das sinapomorfias de Chondrichthyes.

O esqueleto dérmico primitivamente presente nos craniados basais também é altamente modificado em Chondrichthyes. Além de não ter osso, esse esqueleto é fragmentado em inúmeras placas semelhantes a dentes, chamadas de escamas placoides. Elas revestem a maior parte do tegumento dos tubarões e das raias e apenas algumas regiões específicas do corpo das quimeras. A terceira sinapomorfia de Chondrichthyes é a modificação de parte dos raios das nadadeiras pélvicas dos machos em um órgão intromitente denominado clásper, de modo que a fecundação nos peixes cartilaginosos é sempre interna. Chondrichthyes é tratado em detalhes no Capítulo 4.

Todos os outros gnatostomados são agrupados em Osteichthyes (Figura 1.1) que, em termos de diversidade de espécies, é o principal grupo de vertebrados.

Algumas das principais sinapomorfias morfológicas de Osteichthyes são:

 

• raios das nadadeiras formados por lepidotríquias

• presença do opérculo

• evaginação do trato digestório na altura do esôfago preenchida por gás.

 

O significado taxonômico de Osteichthyes mudou drasticamente nas últimas décadas e é um dos principais exemplos da revolução das classificações propiciada pelo avanço da Cladística. Originalmente, Osteichthyes referia-se ao grupo supostamente formado por todos os “peixes ósseos” (do grego, osteon = “osso”), que existiria em contraposição ao grupo dos “peixes cartilaginosos” (Chondrichthyes). Enquanto o monofiletismo de Chondrichthyes manteve-se com o avanço dos estudos, ficou claro, já na década de 1970, que Osteichthyes, em seu sentido tradicional, tratava-se de um grupo parafilético. O mesmo aconteceu com Pisces, a classe de organismos que tradicionalmente agrupava os peixes-bruxa, lampreias, tubarões, raias e “peixes ósseos”, mas que exclui os vertebrados terrestres. Uma análise bastante simples mostra que de fato as principais características que definem Pisces, listadas a seguir, são plesiomórficas:

 

• hábito de vida aquático

• corpo tipicamente fusiforme

• ondulação lateral da coluna vertebral na natação

• respiração por meio de brânquias localizadas nos arcos faríngeos • presença de nadadeiras e escamas

• ectotermia.

Um corpo tipicamente fusiforme e capaz de locomover-se no meio líquido com movimentos laterais é característico do ancestral dos cordados; os próprios anfioxos e as larvas dos tunicados possuem essas condições, e nem mesmo são vertebrados. A respiração pelas brânquias localizadas nos arcos faríngeos é uma condição que surgiu no ancestral dos craniados, tendo sido modificada secundariamente nos vertebrados terrestres, que respiram exclusivamente pelos pulmões. Nadadeiras pares surgiram em Gnathostomata, sendo homólogas às patas dos tetrápodes, ao passo que as outras nadadeiras típicas de um “peixe” (p. ex., caudal e dorsal) surgiram na base de Craniata. As escamas dos “peixes” são, na verdade, modificações do esqueleto dérmico, formado por esmalte, dentina e osso, também existente nos primeiros craniados e alterado ao longo da evolução dos vertebrados.

A última característica supostamente distintiva dos “peixes” é a ectotermia, que implica em uma incapacidade de controlar a temperatura corpórea utilizando mecanismos fisiológicos. Essa condição é, na verdade, primitivamente comum à própria vida, tendo sido modificada em poucos casos, como nos mamíferos, aves, atuns e tubarões lamniformes. Portanto, Pisces ou “peixes” como um grupo, é definido apenas por simplesiomorfias e, desse modo, simplesmente não existe em termos evolutivos. Da mesma maneira, Osteichthyes era originalmente definido como um subgrupo de Pisces, caracterizado apenas por possuir ossos – condição herdada desde a base de Craniata e, portanto, outra plesiomorfia.

Se Pisces e Osteichthyes, no sentido clássico, não são grupos monofiléticos, um ou mais grupos de “peixes” devem estar necessariamente mais próximos filogeneticamente de animais que não são “peixes”. Isso de fato acontece; considerando-se apenas as linhagens atuais, os celacantos (Actinistia) e os peixes pulmonados (Dipnoi), tradicionalmente considerados “peixes ósseos”, são mais próximos evolutivamente de Tetrapoda (Figura 1.1).

Enquanto o termo Pisces foi abandonado nas classificações zoológicas, optou-se por uma readequação do significado de Osteichthyes, que se torna monofilético com a inclusão de Tetrapoda. A opção de manter o nome desse táxon e alterar seu conteúdo foi aceita por todos os pesquisadores e pessoas interessadas em assuntos ligados a diversidade e evolução. Dessa maneira, Osteichthyes atualmente inclui Tetrapoda, e nessa conformação é um grupo monofilético (Figura 1.1). Essa mudança, que pode parecer apenas conceitual ou acadêmica, na verdade é bastante interessante se algumas de suas ramificações forem analisadas. A principal delas é que, se Osteichthyes inclui Tetrapoda e nós, humanos, fazemos parte desse grupo, isso significa que, em certo sentido, também somos peixes ósseos.

