ch07

 

O músculo longissimus dorsi é um dos mais importantes, medialmente entre as apófises espinais e acima dos processos transversos das vértebras, e que continua até a cauda. Na espécie de Amphisbaenia Leposternon microcephalum, que apresenta crânio em formato de pá e escavação com movimentos verticais, constatou-se que os indivíduos analisados, que pesavam em torno de 72 g, podiam exercer força no solo de 24 N quando levantavam a cabeça.50 Essa força é possível porque as fibras do longissimus dorsi, o músculo mais associado à escavação em Amphisbaenia, são altamente penadas (disposição oblíqua das fibras musculares, assemelhando-se a uma pena), aumentando assim a eficácia do músculo. Em outras Amphisbaenia, que utilizam movimentos laterais da cabeça para escavar o solo, este músculo é menos exagerado.23,50 Morfologicamente, trata-se de um músculo bilateral, com as áreas direita e esquerda bem-definidas e separadas por um tendão central.50 Nas tartarugas, por outro lado, a musculatura transverso espinal está reduzida quase por completo, em virtude da carapaça (exceto pescoço e cauda).

A musculatura hipoaxial compreende várias lâminas que inserem nas costelas, tendo como principal função o movimento da caixa torácica nos movimentos respiratórios e o reforço do ventre. Nos quelônios, os músculos ventrais estão reduzidos, sendo o esternocleidomastóideo, o músculo retrator da cabeça, do esquamosal ao plastrão.

A musculatura das extremidades é bastante diversificada em Reptilia, conforme os tipos de locomoção. Não obstante, a configuração muscular das extremidades corresponde à dos tetrápodes superiores. Os músculos dos membros têm duas funções principais: a fixação dos mesmos em posição de sustentação (parados) e na marcha para a frente e para trás; além das modificações, como nas tartarugas marinhas que desenvolveram membros em formatos de “remo” para natação.

O músculo caudofemoralis longus é robusto, tanto em crocodilianos como em répteis Lepidosauria, tem origem nas vértebras caudais e se insere no fêmur e região proximal do membro posterior, funcionando, portanto, como um retrator do fêmur e envolvendo-se também na rotação do fêmur para trás e na flexão do joelho.51 Como não participa da autotomia da cauda, funciona como um fator limitante da posição proximal da secção autotômica, ao mesmo tempo em que seu tamanho está diretamente ligado a diferentes tipos de locomoção. Em lagartos corredores, como aqueles capazes de correr de modo bípede, esse músculo é grande e se estende a uma longa série de vértebras caudais; em espécies mais lentas, como as lagartixas, o caudofemoralis é pequeno e restrito às primeiras vértebras pós-sacrais.52

 

■ Locomoção

Apesar de muitos répteis manterem o padrão locomotor ancestral quadrúpede, todas as linhagens apresentam uma grande variedade de meios de locomoção e uma correspondente diversidade de morfologia corporal e de membros, incluindo representantes aquáticos, terrestres, fossoriais e até mesmo voadores ocasionais.12

A progressão em meio terrestre prevê uma dificuldade em particular: a gravidade; o animal deve sustentar seu corpo em um número variável de pontos de apoio. O modo de locomoção de cada linhagem de vertebrado é diretamente relacionado com a organização estrutural do organismo e principalmente com um compromisso entre estabilidade, manobrabilidade, capacidade energética e resistência.53 Em lagartos, a locomoção pode ser influenciada por fatores diversos, tais como tamanho e formato do corpo, proporção dos membros, patas e dedos, assim como atributos do ambiente, como temperatura, substrato, inclinação e diâmetro dos apoios.54

Em alguns casos, a postura “reptiliana” esparramada (sprawling) é característica de lagartos e crocodilianos (Figura 7.27). Esse tipo de postura não só promove uma maior estabilidade ao fornecer maior base de apoio ao corpo, como também trabalha em conjunto com as ondulações laterais feitas durante a locomoção.12,54

Em lagartos, apesar de ambos os membros anteriores e posteriores apresentarem a postura “reptiliana”, os pares de membros funcionam de maneira diferente e complexa, com suas posturas mudando consideravelmente durante a passada.12 Além disso, em geral, três tipos de locomoção podem ser identificadas em lagartos:

 

• sequência lateral ou marcha lenta (Figura 7.28)

• trote reptiliano ou trote diagonal simétrico, quando os membros anteriores e posteriores alternam-se nos momentos de apoio

• corrida bipedal.54

 

O bipedalismo evolui em famílias filogeneticamente diversas dentro dos Squamata, como Agamidae, Iguanidae e Teiidae, particularmente em espécies que vivem em ambientes abertos, arenosos ou rochosos.54 Em geral, está associado à fuga de predadores e corridas de velocidades altas. No Brasil, duas espécies de lagartos (Tropidurus torquatus e Liolaemus lutzae) já foram descritas como bípedes dinâmicas, ou seja, capazes de suportar o corpo em duas patas, somente quando correm.55

 

Figura 7.27 Postura “reptiliana” esparramada. A. Posição dos membros em relação ao corpo. B. Associação da postura “reptiliana” com as ondulações laterais, durante a locomoção de Crocodylia.

 

Figura 7.28 Marcha lenta em lagartos. Observe a movimentação lateral do corpo durante o deslocamento do animal. As linhas indicam quando o membro está apoiado no chão. AD = membro anterior direito; AE = membro anterior esquerdo; PD = membro posterior direito; PE = membro posterior esquerdo.

 

Crocodyliformes recentes apresentam grande variedade de estratégias de deslocamento. Dependendo da situação, temperatura corporal e tipo do terreno, o animal pode iniciar deslocamentos diferentes. Os tipos de locomoção terrestre frequentemente associados a Crocodyliformes recentes são o deslize, o andar alto e o galope (Figura 7.29).