■ Actinopterygii e Sarcopterygii | Evolução das características de Osteichthyes

Considerando-se apenas as linhagens com representantes recentes, Osteichthyes se divide em Actinopterygii e Sarcopterygii (Figura 1.1). Cada um desses grupos inclui aproximadamente a metade da diversidade total de Osteichthyes, com uma quantidade ligeiramente maior de espécies em Actinopterygii (aproximadamente 27.000). Actinopterygii inclui os animais conhecidos como “peixes de nadadeiras raiadas” (do grego, aktin = “raio”; pteryg = “nadadeira”), que podem ser reconhecidos pela base muscular pouco desenvolvida em suas nadadeiras pares, que são, em grande parte, formadas pelos raios. A maioria absoluta das espécies de Actinopterygii faz parte de Teleostei, que inclui aproximadamente 26.800 espécies recentes. Teleostei é caracterizado pela presença da nadadeira caudal homocerca, em que, externamente, as porções superior e inferior possuem dimensões similares e os raios são sustentados em grande parte por ossos especializados denominados hipurais (Figura 1.2).

Sarcopterygii inclui apenas duas linhagens viventes de “peixes” (na concepção popular do termo), Actinistia ou Coelacanthiformes (celacantos) e Dipnoi (peixes pulmonados). A terceira linhagem de Sarcopterygii é formada pelos vertebrados terrestres, Tetrapoda, o qual engloba quase todas as espécies de Sarcopterygii (Figura 1.1). Sarcopterygii pode ser reconhecido pela base muscular desenvolvida nas nadadeiras pares – embora essa não seja exatamente uma das sinapomorfias do grupo –, o que dá a elas um aspecto lobado ou carnoso ( sarkodes = “carnoso”).

As lepidotríquias e o opérculo, cujas presenças são sinapomorfias de Osteichthyes, são perdidos secundariamente em Tetrapoda, mas são encontrados em celacantos, peixes pulmonados e grupos fósseis basais de Sarcopterygii. As lepidotríquias (do grego, lépidos = “escama”; trichia = “pelo”) são estruturas mineralizadas que, assim como as escamas dos peixes, são derivadas do rearranjo do esqueleto dérmico do ancestral dos craniados. Basicamente, cada lepidotríquia constitui-se de um bastão central proteico que é circundado lateralmente por pequenas escamas com formato aproximado de meia-lua, alinhadas em série ao longo do eixo desse bastão. Esse arranjo confere aos raios das espécies de Osteichthyes um aspecto segmentado quando em vista lateral.

 

Figura 1.2 Principais elementos da porção terminal da coluna vertebral e nadadeira caudal de Teleostei, representados por Alosa pseudoharengus (Clupeiformes), uma sardinha do Atlântico Norte.

 

O opérculo é uma estrutura formada por um conjunto de ossos de membrana superficiais que recobrem as cinco fendas branquiais primitivamente existentes em Gnathostomata, deixando apenas uma única abertura opercular por onde a água utilizada na respiração é expelida. Certos movimentos da mandíbula estão mecanicamente atrelados à abertura e ao fechamento do opérculo e à expansão e retração da cavidade oral, de modo que o sistema funciona como uma bomba de sucção que otimiza as trocas gasosas. Vertebrados terrestres (Tetrapoda) obviamente não utilizam os arcos branquiais para a respiração, e todo esse sistema, incluindo o opérculo, foi perdido.

A terceira característica marcante de Osteichthyes ocorre em praticamente todas as espécies do grupo, incluindo Tetrapoda, com poucas exceções. Em determinado momento do desenvolvimento embrionário, uma evaginação ou protuberância forma-se na parede ventral do trato digestório na altura do esôfago; nos adultos, essa evaginação transforma-se em uma câmara preenchida por gás. Em grupos distais de Actinopterygii, essa estrutura assume posição dorsal na cavidade abdominal, perdendo completamente sua função respiratória e passando a atuar exclusivamente no equilíbrio hidrostático, recebendo o nome de bexiga natatória. Em grupos basais de Actinopterygii e em Sarcopterygii, a estrutura ocupa posição ventral ao tubo digestório e é utilizada primordialmente na respiração, formando o pulmão, com exceção dos celacantos, onde essa bolsa é preenchida por um tipo de óleo. Desse modo, conclui-se que a respiração pulmonar provavelmente existia no ancestral de Osteichthyes. Embora a sua função inicial tenha sido muito provavelmente relacionada com a respiração, a evolução dessa estrutura seguiu caminhos distintos em Actinopterygii e em Sarcopterygii: naquele a evaginação ventral do trato digestório especializou-se cada vez mais em sua função hidrostática, ao passo que neste as modificações nessa estrutura tornaram-na cada vez mais eficiente no processo de trocas gasosas com o ambiente aéreo.

 

■ Relações filogenéticas em Sarcopterygii

Parte da organização esquelética encontrada nas patas dos tetrápodes pode ser observada em qualquer espécie de Sarcopterygii, até mesmo nas formas mais basais do grupo, que se assemelham aos peixes. Essa organização, sinapomórfica para Sarcopterygii, envolve a existência de apenas um osso conectando os apêndices pares às suas respectivas cinturas (peitoral e pélvica). Nos apêndices anteriores, esse osso é denominado úmero, e nos apêndices posteriores, fêmur. Esse tipo de articulação é chamado de monobásica, em contraposição à organização dos apêndices pares de outros gnatostomados em que sempre existe mais de um elemento esquelético conectando-os às cinturas.

O registro fóssil na base de Sarcopterygii é bem detalhado, ao ponto de, atualmente, ser possível compreender as principais modificações que resultaram na transformação das nadadeiras pares em patas. Uma série de grupos exclusivamente formados por organismos extintos, como Rhizodontiformes, Osteolepiformes e Elpistostegidae, além do recentemente descoberto Tiktaalik roseae, do período Devoniano (aproximadamente 370 milhões de anos atrás), indica que a diversidade de sarcopterígios não tetrápodes era relativamente alta no Paleozoico. Apesar disso, apenas duas linhagens de sarcopterígios não tetrápodes têm representantes na fauna atual: Actinistia (Coelacanthiformes) e Dipnoi (Figura 1.1).

Actinistia é um grupo com extenso registro fóssil, mas inclui apenas duas espécies marinhas atuais, Latimeria chalumnae e L. menadoensis. Essas duas espécies de celacantos são fantásticas e representam janelas pelas quais pode-se obter um pequeno vislumbre de como deveria ser parte da fauna de vertebrados aquáticos do Paleozoico e do Mesozoico. Além disso, o histórico de descoberta dos celacantos atuais é emocionante, e é considerado por muitos como um dos maiores épicos da zoologia moderna.

Dipnoi inclui apenas seis espécies que vivem exclusivamente em águas continentais da América do Sul, África e Austrália, nos gêneros Lepidosiren, Protopterus e Neoceratodus. Embora em conjunto eles sejam chamados de peixes pulmonados, a espécie que existe no Brasil, Lepidosiren paradoxa, é conhecida como piramboia. Os celacantos e os peixes pulmonados serão abordados com mais detalhes no Capítulo 5.

Considerando-se apenas os três grupos de Sarcopterygii com representantes recentes, existe certo consenso de que Dipnoi e Tetrapoda formam um grupo monofilético, frequentemente denominado Rhipidistia (Figura 1.1). Uma das suas sinapomorfias é possuir dentes labirintodontes, nos quais o esmalte é convoluto, formando uma estrutura de aspecto elaborado. Esse padrão foi modificado diversas vezes ao longo da evolução de Rhipidistia, mas está presente em suas linhagens mais basais. Os pulmões de Dipnoi e de Tetrapoda também possuem alvéolos, e existe uma glote muscular separando os tratos respiratório e digestório.

Choanata é um subgrupo de Rhipidistia que inclui fósseis semelhantes aos peixes, mas que são próximos evolutivamente de Tetrapoda, como Osteolepiformes e Elpistostegidae. A principal sinapomorfia de Choanata é a presença das coanas, que são as aberturas das narinas no teto da cavidade oral. Essa característica faz com que os tetrápodes, por exemplo, sejam capazes de respirar de boca fechada, utilizando apenas as narinas. Por mais trivial que essa capacidade seja para o ser humano, é interessante notar que ela ocorre apenas em Tetrapoda, quando se considera exclusivamente a fauna atual. É possível, entretanto, que os peixes pulmonados atuais possuam coanas modificadas; em algumas classificações, o grupo também é incluído em Choanata.

 

■ Tetrapoda

Tetrapoda, com aproximadamente 27.000 espécies, é o grupo mais diversificado de Sarcopterygii e inclui os vertebrados terrestres popularmente conhecidos como aves, mamíferos, répteis e anfíbios. O monofiletismo desse grupo é corroborado por uma quantidade elevada de sinapomorfias morfológicas e moleculares. Tal situação não é surpreendente, tendo em vista que os tetrápodes são os únicos cordados atuais totalmente adaptados à vida fora da água.

O ambiente terrestre possui uma série de diferenças bastante óbvias e marcantes em relação ao ambiente aquático, onde os cordados se originaram e se diversificaram durante os primeiros 200 milhões de anos de evolução do grupo. Essas diferenças ambientais implicaram um rearranjo dos principais sistemas anatômicos, de modo que o organismo passou a ser capaz de lidar com, por exemplo, maior dessecação dos tecidos e ausência de empuxo que compensa parte da força de gravidade no ambiente aquático. Outras diferenças mais sutis em relação às características físicas do ambiente terrestre implicaram mudanças do aparato sensorial, como a audição e o olfato, além de modificações nos mecanismos respiratórios, entre outros aspectos da fisiologia e do comportamento.

Algumas das sinapomorfias mais interessantes e de fácil compreensão, mesmo com apenas alguns conhecimentos básicos sobre anatomia, podem ser observadas no esqueleto de praticamente qualquer espécie de Tetrapoda. As principais são relacionadas com a porção mediodistal das patas, cuja presença dá nome ao grupo (do grego, tetra = “quatro”; podas = “pés”). Em Tetrapoda, os ossos rádio e ulna, nas patas anteriores, e tíbia e fíbula, nas patas posteriores, são relativamente mais desenvolvidos que em outros grupos de Sarcopterygii. Além disso, esses ossos tipicamente têm dimensões similares em um mesmo conjunto de patas (patas anteriores versus patas posteriores). O arranjo desses ossos, que são paralelos em cada uma das patas, possibilita que a estrutura funcione como uma coluna de sustentação do corpo em relação ao solo.