Deslize ( belly slide) é um modo de deslocamento simétrico em que o animal se apoia no substrato com a porção ventral do corpo, projeta os membros lateralmente (postura sprawling ou esparramada) e, com movimentos antero-posteriores dos mesmos, desloca-se. Biomecanicamente, é diferente do deslocamento esparramado dos lagartos. Essa postura e modo de locomoção são considerados derivados da postura ereta primitiva.46,56

Andar alto ou caminhada (high walk) é considerado um modo de deslocamento simétrico, em que o animal posiciona os membros quase parassagitalmente ao corpo; assume uma postura semiereta (ereta, de acordo com Gatesy46), apoiando-se nas superfícies plantar e palmar, de modo plantígrado, e desloca-se sem tocar a região ventral do corpo no substrato. Grande parte do movimento é feita pelos membros (limb-driven), com contribuição de um pequeno deslocamento lateral da cintura pélvica. Diferentemente dos lagartos, que utilizam flexões laterais bem marcadas do tronco para estender o comprimento da passada e por consequência sua velocidade, os Crocodyliformes recentes aumentam sua velocidade de deslocamento intensificando a frequência da passada, conservando o tronco estático. Em geral, a cauda arrasta sua ponta de maneira levemente sinuosa neste tipo de locomoção. Tal modo de locomoção é utilizado para deslocar-se por longas distâncias57 e é possível observar grupos de animais deslocando-se dessa maneira durante períodos de seca.9

Os Crocodyliformes recentes podem evoluir da caminhada para um galope,57 um modo de deslocamento assimétrico. Durante o galope, o animal tenciona os músculos inter e perivertebrais, flexionando tendões fixados nos osteodermos dorsais e arqueando dorsalmente a espinha dorsal como um todo. A posição relativa dos membros não se altera se comparada ao high walk ou à caminhada. No entanto, durante o galope, as patas traseiras se deslocam em conjunto, ultrapassando as dianteiras. Não ocorrem flexões laterais do corpo nesse tipo de locomoção, mas certas flexões dorsoventrais podem ser vistas conforme o animal força as patas traseiras a fim de ultrapassar as dianteiras. Esse modo de locomoção é comum entre os indivíduos jovens e desaparece conforme o animal cresce e ganha massa; pode apresentar enorme variação, sendo observadas passadas a três e a quatro tempos – utiliza-se primordialmente para fuga. Além disso, há capacidade de saltos em ambientes aquosos e terrestres. Fora da água, utilizam uma postura semelhante à do galope para projetar o corpo para a frente e para cima, sendo capazes de realizar saltos curtos; utiliza-se para chegar a lugares de difícil acesso ou durante o ataque e captura de presas.7,57

 

Figura 7.29 Modos de locomoção dos Crocodylidae. A. Caminhar com abdome ou belly slide. B. Andar alto ou high walk. C. Galope. D. Nado de superfície.

 

Contudo, o nado é o modo mais eficiente de locomoção em todas as espécies atuais. Organismos com diversas adaptações à vida aquática, os Crocodyliformes sentem-se livres e em casa nesses ambientes. Dotados de potentes caudas, em associação ao corpo fusiforme hidrodinâmico, os crocodilos, jacarés e gaviais são velozes e ágeis tanto na superfície quanto embaixo d’água, alcançando velocidades de nado acima de 20 km/h.

A locomoção terrestre das serpentes ocorre devido ao perfeito sincronismo de contração e distensão muscular das escamas ventrais, que são “empurradas” para a frente sem que toquem no solo; enquanto outras são “puxadas” para trás, apoiadas no solo, de maneira que, por atrito, o corpo é deslocado para a frente.12

Existem quatro tipos de movimentos básicos:

• serpentina: no qual a serpente desloca-se em “S”, de modo que todo o corpo (da cabeça à cauda) passe sobre os mesmos pontos

• retilíneo: quando, sem contorcer o corpo, a serpente desloca-se em linha reta, utilizando somente a musculatura da região

ventral; é lento e usado principalmente por serpentes de corpo pesado • concertina: usada em passagens estreitas. A porção posterior fica fixada, pressionando várias alças contra as paredes da toca e a

porção anterior é estendida

• movimento em “J” ou por alças laterais: um movimento curioso e altamente eficiente em terrenos arenosos, em que a serpente

desloca-se lateralmente, com o corpo em “S”, mantendo apenas dois pontos de contato com o solo: a região da cabeça e a

medioposterior ou a região medioposterior e a caudal. Quando duas regiões estão apoiadas no solo, as outras duas são

deslocadas lateralmente e, quando apoiadas, repetem o movimento, deixando sobre o solo um rastro em formato de “J”.39

 

Espécies fossoriais de répteis evoluíram especialmente para escavar substratos de variadas consistências. Apesar da possibilidade de os membros serem usados na escavação, como, por exemplo, em Bipes, única Amphisbaenia com patas, a fossorialidade é extremamente comum em espécies ápodas, nas quais o corpo comprido e fusiforme facilita a penetração no solo ou areia.12

Na locomoção fossorial de Amphisbaenia ápodas, a separação entre o tronco e o tegumento é empregada durante a locomoção em concertina realizada pelo animal. Músculos tegumentares estendem-se, longitudinalmente, de um anel a outro. O tegumento, localizado sobre a área contraída, sofre um movimento telescópico e dobra-se para fora, ancorando essa parte do animal contra as paredes do túnel, criando pontos de apoio. Em seguida, a contração dos músculos que se estendem, cranialmente, das vértebras e costelas ao tegumento, desloca o tronco para a frente, no interior do tubo tegumentar. Os Amphisbaenia podem se mover para trás, ao longo de seus túneis, pelo mesmo mecanismo, contraindo os músculos, que se estendem caudalmente das costelas ao tegumento.29

Os padrões de escavação de túneis variam de acordo com as diferentes morfologias cranianas citadas anteriormente. As linhagens adaptativas reconhecidas para os Amphisbaenia incluem quatro modos básicos de escavação de túneis: aleatório, lateral, pá e “em parafuso”.21

O modo considerado mais especializado é em “pá”.21 O modo de escavação aleatório é feito por anfisbenídeos com o crânio arredondado; a cabeça é forçada contra o solo e o alargamento da galeria é feito pela penetração corpo.21,58

O modo em parafuso é feito por Amphisbaenia com crânio espadado (spade-headed); esta consiste em movimentos oscilatórios da cabeça, os quais removem o solo do final da galeria e compacta as paredes.21,23,58

A escavação lateral é feita por Amphisbaenia com o crânio em formato de quilha, e foi descrita da seguinte maneira por Gans:58

 

• fase 1: momento anterior ao movimento com os anéis da nuca em contato • fase 2: golpe para extensão do túnel com os anéis da nuca se alongando • fases 3 e 4: são duas versões do movimento de ampliação do túnel; em 3, o túnel é ampliado perto da ponta do focinho por

deslocamento da articulação da cabeça; em 4, a ampliação ocorre por curva lateral da coluna vertebral perto da porção

posterior do crânio.

Recentemente, o modo de escavação (ciclo escavatório) em pá, de Leposternon microcephalum, foi descrito da seguinte maneira:

 

• fase 1: posição estática inicial, com a parte ventral da cabeça e região anterior do corpo situados sobre o chão da galeria • fase 2: recuo e flexão da cabeça para baixo, com a ponta do focinho tocando o chão do substrato (fase de impulsão) • fase 3: movimento contínuo da cabeça para cima e para a frente, que compacta os grãos do substrato contra o teto da galeria, ao

mesmo tempo em que a região peitoral compacta os grãos no chão da galeria (fase de escavação/compactação). Este é

seguido pelo abaixamento da cabeça, retornando à posição estática inicial, dando início a um novo ciclo escavatório59

(Figura 7.30).

 

Na evolução dos vertebrados, as mudanças necessárias para abandonar a vida aquática foram muito profundas. Em contrapartida, supõe-se que o movimento inverso do ambiente terrestre para a água foi “mais fácil” e “mais rápido”, ocorrendo em várias ocasiões dentro da história evolutiva.60,61

A classificação dos modos de natação de um vertebrado está relacionada com os mecanismos propulsivos envolvidos na locomoção aquática do animal:

• locomoção axial, quando envolve toda ou parte da coluna vertebral • locomoção paraxial, quando envolve os membros

• locomoção por movimentos ondulatórios, quando as ondas percorrem todo o corpo ou parcialmente • locomoção por movimentos oscilatórios, quando os membros batem de maneira contínua ou descontínua.53

Figura 7.30 Variações do esqueleto de Leposternon microcephalum durante a escavação. A. Posição estática inicial. B. Recuo e flexão da cabeça para baixo. C. Movimento contínuo da cabeça para cima e para a frente. D. Retorno à posição estática inicial. (Adaptada de Barros-Filho 59 et al.)

 

 

Nos répteis, há espécies que nadam de modo axial ondulatório (serpentes marinhas, Amphisbaenia), axial ondulatório imperfeito (iguanas marinhas, crocodilianos), paraxial ondulatório (cágados) e paraxial oscilatório (tartarugas marinhas).

Dentre as serpentes marinhas (Elapidae, Hydrophiinae), características comuns a todas as serpentes – tais como o aumento do número de vértebras, a perda progressiva dos membros e uma consequente uniformização do sistema vertebrocostal – ofereceram uma organização vantajosa para o modo de natação por ondulação axial. Durante esse tipo de nado, o corpo do animal toma um aspecto senoidal, com flexões laterais da coluna vertebral, deformada por uma onda de contrações musculares que se propaga na direção caudal, enquanto o animal se desloca para a frente.53

Diversos lagartos de tamanhos pequenos e grandes são conhecidos por nadar regularmente, incluindo a iguana marinha de Galápagos (Amblyrhynchus), vários representantes da família Gymnophtalmidae (como Alopoglossus, Neusticurus), alguns da família Agamidae (Physignathus e Hydrosaurus), outros da família Scincidae (como Eulamprus tympanum e E. quoyii), o lagarto-crocodilo (Crocodilurus), o lagarto-jacaré (Dracaena) e alguns lagartos-monitores (Varanus).18 Esses répteis mantêm uma rigidez na região anterior do corpo, enquanto a parte posterior é responsável por movimento e propulsão, no modo de natação chamado ondulação axial incompleta.53 Assim como os crocodilianos, apresentam uma cauda comprimida lateralmente, que auxilia na propulsão para frente. Os membros são mantidos dobrados sob o corpo, de modo a diminuir o arrasto.18

As tartarugas marinhas nadam por oscilação peitoral, ou seja, o corpo se mantém relativamente rígido e a propulsão é realizada por um perfil hidrodinâmico particular dos membros anteriores, que se movimentam efetivamente para cima e para baixo, com fases de elevação e abaixamento.12 Esse tipo de locomoção é sempre associado a uma morfologia particular dos membros torácicos que os modifica em nadadeiras. No caso das tartarugas, os metacarpos e falanges são consideravelmente longos e os músculos do ombro e cotovelo são extremamente desenvolvidos.53

As tartarugas de água doce nadam de maneira completamente diferente, com uma alternância de movimento dos quatro membros, com cada um deles passando por uma fase de propulsão e outra de recuperação, deslocando-se em um plano horizontal.54

 

■ Tomada de alimento

Os répteis exibem uma grande variedade de hábitos alimentares, uma diversidade proporcional a sua ampla ocupação de hábitats e variados padrões locomotores. A maioria das espécies é carnívora, incluindo os especialistas em artrópodes; portanto, a captura de presas pode ser feita de diversas maneiras:

 

• por uma língua projétil

• por um mecanismo complexo com ossos móveis do crânio organizados e controlados por uma série de ligamentos e músculos

• por injeção de veneno, dentre outras adaptações.12

De modo geral, a dieta dos quelônios é bastante ampla, incluindo herbivoria e insetivoria na terra e herbivoria e carnivoria na água.32 As tartarugas neotropicais de água doce apresentam amplos hábitos alimentares, que incluem invertebrados e vertebrados aquáticos e terrestres, carniça e uma grande variedade de plantas, sementes e algas.29

Estudos sobre divisão de recursos entre as comunidades de tartarugas mostram que alimentos diferentes são ingeridos conforme o sexo e o tamanho do corpo,62,63 reduzindo a sobreposição de nichos e competição.

Os padrões de comportamento de quelônios parecem envolver os sentidos de visão, olfato, tato e, recentemente, vocalização, associados a determinados comportamentos e adaptações35,64,65 (tais como coloração críptica, investidas rápidas do pescoço e táticas de forrageio), que os tornam capazes de capturar presas mais ágeis e, assim, compensar a aparente desvantagem relacionada com a locomoção.

As dinâmicas alimentares são diferentes para animais que se alimentam em ambiente aquático e para aqueles de ambiente terrestre.12 Observações do comportamento alimentar de quelônios na natureza têm sido pouco descritas em detalhes, e as dificuldades se devem ao fato de a maioria das espécies ser aquática; assim, muitas vezes, faltam informações. De acordo com Molina,35 espécies dulciaquícolas de quelônios neotropicais apresentam um comportamento alimentar bastante estereotipado, em condições adequadas de cativeiro, o que, conforme Malsavio et al.,66 poderá contribuir para o conhecimento detalhado do comportamento alimentar, uma vez que terá pouca alteração no padrão comportamental. Ao observar o comportamento alimentar em cativeiro de 13 espécies de Chelidae, Molina35 concluiu que estas apresentam um padrão alimentar bastante semelhante, com exceção de Chelus fimbriatus, que exibe um comportamento alimentar diferente do padrão descrito para a família.