A porção mais distal dos apêndices pares de Tetrapoda também sofreu um rearranjo complexo. A extremidade das patas anteriores é formada por um conjunto de ossos carpais (que formam nossos pulsos), seguidos de ossos metacarpais, em quantidade geralmente igual ao número de dedos. Nas patas posteriores o arranjo é exatamente o mesmo, mas os conjuntos de ossos localizados distalmente à tíbia e à fíbula recebem o nome de tarsais (região do nosso calcanhar), seguidos pelos metatarsais. Os dedos, formados por quantidade variável de falanges, estão localizados nas extremidades dos ossos metacarpais e metatarsais, e sua presença também é sinapomórfica para Tetrapoda.

Atualmente, sabe-se que o padrão de cinco dedos (pentadactilia) em cada pata, comum a diversas espécies de Tetrapoda, surgiu secundariamente no grupo e caracteriza um subgrupo denominado Neotetrapoda. Linhagens extintas de tetrápodes basais, como Ichthyostega e Acanthostega, do Devoniano superior, por exemplo, tinham de seis a oito dedos em cada pata. Também é interessante notar que esses animais possuíam raios na nadadeira caudal, embora lepidotríquias estivessem ausentes em outras partes do corpo.

Modificações estruturais também são encontradas na coluna vertebral e nas cinturas de Tetrapoda. A cintura peitoral não está conectada ao crânio, ao contrário do que ocorre em grupos basais de Gnathostomata. Com a perda dessa conexão, surge um pescoço funcional, possibilitando que as espécies de Tetrapoda sejam capazes de mover a cabeça de maneira mais independente em relação ao restante do corpo. A perda dessa conexão e a formação do pescoço também estão associadas à maior complexidade da primeira vértebra, que passa a funcionar como uma estrutura que sustenta a cabeça e recebe o nome de atlas, em homenagem ao deus da mitologia grega que sustentaria a esfera celeste.

A cintura pélvica, que primitivamente é pouco desenvolvida e está imersa na musculatura da região abdominal, amplia-se em Tetrapoda e conecta-se a uma ou mais vértebras especializadas, denominadas vértebras sacrais. Essa conexão funciona como um ponto de apoio na coluna vertebral, aumentando a capacidade de as patas “erguerem” o corpo em relação ao solo. Na ausência do empuxo, o corpo passa a ser sustentado inteiramente pela coluna vertebral que, em Tetrapoda, substitui a notocorda ao longo da ontogenia. Além disso, as vértebras possuem processos desenvolvidos (zigapófises) que fazem com que a coluna como um todo seja mecanicamente mais coesa, capaz de suspender o corpo do animal.

A maxila superior em Tetrapoda é fortemente ancorada ao crânio, de modo que o arco hioide perde seu papel de sustentação. Esse tipo de crânio é chamado de autostílico. A porção ventral do arco hioide e os remanescentes dos arcos faríngeos permanecem em praticamente todos os adultos no assoalho da boca, embora fendas faríngeas e brânquias associadas aos arcos nunca se desenvolvam nos adultos. O hiomandibular, que é um osso primitivamente localizado na região dorsal do arco hioide, tem sua função completamente modificada.

O ouvido interno acumula a dupla função de percepção espacial (equilíbrio) e audição em todos os craniados, além de estar quase que totalmente encapsulado na região ótica (auditiva) da caixa craniana. Essa situação não representa empecilho à audição no ambiente aquático que, por ser mais denso que o ar, tem alta capacidade de transmissão de ondas sonoras. Entretanto, a alta densidade da caixa craniana e a baixa densidade do ar representam entraves à audição no ambiente terrestre, onde a capacidade de condução das ondas sonoras é consideravelmente menor. A saída evolutiva para essa situação foi o surgimento de um canal na região ótica do crânio, denominado canal do ouvido médio, que conecta de maneira mais direta o ambiente aéreo ao ouvido interno. Esse canal surge em Tetrapoda por meio de uma modificação do canal do espiráculo. Uma consequência bastante interessante dessa transformação do canal do espiráculo em canal do ouvido médio é que a conexão primitivamente existente entre o espiráculo e a cavidade oral permanece em Tetrapoda, com o nome de tuba auditiva ou trompa de Eustáquio. O hiomandibular, livre de sua função na sustentação das maxilas, passa, então, a ocupar uma posição interna ao canal do ouvido médio, sendo chamado de columela. Uma membrana rígida, mas com propriedades semielásticas, denominada tímpano, fecha a abertura externa do canal do ouvido médio. Uma das extremidades da columela, que primitivamente tem formato aproximado de bastão, conecta-se ao tímpano, e a outra extremidade, mais interna, penetra em uma pequena abertura na caixa craniana conhecida como janela oval. É através dela que as vibrações captadas pelo tímpano são transferidas ao ouvido interno pela columela, que se modifica novamente nos mamíferos, passando a ser reconhecida como estribo. O estudo comparado de fósseis sugere a possibilidade de o tímpano e de todo o aparato do ouvido médio terem surgido independentemente nos principais grupos que compõem Tetrapoda, o que indica que talvez essa história não seja tão simples quanto se supõe.

Muitas pessoas surpreendem-se com o fato de que a capacidade de realizar trocas gasosas por meio de um pulmão não é uma das sinapomorfias de Tetrapoda. Como visto anteriormente, é mais provável que os pulmões, que se desenvolvem a partir da evaginação ventral do trato digestório, estivessem presentes desde o ancestral de Osteichthyes.

 

■ Relações filogenéticas entre os grandes grupos de Tetrapoda

As relações filogenéticas entre os principais grupos de Tetrapoda são relativamente bem estabelecidas, com uma exceção, que será discutida mais à frente. Considerando-se apenas as linhagens com representantes na fauna atual, Tetrapoda divide-se em Lissamphibia e Amniota (Figura 1.1).

Lissamphibia é o grupo composto pelos anfíbios atuais, conhecidos popularmente como sapos, rãs e pererecas, além das cecílias e salamandras. Esses animais serão tratados em detalhes no Capítulo 6. Às vezes, o termo Amphibia é aplicado ao grupo, embora Amphibia, em seu sentido original, não seja monofilético. Isso ocorre porque tradicionalmente Amphibia inclui, além dos lissanfíbios, algumas linhagens fósseis localizadas entre a base de Tetrapoda e Amniota, sendo, portanto, um grupo parafilético. Considerando-se apenas a fauna atual, Amphibia e Lissamphibia são equivalentes em termos de conteúdo taxonômico; porém, como Lissamphibia é um táxon mais claramente definido, recomenda-se a sua utilização.

Amniota inclui os animais conhecidos como répteis, mamíferos e aves (Figura 1.1). O grupo é facilmente reconhecido como monofilético, principalmente se forem consideradas apenas as linhagens com representantes atuais. Suas principais sinapomorfias estão associadas a uma ocupação mais efetiva do ambiente terrestre, sendo uma delas a existência do ovo amniótico, em que são encontrados os anexos embrionários – âmnion, alantoide e córion.

O âmnion forma uma bolsa preenchida pelo líquido amniótico, que protege o embrião em desenvolvimento. O alantoide é responsável pelas trocas gasosas e pelo acúmulo dos excretas nitrogenados. O córion é a membrana mais externa e envolve o embrião e o saco vitelínico. Em geral, o ovo de Amniota é envolvido por uma casca calcária, embora essa condição tenha sido modificada secundariamente nas espécies vivíparas, como nos mamíferos Theria. Resumidamente, o ovo amniótico funciona como um “aquário”, liberando os amniotas da necessidade de desenvolver seus embriões no meio aquático externo, como rios, mares e lagos. Ressalta-se, entretanto, que o desenvolvimento embrionário continua sendo aquático, no microambiente encapsulado de seus ovos.

Outra característica do grupo que favoreceu uma ocupação efetiva do ambiente terrestre foi a maior queratinização do tegumento, que passou a ser praticamente impermeável. Primitivamente em Amniota, essa queratina é organizada em escamas. As escamas de Amniota não são homólogas às dos peixes que, na verdade, derivaram do esqueleto dérmico mineralizado do ancestral de Craniata. Escamas derivadas do esqueleto dérmico foram perdidas em diversos grupos de Tetrapoda, embora sejam extremamente reduzidas e imersas no tegumento de algumas espécies. Além disso, esse tipo de escama mineralizada desenvolve-se em alguns grupos de Amniota, como nos crocodilos, nos quais formam grandes osteodermos.

As escamas de queratina, características de Amniota, modificaram-se nas penas das aves, mas escamas não modificadas podem ser facilmente observadas em suas patas. Nos mamíferos, escamas podem ser observadas em certas partes do corpo da maioria das espécies, como na cauda dos gambás sul-americanos (gênero Didelphis) e nas mais de 2.000 espécies conhecidas de roedores. Elas são também facilmente percebidas em lagartos, cobras, jacarés e tartarugas, que mantiveram o padrão primitivo para Amniota de organização da queratina na epiderme.

Duas outras sinapomorfias são encontradas no esqueleto de Amniota: o astrágalo, que é um osso tarsal, e mais de uma vértebra sacral. Essas características são particularmente interessantes quando os únicos registros conhecidos do animal são partes de seu esqueleto, como é o caso da imensa maioria dos fósseis.