Molina35 foi o primeiro a descrever minuciosamente as etapas do comportamento alimentar para o cágado-de-barbicha, Phrynops geoffroanus em cativeiro, elaborando um diagrama de sequência comportamental para essa espécie. O comportamento alimentar segue uma sequência, não obrigatória, de cinco etapas sucessivas até a ingestão total do alimento (Figura 7.31):

 

• forrageio

• perseguição (presa viva dotada de agilidade e, neste caso, não ocorre o reconhecimento olfatório) ou aproximação (caso o

alimento esteja imóvel)

• reconhecimento olfatório (efetuado logo após a aproximação) • apreensão (podendo ocorrer ou não a dilaceração, dependendo do tamanho do alimento) • ingestão.

Os crocodilianos são predadores de emboscada e consumidores oportunistas de diversas espécies de invertebrados e vertebrados. Dentre as famílias, os Alligatoridae são conhecidos como os que apresentam a mordida mais poderosa do grupo, esmagando facilmente materiais duros, como ossos e conchas. Os rostros relativamente longos e a inserção de músculos adutores próximos à articulação mandibular produzem um fechamento rápido da mandíbula, em Crocodylidae e Gavialidae. Os rostros mais curtos dos Alligatoridae produzem mais força em detrimento da velocidade. Algumas espécies apresentam um comportamento rotatório durante a tomada de alimento, ao se alimentarem de presas de grande porte. Eles mordem a presa e giram rapidamente ao redor do seu eixo longitudinal, a fim de rasgar pedaços da presa.

Os Squamata apresentam grande diversidade de hábitos alimentares. A maioria alimenta-se de artrópodes, incluindo insetos, mas existem espécies, como alguns Varanidae, que predam vertebrados regularmente, além de algumas espécies herbívoras. Tradicionalmente, os Squamata são divididos em duas grandes linhagens – Iguania e Scleroglossa –, que podem ser separadas, especialmente pelo modo de captura de alimento (Figura 7.32).

Os lagartos da linhagem Iguania costumam usar a língua para capturar suas presas, uma condição ancestral aos Squamata e comum com o Sphenodon. Apesar de a língua também funcionar como quimiorreceptora, suas principais funções são a apreensão e o transporte intraoral da presa.12

O modo de apreensão de presas pela língua encontrado em lagartos Iguania vê seu ponto máximo nos membros da família Chamaelonidae, que podem projetar suas línguas a um comprimento duas vezes maior que seu corpo, por meio de um complexo mecanismo que envolve uma série de músculos e o aparato hyobranchial.67 Na sua ponta, a língua dos camaleões apresenta:

Figura 7.31 Etapas do comportamento alimentar de Hydromedusa maximiliani. Etapas iniciais: A. Forrageio. B. Aproximação, destaque para larva de Chironomidae. C. Reconhecimento olfatório. Etapas da apreensão do alimento: D. Cabeça projetada com rápido movimento lateral do pescoço em direção à larva e abertura da boca. E. Apreensão e sucção da presa. F. Ingestão por sucção gradual. (Esta figura encontra-se reproduzida em cores no Encarte.)

 

Figura 7.32 Modos de captura de alimento em Squamata. A. Iguania, uso da língua para a captura da presa; característica tida como ancestral para Squamata, condição dividida com Sphenodon. B. Scleroglossa, uso da mandíbula para a captura da presa, enquanto a língua passa a funcionar primeiramente como quimiorreceptora.

 

• uma “almofada” pegajosa

• um forte músculo circular chamado músculo acelerador, que contrai, se alongando e eventualmente se lançando em direção à

presa

• um músculo retrator, que puxa a ponta da língua de modo a formar uma “bolsa”, que ativamente apreende a presa.12,18

 

Em Scleroglossa, a ponta da língua torna-se extremamente especializada para quimiorrecepção, perdendo seu papel na captura e transporte da presa. Lagartos Teiidae, Varanidae e as serpentes apresentam língua marcadamente bífida, conectada diretamente ao órgão de Jacobson, responsável por interpretar as informações químicas recebidas pela língua.18 Nesta linhagem, a mandíbula torna-se o mecanismo principal de apreensão de alimentos, e a cinese do crânio ganha uma importância maior.

O papel dos ossos da cabeça e cinese do crânio ganha destaque durante a captura de presas por serpentes. A maioria das espécies engole presas relativamente grandes, graças a um sistema no qual os ossos da esquerda e da direita da mandíbula e maxila movem-se alternadamente.12 O crânio flexível apresenta ligações que possibilitam rotações que incluem movimentos laterais. As mandíbulas ficam fracamente conectadas, o que garante um movimento antero-posterior e lateral independente; além disso, as mandíbulas podem se separar para que a presa passe ventralmente. As pontas dos maxilares se afastam devido ao ligamento flexível que os une; depois, a parte posterior dos mandibulares, devido ao osso quadrado, abaixa-se e expande-se lateralmente, tornando possível um ângulo de abertura bucal superior a 120°. Como a região inferior da boca é formada apenas por músculos e pela pele que, apesar de ser revestida de escamas, é bem elástica, a cavidade da boca tem a possibilidade de se dilatar.

Sem garras e sustentação, as serpentes também precisam de dentes extremamente adaptados a sua técnica de predação. As serpentes constritoras, que matam por asfixia, apresentam fileiras de dentes curvos, voltados para trás, que impedem que a presa consiga se soltar. As venenosas, por outro lado, não têm a “intenção” de imobilizar a presa – elas procuram somente injetar o veneno e aguardar a morte da presa; para isso, seus dentes estão adaptados a essa inoculação.

De acordo com o tipo de dentes, as serpentes podem ser agrupadas em quatro categorias (Figura 7.33):

• áglifas, quando os dentes são totalmente maciços, não apresentando canais de comunicação com a glândula de veneno –

ocorrem em serpentes não peçonhentas

• opistóglifas, quando o dente está em uma posição posterior com um sulco pelo qual escorre o veneno • proteróglifas, quando o dente sulcado fica na posição anterior • solenóglifas, quando o dente é oco e contém um tubo pelo qual passa o veneno; além disso, a dentição tem mobilidade para se

deslocar para a frente quando a serpente abre a boca.32

Outras adaptações anatômicas que possibilitam às serpentes engolirem animais inteiros são a ausência do osso externo, que prejudicaria a expansão da região torácica, necessária para a passagem de grandes presas, e a posição anterior do orifício da traqueia, que possibilita à serpente continuar a respirar mesmo estando com a boca toda obstruída pela presa.