 

■ Relações filogenéticas entre os grupos de Amniota viventes

Tradicionalmente, Chelonia ou Testudines, que é o grupo das tartarugas, cágados e afins, foi considerado o clado mais basal de Amniota, quando apenas a fauna atual é considerada. Essa ideia originou-se parcialmente do fato de que esses animais são os únicos amniotas atuais que não possuem fenestras temporais, tendo o tipo de crânio que é denominado anápsido. Fenestras temporais são aberturas relativamente amplas na região temporal do crânio, que estão associadas ao maior desenvolvimento dos músculos adutores da mandíbula. O crânio anápsido é uma condição primitiva para Tetrapoda, bastando lembrar que o crânio dos vertebrados não Amniota também é anápsido. O crânio dos mamíferos, por sua vez, possui uma fenestra temporal (crânio sinápsido), ao passo que lagartos, cobras, crocodilos e aves têm duas fenestras temporais em cada lado do crânio (crânio diápsido). A existência de duas fenestras temporais é uma condição derivada em Amniota, e os animais com tal condição formam um grupo monofilético chamado Diapsida (Figura 1.1). Nas últimas décadas, uma série de estudos filogenéticos com base em sequências nucleotídicas tem indicado que as tartarugas são mais próximas evolutivamente de Diapsida, apesar de possuírem crânio anápsido. O grupo formado por Chelonia e Diapsida é geralmente denominado Sauropsida (Figura 1.1).

A presença de betaqueratina, um tipo diferenciado de queratina, nas escamas também, é considerada uma evidência de que Sauropsida é um grupo monofilético. Outras sinapomorfias morfológicas propostas para o grupo são bastante específicas, como a existência de hipapófises, que são processos ósseos dirigidos ventralmente, nas vértebras cervicais. Alguns estudos mais recentes, também com base em dados moleculares, têm indicado a possibilidade de Chelonia estar inserido em Diapsida, tornando esse grupo não monofilético.5 Essa situação implica obrigatoriamente assumir que as tartarugas perderam suas fenestras temporais, ao mesmo tempo que revive a possibilidade de uma das fenestras temporais de Diapsida (provavelmente a inferior) ser homóloga à dos mamíferos. Parte das dificuldades em se estabelecer as relações entre Chelonia e os outros tetrá-podes está relacionada com a anatomia bastante peculiar desses animais, que será abordada com maiores detalhes no Capítulo 7.

Portanto, a maior parte das evidências conhecidas atualmente indica que Amniota é dividido em dois clados: Mammalia e Sauropsida (Figura 1.1). A anatomia dos mamíferos atuais é bastante modificada, mas a posição evolutiva de Mammalia em Amniota torna-se mais clara quando se percebe que mamíferos fazem parte de um clado maior, que inclui diversos organismos fósseis do Paleozoico e início do Mesozoico, denominado Synapsida. A presença de apenas uma fenestra temporal é uma das principais características de Synapsida, embora essa condição talvez não seja sinapomórfica para o grupo, como ressaltado anteriormente. Mammalia é certamente um grupo monofilético, caracterizado por inúmeras sinapomorfias, que serão discutidas em detalhes no Capítulo 9.

Com aproximadamente 18.000 espécies viventes conhecidas, Diapsida é o subgrupo mais diversificado de Tetrapoda. É interessante notar que Diapsida é provavelmente o grupo mais diversificado de vertebrados terrestres desde o Mesozoico, e a maior parte de sua diversidade está, desde aquela Era, em apenas um de seus subgrupos, Dinosauria. Embora o registro fóssil seja naturalmente fragmentário, são conhecidas mais de 1.000 espécies de dinossauros apenas no Mesozoico. A amplitude da variação de tamanhos e, em certo sentido, de formas dos dinossauros, diminuiu a partir do Cenozoico, mas o único grupo de Dinosauria que sobreviveu à extinção do Cretáceo diversificou-se em aproximadamente 10.000 espécies atuais: as aves.

O estudo da evolução do crânio é extremamente interessante e oferece subsídios para a compreensão das relações entre os principais subgrupos de Diapsida. Considerando-se apenas linhagens com espécies viventes, Diapsida divide-se em Lepidosauria e Archosauria (Figura 1.1). Lepidosauria inclui os lagartos, cobras, anfisbenas ou cobras-de-duas-cabeças e o tuatara. Uma das sinapomorfias do grupo é o formato da abertura cloacal, que é alinhada transversalmente.

Outra sinapomorfia interessante de Lepidosauria, que pode ser observada em qualquer lagartixa de parede, é a capacidade de autotomizar (“quebrar”) a cauda quando em situação estressante, como na iminência de ser predado. Se essa condição é, de fato, sinapomórfica para Lepidosauria, foi perdida nas cobras e anfisbenas. Lepidosauria se divide em Sphenodontia, o único grupo atual de Rhynchocephalia, e Squamata. Rhynchocephalia era um grupo diversificado no Mesozoico, mas está representado na fauna atual apenas por duas espécies conhecidas popularmente como tuataras, ambas no gênero Sphenodon, família Sphenodontidae.

Os tuataras são animais com aspecto de lagarto, que atingem aproximadamente 80 cm de comprimento e vivem apenas na Nova Zelândia (Oceania). São os únicos lepidossauros atuais que primitivamente conservam a barra temporal inferior, que delimita a margem ventral da fenestra temporal inferior no crânio de Diapsida. Todas as outras aproximadamente 6.000 espécies de lepidossauros, conhecidos popularmente como lagartos, cobras e anfisbenas, estão incluídas em Squamata (Figura 1.1).