As Amphisbaenia também são animais que precisam lidar com a falta de membros e sustentação para capturar suas presas. A dieta das Amphisbaenia consiste principalmente em artrópodes, com algumas espécies sendo generalistas; enquanto outras têm dieta restrita.29 Sua dieta também inclui uma ampla variedade de invertebrados e até alguns pequenos vertebrados.

Quanto à arcada dentária, os Amphisbaenia apresentam uma característica exclusiva desse grupo de répteis. Eles têm um dente ímpar no osso pré-mandibular, sendo este dente mediano parte de um conjunto dentário especializado, fazendo com que esses animais sejam predadores aptos a subjugar uma ampla variedade de invertebrados e pequenos vertebrados.

 

Figura 7.33 Dentição em serpentes. A. Áglifa. B. Opistóglifa. C. Proteróglifas. D. Solenóglifa.

 

Para a detecção e identificação de suas presas, os Amphisbaenia podem utilizar quimiorreceptores.12 Seu olfato bem desenvolvido, em conjunto com a alta capacidade de percepções vibratórias, faz com que eles percebam a presa e saiam de suas galerias para capturá-las.

 

■ Digestão

O sistema digestório de modo geral apresenta algumas funções, tais como:

 

• receber o alimento ingerido e estocá-lo temporariamente • reduzi-lo física e quimicamente (por meio de enzimas produzidas pelo estômago, pâncreas e intestino delgado), absorver os

produtos da digestão e reter temporariamente restos não digeridos, eliminando-os depois.

A boca dos répteis abre diretamente na cavidade bucal e uma variedade de glândulas está localizada nessa região. Glândulas pré-maxilares, nasais e palatinas secretam muco para lubrificar a boca, enquanto as glândulas lacrimais e de Harder secretam fluido para umidificar o órgão vomeronasal e os olhos, e a glândula de Duvernoy produz veneno nas serpentes venenosas.32 As glândulas orais palatinas, linguais e sublinguais são mais desenvolvidas nos animais terrestres (p. ex., jabutis), uma vez que necessitam umedecer mais o alimento, facilitando a deglutição.

Os lábios são formados por dobras flexíveis de pele, mas eles não são móveis em Lepidosauria e estão ausentes em crocodilianos e quelônios. As tartarugas apresentam uma boca sem lábios musculosos, ausência de dentes e maxilas envolvidas por bainhas córneas, formando uma estrutura comumente denominada de bico córneo afiado (Anodontes) (Figura 7.34).

A morfologia da língua, que ocupa o chão da cavidade bucal, varia de acordo com o modo de captura de presa: camaleões têm uma língua projétil, enquanto Varanidae e serpentes têm língua bífida. As funções principais da língua também variam, mas englobam as atividades de apreensão, ingestão e sentido químico, fazendo parte do sistema hipoglosso. Nos quelônios, são pouco desenvolvidas e não são extensíveis.

 

Figura 7.34 Bico córneo de Testudines. A. Cabeça de Acanthochelys radiolata (Pleurodira, Chelidae). B. Vista frontal da cabeça de Hydromedusa maximiliani (Pleurodira, Chelidae). C. Vista ventral da região submandibular H. maximiliani. D. Vista lateroventral da cabeça de Phrynops geoffroanus (Pleurodira, Chelidae). A seta indica o bico córneo. (Esta figura encontra-se reproduzida em cores no Encarte.)

 

O teto da cavidade bucal é formado pelo palato primário, que apresenta dois pares de aberturas: as pequenas aberturas para o órgão de Jacobson (vomeronasal) e, mais internamente, as aberturas maiores das narinas.32 Crocodilianos apresentam um palato secundário que cria uma passagem respiratória separada, tornando possível que o animal respire enquanto está comendo.

A faringe é curta e uma glote valvular na sua parede serve como entrada para a traqueia. Um esfíncter muscular, acima da glote, controla a abertura do esôfago; este é uma estrutura tubular de tamanho variável que pode conter papilas queratinizadas, como na tartaruga marinha (Chelonia mydas). Em serpentes, é formado por paredes com pregas longitudinais que o tornam muito flexível, possibilitando uma grande dilatação na ingestão de presas volumosas.

O estômago é uma estrutura simples, na maioria das vezes em formato de “J” e curvado (Figura 7.35). O intestino delgado é um tubo fino e comprido, com pouca regionalização; nas tartarugas, é enrolado. Seu comprimento varia de acordo com o tipo de alimentação, sendo geralmente maior nos herbívoros e menor nos carnívoros.

O epitélio intestinal presente no intestino delgado dos vertebrados tem adaptações para amplificar a área superficial para absorção de nutrientes, contém uma parte serosa, que é a camada mais externa, formada pelo mesmo tecido que recobre os órgãos viscerais. Apresenta vilosidades, que são estruturas semelhantes a “dedos”, medindo cerca de 1 mm de altura; dentro, há uma rede de vasos sanguíneos (arteríolas, capilares, vênulas e rede de vasos linfáticos). Os nutrientes absorvidos são transferidos para os vasos sanguíneos e linfáticos, para serem transportados para outros tecidos. As microvilosidades são encontradas na superfície apical de cada célula.

Pela primeira vez, nos vertebrados (na árvore filogenética a nível reptiliano), observamos a existência de um ceco, ou divertículo cego, no ponto de junção dos intestinos delgado e grosso. Isso não ocorre em todos os répteis; no entanto, é muito desenvolvido nas tartarugas e funciona de maneira variável, conforme os hábitos alimentares de cada espécie para estocagem, fermentação ou concentração de vitaminas.

Figura 7.35 Sistema disgestório de Phrynops geoffroanus. A. Cavidade abdominal; observe a seta indicando como o intestino delgado é enrolado. B. Detalhe do sistema digestório; observe a seta indicando o estômago em formato curvado. (Esta figura encontra-se reproduzida em cores no Encarte.)