Uma das sinapomorfias de Squamata é justamente a perda da barra temporal inferior, e uma das consequências dessa perda é que o crânio tem maior cinetismo. Resumidamente, o cinetismo craniano propicia maior independência entre certos elementos ósseos, com consequências diretas na capacidade que os organismos têm de manipular alimentos, e também aumentando a capacidade de ingerir presas de maior porte. O órgão copulador, que está presente nos machos de Amniota, com exceção de diversos grupos de Aves, modifica-se em Squamata, formando uma estrutura par denominada hemipênis. Essa característica é, portanto, outra sinapomorfia de Squamata.

As relações em Squamata são bastante controversas, mas existe certo consenso de que os lagartos não formam um grupo monofilético. As mais de 3.000 espécies de cobras, por outro lado, formam um grupo monofilético denominado Serpentes. Esse clado possui inúmeras sinapomorfias. A mais óbvia é a ausência de patas, embora grupos basais de Serpentes, como a família Boidae (jiboias, sucuris e afins), possuam pequenos remanescentes de patas posteriores. Outras sinapomorfias estão relacionadas com a perda de uma série de ossos no crânio, ampliando ainda mais seu cinetismo.

Entre os ossos perdidos nas serpentes, estão aqueles que formam a barra localizada entre a fenestra temporal superior e a fenestra temporal inferior em Diapsida. As anfisbenas ou cobras de duas cabeças formam outro grupo monofilético em Squamata. Apesar do nome popular desses animais, que sugere um parentesco próximo com as serpentes, aparentemente as cobras-cegas são mais relacionadas com alguns grupos de lagartos. Cobras-cegas são organismos basicamente fossoriais que habitam a região tropical de diversas partes do mundo e, junto com as serpentes, os tuataras e os lagartos, serão abordados com mais detalhes no Capítulo 7.

Archosauria é um grupo bastante interessante de diápsidos, com um extenso, complexo e, em diversos aspectos, fantástico registro fóssil. Considerando-se apenas a fauna atual, o grupo inclui Aves e Crocodylia (Figura 1.1). Archosauromorpha é um grupo mais inclusivo e conta também com algumas linhagens fósseis de animais do final do Paleozoico e do Mesozoico, além de Archosauria. Algumas sinapomorfias de Archosauria estão relacionadas com um arranjo dos membros pares e das respectivas cinturas que favorece um alinhamento mais vertical das patas, de maneira semelhante ao que ocorre nos mamíferos. O grupo também é caracterizado por certa tendência ao bipedalismo, que foi bastante acentuada nos dinossauros, podendo ser observada claramente nas aves. A orientação mais vertical das patas foi perdida nos crocodilos atuais que, ao contrário de seus ancestrais, são animais semiaquáticos e, portanto, mais aptos a deslocar-se com a natação do que com movimentos cursoriais, em terra. Apesar disso, jacarés e crocodilos são capazes de erguer-se sobre suas quatro patas que, por alguns instantes, orientam-se mais verticalmente quando executam uma espécie de galope.

Outras sinapomorfias de Archosauria podem ser observadas no crânio, e a principal é a fenestra anterorbital, localizada à frente dos olhos e posteriormente às narinas. A mandíbula de Archosauria também tem uma fenestra – outra sinapomorfia do grupo – denominada fenestra mandibular. A fenestra anterorbital foi perdida nos crocodilos atuais, e em muitas Aves é confluente com a órbita. Outra sinapomorfia bastante interessante de Archosauria é a existência de um septo interventricular completo no coração, isolando o circuito de sangue venoso e arterial nesse órgão. Nos crocodilos atuais essa mistura é facultativa e explorada fisiologicamente durante o mergulho, devido à presença de uma conexão física entre os arcos sistêmicos e o arco pulmonar na saída do coração (Capítulo 7).

Crocodilos e aves também compartilham certos comportamentos interessantes relacionados com o cuidado parental, que são considerados como sinapomorfias de Archosauria. Muitas espécies de crocodilos, assim como as aves, por exemplo, fazem ninhos. As fêmeas de crocodilos e jacarés também cuidam de seus filhotes e respondem aos seus chamados no momento em que eles nascem.

A percepção de que as aves atuais são dinossauros consolidou-se em meados da década de 1990, principalmente após a descoberta de uma quantidade expressiva de fósseis de dinossauros magnificamente bem preservados com penas e outras estruturas encontradas nas aves.

Uma das principais sinapomorfias de Dinosauria é a existência de uma fenestra no acetábulo, que é a fossa na qual a cabeça do fêmur se insere na cintura pélvica. Essa condição pode ser observada quando nos alimentamos da coxa e sobrecoxa de um frango, por exemplo. Dinosauria divide-se em duas linhagens, Ornitischia e Saurischia. Ornitischia inclui diversos dinossauros herbívoros, muitos de grande porte, extintos no final do Mesozoico. Saurischia, por outro lado, inclui dinossauros em que o dígito 2 das patas anteriores é mais alongado que o dígito 3. Essa condição é sinapomórfica para o grupo e está presente na estrutura das asas das Aves.