 

O intestino grosso é um tubo reto que chega esticado à cloaca e tem um diâmetro muito maior que o intestino delgado. Devido ao formato fino e alongado das serpentes, o grande e o pequeno intestino são menos enrolados e mais curtos que em outros répteis. O alimento não digerido é expelido pelo reto e pela cloaca,68 a qual é dividida em três câmaras bem diferenciadas:

• coprodeo: está diretamente unido ao final do reto, pelo qual são eliminados os excrementos vindos do sistema digestório.

• urodeo: pelo qual desemboca o ureter e os condutos sexuais e que contém uma bolsa que funciona como bexiga urinária nas

tartarugas.

• proctodeo: zona de passagem à abertura cloacal.

A cloaca, portanto, funciona como saída para o sistema digestório, excretor e genital. A abertura clocal é longitudinal em quelônios e Lepidosauria, e transversal em crocodilianos.

Ainda são encontrados alguns órgãos anexos do sistema digestório. O fígado é a maior glândula do corpo, correspondendo, por exemplo, entre 1 e 6% do peso total do corpo dos quelônios. É uma estrutura alongada e compacta com várias funções, atuando como glândula de secreção, depósito de reservas de carboidratos e de gorduras. Também remove as hemácias “velhas” do sangue circulante. Diversas toxinas podem ser removidas do sangue pelo fígado, e as substâncias necessárias para a coagulação são liberadas; várias vitaminas são produzidas ou armazenadas. Em geral, pelo menos dois condutos hepáticos, que se unem com os condutos císticos da vesícula biliar, formam o ducto colédoco, o qual se dirige ao intestino delgado separadamente dos condutos pancreáticos.

A vesícula biliar é responsável apenas por armazenar temporariamente a bile, que é produzida pelo fígado e secretada em um sistema de ductos e liberada ao duodeno, o qual é responsável pela emulsificação das gorduras, tornando-as digeríveis pelas enzimas pancreáticas.

O pâncreas é muito variável entre os répteis – é uma glândula mista formada por uma porção com função exócrina e por outra porção endócrina. Em torno de seis enzimas estão presentes no suco pancreático dos répteis, e são capazes de digerir praticamente todos os compostos alimentares, além de serem importantes na neutralização do ácido gástrico. As secreções endócrinas, como a insulina e o glucagon, são essenciais para o controle do metabolismo intermediário de carboidratos. O baço é um órgão distinto e avermelhado, localizado no mesentério dorsal, responsável pela produção de todos os tipos de células sanguíneas.39

 

■ Trocas gasosas

Em Reptilia, de modo geral, os pulmões são grandes e variáveis. Todos os quelônios exibem pulmões grandes (Figura 7.36 A e B), com muitos compartimentos e repartições, (Figura 7.36 C), que estão ligados à carapaça dorsal e, lateralmente, são responsáveis por levar oxigênio ao sangue e tecidos.12 Os pulmões da maioria dos lagartos apresentam somente uma câmara em cada pulmão e uma repartição limitada das paredes. No entanto, para manter uma proporção adequada da área da superfície dos pulmões em relação ao peso do corpo, os lagartos maiores, como os monitores (família Varanidae), apresentam pulmões com muitos compartimentos e repartições ao longo de suas paredes (Figura 7.37). A parte cranial do pulmão geralmente é compartimentalizada em câmaras menores; além disso, é mais vascularizada e mais rígida que a caudal.

A maioria das serpentes, assim como outros lagartos de corpo alongado, pode apresentar apenas um pulmão, pois o esquerdo geralmente é atrofiado ou até ausente. Tal particularidade desses Squamata está diretamente ligada ao desenho de seu corpo, que é alongado.32 Em alguns casos, o pulmão esquerdo funciona apenas como um reservatório de oxigênio, sendo maior em serpentes mais primitivas, como as da família Boidae. Em algumas espécies, a falta do pulmão esquerdo é também compensada por um pulmão traqueal, que é uma extensão do pulmão direito, de maneira a proporcionar uma capacidade extra, capaz de ajudar a serpente a respirar quando estiver engolindo uma presa muito grande.

 

Figura 7.36 Pulmões de Phrynops geoffroanus. A. Cavidade abdominal. Observe as setas indicando os pulmões. B. Detalhe da traqueia e dos pulmões. C. Parte do pulmão, evidenciando compartimentos e repartições do pulmão. (Esta figura encontra-se reproduzida em cores no Encarte.)

 

Figura 7.37 Variação na complexidade dos pulmões dos répteis, desde uma única câmara até múltiplas câmaras heterogêneas. (Adaptada de Powell e Hopkins, 2003.)

 

O pulmão direito é especialmente grande em serpentes aquáticas e sua parte ventral apresenta uma modificação para que o animal possa controlar sua flutuação na água.

Nas serpentes, os pulmões não contam com o auxílio do diafragma que foi compensado pelo auxílio das musculaturas intercostal e ventral. A parte cranial do pulmão é vascularizada, atuando na troca gasosa, enquanto a porção caudal é não funcional e atua da mesma maneira que os sacos aéreos.29

Em Amphisbaenia, por outro lado, o pulmão direito é reduzido, ou ausente, e o esquerdo é bem desenvolvido. O pulmão esquerdo divide-se em duas regiões: anterior, responsável pelas trocas gasosas, e posterior, tendo como função a reserva de ar, contrabalançando a baixa disponibilidade de oxigênio nos hábitats subterrâneos.69

Nos répteis, o caminho do ar segue mais ou menos o mesmo padrão visto nos lissanfíbios. Ao entrar e sair, atravessa a traqueia, passando pela glote, no final da faringe. A glote é uma fenda longitudinal flanqueada por cartilagens aritenoides (em formato de xícaras), que, em algumas espécies, pode ser parcialmente fechada por uma lâmina erétil, produtora de som. Quando o ar passa lentamente por essa estrutura, o animal sibila.

Cordas vocais estão presentes em alguns lagartos, como os Lacertidae e Gekkonidae70 e até em uma espécie de serpente (Pituophis melanoleucus).71 Os lagartos da família Gekkonidae (lagartixas) são conhecidos por apresentar uma grande habilidade vocal, sendo capazes de emitir sons com qualidades harmônicas e tonais, graças a um complexo aparato com cordas vocais ricas em elastina.70

Embora as cordas vocais estejam ausentes nos quelônios, jabutis como os da espécie Chelonoides carbonaria (jabuti-piranga ou jabuti-vermelho) podem emitir sons durante o comportamento reprodutivo.72 Tais sons foram descritos como grunhidos, gemidos e urros, e são produzidos quando o ar dos pulmões ou dos sacos aéreos é pressionado com força pela glote.