Em Saurischia, Theropoda é composto por dinossauros bípedes e tipicamente carnívoros, como Ceratosaurus, do Jurássico, além de aves e outros dinossauros de grande porte. Tetanurae é um subgrupo de Theropoda bastante interessante, caracterizado pela fusão das clavículas formando a fúrcula (“ossinho da sorte”) e por uma redução na área ocupada pelos dentes na maxila superior, que passam a ser anteriores às órbitas. Essa tendência foi acentuada nas aves atuais, que perderam completamente os dentes. Além das aves, Tetanurae inclui alguns grandes dinossauros predadores do Mesozoico, como Allosaurus.

Coelurosauria é um subgrupo de Tetanurae em que o 3o osso metatarsal está comprimido entre o 2o e o 4o metatarsais, nas patas posteriores. Essa condição pode ser observada em Tyrannosaurus rex, do Cretáceo, que é um dos maiores predadores terrestres que já existiu. Nas aves atuais, os metatarsais são fundidos em um tubo único, e supõe-se que essa condição seja derivada daquela que estava presente em grupos basais de Tetanurae. Tiranossaurídeos recentemente descobertos na China mostram indícios claros da existência de estruturas fibrosas semelhantes às penas, indicando que elas teriam surgido em Tetanurae ou possivelmente em algum ancestral ainda mais distante.

Aves são proximamente relacionadas com dinossauros predadores cursoriais do Mesozoico conhecidos como dromeossaurídeos. Entre eles, os mais famosos são aqueles dos gêneros Velociraptor e Deinonychus, que possuíam uma garra bastante desenvolvida e em formato de foice no segundo dedo da pata posterior. Essa mesma garra foi descoberta recentemente em um fóssil de Archaeopteryx lithographica, que viveu no Jurássico.6 Outros fósseis de Archaeopteryx são bastante famosos por mostrarem impressões de penas de voo que, até o momento da descoberta desses animais, em 1861, eram conhecidas apenas nas aves modernas.

Diversos fósseis descobertos recentemente mostram um panorama bastante claro da transição entre dinossauros terópodes de grande porte do Mesozoico às aves. Evidências de estruturas filamentosas chamadas de protopenas têm sido encontradas em quantidade cada vez maior de dinossauros, até mesmo em espécies de Ornithischia. Curiosamente, em Pterosauria, grupo que inclui arcossauros mesozoicos extremamente bem adaptados ao voo, também existem estruturas filamentosas, possivelmente formadas por queratina, recobrindo grande parte do corpo. Quando fósseis são incluídos nessa história, Pterosauria é o grupo-irmão de Dinosauria. Teriam as protopenas surgido no ancestral comum de Pterosauria e Dinosauria, no início do Mesozoico? Essa é uma questão bastante intrigante que ainda está em aberto.

Classificação de Craniata

 

 

Considerando-se apenas as linhagens com representantes na fauna atual e a estrutura filogenética discutida neste capítulo (Figura 1.1), os principais grupos de Craniata podem ser classificados como apresentado no Quadro 1.1.

 

Sugestão de leitura

 

Dingus, L.; T. Rowe, 1998. The mistaken extinction: dinosaur evolution and the origin of birds. Freeman Company, 1998. Helfman, G. S.; B. B. Collette; D. E. Facey; B. W. Bowen. The diversity of fishes: biology, evolution and ecology. 2nd edition. UK:

Wiley-Blackwell, 2009.

Janvier, P. Early vertebrates (reprint). Oxford monographs on geology and geophysics 33. New York: Oxford Science Publications, 2002. Leointre, G.; H. Guyader, 2007. The tree of life: a phylogenetic classification. Cambridge: Harvard University Press, 2007. Nelson, J. S. Fishes of the world. 4th edition. Hoboken: John Wiley & Sons, Inc., 2006.

 

Quadro 1.1 Classificação dos principais grupos de Craniata.

Craniata

Myxiniformes

Vertebrata

Petromyzontiformes

Gnathostomata

Chondrichthyes

Holocephali

Elasmobranchii

Osteichthyes

Actinopterygii

Sarcopterygii

Actinistia

Rhipidistia

Dipnoi

Tetrapoda

Lissamphibia

Amniota

Mammalia

Sauropsida

Testudines

Diapsida

Lepidosauria

Sphenodontia

Squamata

Archosauria

Crocodylia

Aves

Referências bibliográficas

1. Putnam, N. H.; Butts, T.; Ferrier, D. E. K. et al. The amphioxus genome and the evolution of the chordate karyotype. Nature. 2008;

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2. Kaul, S.; Stach, T. Ontogeny of the collar cord: neurulation in the hemichordate Saccoglossus kowalevskii. Journal of Morphology.

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3. Shu, D. G.; Conway Morris, S.; Han, J. et al. Primitive deuterostomes from the Chengjiang Lagerstãtte (Lower Cambrian, China).

Nature. 2001; 414:419-24.

4. Janvier P. Early vertebrates (reprint). Oxford monographs on geology and geophysics 33. New York: Oxford Science Publications,

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5. Lyson, T. R.; Sperling, E. A.; Heimberg, A. M. et al. MicroRNAs support a turtle + lizard clade. Biology Letters. 2011; 8(1):104-7.

6. Mayr, G.; Burkhard, P.; Peters, D. S. A well-preserved Archaeopteryx specimen with theropod features. Science. 2005; 310:1483-86.