Tanto a traqueia como os brônquios dos répteis costumam ser bem mais longos que nos anfíbios e são sustentados por anéis cartilaginosos, os quais podem ser fechados ou abertos dorsalmente.39 A traqueia se ramifica em dois brônquios, que podem penetrar cada qual um dos pulmões pelo meio ou próximo a sua extremidade cranial.29

Todos os amniotas atuais utilizam algum tipo de bomba de aspiração para ventilação pulmonar. A ventilação por aspiração é bem mais eficiente que o modo de respiração por bomba bucal, encontrado nos peixes e anfíbios.29 Nela, o ar é sugado para o interior dos pulmões pela pressão negativa criada com a expansão das cavidades torácica ou abdominal. A contração ativa dos músculos de regiões específicas comprime a caixa torácica, aumentando a pressão dos pulmões e forçando a saída do ar. Trata-se de um sistema suficientemente rápido para eliminar o dióxido de carbono e introduzir o oxigênio, liberando a cavidade oral e a faringe para o processo de alimentação.

Na condição primitiva, a respiração por aspiração era provavelmente potencializada inteiramente por rotação das costelas, na chamada aspiração costal.73 As costelas movimentam-se craniolateralmente para a inalação e caudomedialmente para a exalação.74 Essa condição foi retida nos Lepidosauria atuais, tais como a iguana verde Iguana iguana73 (Figura 7.38). A exalação é alcançada com a contração dos músculos torácicos transversus abdominis e retrahentes costarum, que irão comprimir a caixa torácica; na inalação, a contração é dos músculos intercostais internos e externos, que irão expandir a caixa torácica e levar o ar para dentro dos pulmões.12 Quando esses músculos relaxam, a elasticidade da caixa torácica faz com que esta se contraia ligeiramente. A glote permanece fechada, mantendo os pulmões parcialmente inflados. Os lagartos, em geral, param depois da fase de relaxamento antes de reiniciar o ciclo respiratório com a exalação do ar.12 Períodos de apneia são comuns em espécies terrestres e podem ser alternados com períodos de ventilação contínua em espécies aquáticas.29

Figura 7.38 Aspiração costal no lagarto Iguana iguana. A. Momento da exalação, quando as costelas movimentam-se caudomedialmente. 73 B. Momento da inalação, quando as costelas projetam-se craniolateralmente. (Adaptada de Brainerd e

Brainerd 74 et al.)

 

Durante a locomoção, os músculos que influenciam no volume da cavidade torácica durante a respiração também estão envolvidos na manutenção da estabilidade e nas ondulações laterais produzidas na movimentação do corpo.12 Com as variações de pressão entre os pulmões durante as ondulações laterais, o ar pode ser bombeado entre eles (Figura 7.39), mas o fluxo de ar pelas narinas diminui consideravelmente.40 Como resultado, um lagarto não pode correr e respirar ao mesmo tempo; tanto que o fluxo de ar e as trocas gasosas de dióxido de carbono e oxigênio são mais altos, seguindo um período de locomoção.12 Por isso, o padrão locomotor de stop-and-go típico de lagartos, no qual os animais param para respirar entre explosões de corridas, parece estar relacionado com esse conflito entre respiração e locomoção.

 

Figura 7.39 Ondulações laterais durante a locomoção influenciam até mesmo músculos envolvidos na aspiração costal. A pressão do ar aumenta (+) no lado comprimido, enquanto a pressão do ar diminui (−) no lado expandido. (Adaptada de Pough 12 et al.)

 

Alguns lagartos parecem apresentar uma resposta para este conflito, ao inflarem a região gular do pescoço e contraírem músculos dessa região para forçar a entrada de ar para os pulmões. Essas espécies usam a chamada bomba gular (ou bucal) durante a locomoção e nos primeiros ciclos respiratórios após a corrida.75

As lagartixas-leopardo (Eublepharis macularius) – espécie da família Gekkonidae, noturna, de hábito terrestre, comum dos desertos no sul da Ásia Central – usam extensivamente a bomba bucal durante e após a locomoção.73 Cada respiração começa com a exalação, seguida por aspiração costal, que enche apenas parcialmente os pulmões. A cavidade bucal também comprime durante a exalação (para expelir o gás exalado) e depois expande (para encher de ar durante a aspiração costal). As narinas internas são então fechadas e a bomba bucal comprime mais ar para os pulmões. Estudos recentes parecem indicar que espécies muito ativas de lagartos podem suplementar a aspiração costal com a bomba bucal, modificando a visão tradicional de evolução dos pulmões que sugeria que o surgimento da respiração por aspiração implica na perda da utilização de uma bomba bucal.73,75

É importante ressaltar a diferença entre oscilação bucal e bomba bucal: na primeira, quando o ar entra e sai da cavidade bucal sem ser impelido para os pulmões, as narinas estão abertas e a glote está fechada; na segunda, quando a boca e as narinas estão fechadas, a glote está aberta e o ar é bombeado da cavidade bucal para os pulmões.73 A oscilação bucal geralmente é associada à termorregulação e ao sentido do olfato. Além da relação com a ventilação pulmonar, a bomba bucal também pode ser ligada a displays agressivos e defensivos, quando os pulmões são hiperinflados para aumentar o tamanho aparente do animal.

Nos quelônios, a existência do casco teve influências profundas também sobre a respiração, uma vez que as costelas fusionadas com o casco são incapazes de promover a ventilação dos pulmões pelo padrão típico dos demais amniotas. Por isso, dois grandes conjuntos musculares ajudam na respiração ao pressionar o intestino contra o pulmão. A expiração é produzida pela redução do volume da cavidade visceral. A contração do músculo transverso abdominal ocorre ao puxar a membrana limitante anteriormente e dorsalmente; e a contração do músculo peitoral, puxando a cintura peitoral posteriormente. Esses movimentos forçam as vísceras contra a superfície ventral do pulmão, levando o ar para fora. A inspiração é produzida pela ampliação da cavidade visceral. A contração do músculo abdominal oblíquo faz puxar a membrana limitante posterior e ventral; desse modo, ocorre a contração do músculo serrátil, movendo, assim, a cintura peitoral anteriormente.29 Durante a respiração dos quelônios, são visíveis os movimentos de entrada e saída dos membros peitorais e dos tecidos moles da parte caudal do casco. Além dessa estratégia, a laringe e a cloaca também são os principais locais das trocas gasosas no ambiente aquático.

Nos animais aquáticos, os mecanismos de respiração variam um pouco, utilizando a pressão hidrostática da água para ajudar o ar a se mover para dentro e fora dos pulmões.

Algumas espécies de quelônios apresentam papilas na faringe e no esôfago; estas podem facilitar na deglutição, podendo ser alongadas, pontiaguda e queratinizadas. Em geral, ocorrem em tartarugas marinhas; também podem ser estruturas vasculares e não queratinizadas, facilitando as trocas gasosas, encontradas nas famílias Trionychidae, Dermatemydidae, Carettochelyidae e Kinosternidae.76

As bexigas cloacais são consideradas órgãos acessórios e acredita-se que sejam estruturas respiratórias auxiliares; no entanto, suas paredes são lisas e ligeiramente vascularizadas, ao contrário da maioria das superfícies respiratórias.32

Algumas espécies de quelônios aquáticos desenvolveram órgãos respiratórios acessórios, como evaginações saculiformes no urodeo que contêm um epitélio respiratório, retirando oxigênio da água que penetra pela abertura cloacal. Um exemplo é a espécie Rheodytes leukops, da família Chelidae, que vive na Austrália e utiliza a respiração cloacal, mantendo a abertura cloacal aberta para que as trocas gasosas ocorram.

 

■ Circulação

O sistema circulatório é responsável pelo transporte de nutrientes e oxigênio para todos os tecidos do corpo do animal e da remoção das excretas e do dióxido de carbono. Para isso, ele envolve uma rede de vasos sanguíneos e linfáticos, como redes de distribuição, o próprio sangue como meio de transporte e o coração como bomba ou mecanismo propulsivo. Nos vertebrados, válvulas e/ou septos determinam a direção do fluxo, e músculos lisos envolvendo os vasos sanguíneos alteram o diâmetro dos vasos, regulando assim a quantidade de sangue que flui por uma via particular e controlando a distribuição do sangue dentro do corpo.40

O plasma sanguíneo dos répteis transporta principalmente três tipos de células: eritrócitos (hemácias), leucócitos e trombócitos.32 Os eritrócitos carregam oxigênio e dióxido de carbono para os tecidos; os leucócitos consistem em uma variedade de células envolvidas na defesa do organismo e produção de anticorpos; enquanto os trombócitos servem como agentes coagulantes do sangue. É importante ressaltar que, diferentemente do encontrado em mamíferos, todas as células sanguíneas de répteis são nucleadas (Figura 7.40). O tamanho dos eritrócitos varia entre as espécies de répteis. Sphenodon é caracterizado como um dos répteis com maiores eritrócitos, enquanto os lagartos Lacertidae apresentam os menores eritrócitos.77

A invasão do meio terrestre e a independência da água pelos répteis também envolveram adaptações específicas do sistema cardiorrespiratório. O advento da respiração pulmonar modificou o padrão do fluxo sanguíneo que saía do coração para as brânquias e destas para o coração, em uma volta única. O padrão circulatório tornou-se mais complexo com um circuito duplo trabalhando em paralelo e o coração como interseção dessas duas voltas.12 Neste sistema, o sangue pobre em oxigênio flui do lado direito do coração pelas artérias pulmonares para os pulmões, será oxigenado. O sangue, agora rico em oxigênio, volta para o lado esquerdo do coração pelas veias pulmonares.

Figura 7.40 Hemácias nucleadas dos répteis. Note que as células são elípticas e os núcleos ficam na região central. Conforme a célula vai envelhecendo, os núcleos ficam mais condensados, como é possível observar na célula mais ao centro do campo de visão.

 

Apesar de o coração da maioria dos répteis (Testudines e Squamata) apresentar três câmaras (um átrio direito, um átrio esquerdo e um único ventrículo), ainda assim apresenta um mecanismo de separação dos circuitos pulmonar e sistêmico, a fim de evitar a mistura do sangue oxigenado e do sangue não oxigenado dentro do coração. Isso é possível porque, durante a contração do ventrículo, ele é dividido em três subcompartimentos funcionais. Uma crista muscular não fusionada à parede do coração forma um septo incompleto e separa o ventrículo parcialmente em dois espaços, cavum venosum e cavum pulmonale. O terceiro subcompartimento, o cavum arteriosum, comunica-se com o cavum venosum por um canal intraventricular.12

No coração, o fluxo sanguíneo funciona da seguinte maneira (Figura 7.41):

• os átrios contraem (diástole) e as válvulas atrioventriculares abrem, fazendo o sangue entrar no ventrículo • as paredes da válvula entre o átrio direito e o cavum venosum são pressionadas contra a abertura do canal intraventricular,

separando fisicamente o cavum venosum do cavium arteriosum • o sangue rico em oxigênio vindo do átrio esquerdo fica restrito ao cavum arteriosum • o sangue pobre em oxigênio passa do átrio direito para o cavum venosum e depois continua ultrapassando a crista muscular

para o cavum pulmonale

• com a contração do ventrículo (sístole), a pressão sanguínea aumenta no coração • o sangue sai primeiro para o circuito pulmonar em vez do circuito sistêmico, porque a resistência é menor no primeiro • o sangue pobre em oxigênio sai do cavum pulmonale para a artéria pulmonar, mas o fluxo entre esse subcompartimento e o

cavum venosum continua

• com a diminuição do ventrículo, durante a contração, a crista muscular encosta na parede do ventrículo, fechando o contato

entre cavum venosum e cavum pulmonale e formando um septo ventricular funcional • simultaneamente, com o aumento da pressão no ventrículo, as válvulas atrioventriculares são fechadas, evitando o refluxo de

sangue para os átrios e abrindo o fluxo pelo canal intraventricular • o sangue rico em oxigênio passa do cavum arteriosum para o cavum venosum, do qual ele sairá pelas artérias aórticas, entrando

no circuito sistêmico.12

 

Nos quelônios aquáticos, ocorre uma diferença quanto à resistência ao fluxo sanguíneo antes e depois do mergulho. Quando a tartaruga respira, a resistência ao fluxo pela circulação pulmonar é baixa, e o fluxo sanguíneo é alto. Quando ela não respira (durante o mergulho), a resistência vascular pulmonar aumenta, mas a resistência vascular sistêmica diminui, resultando em desvio da direita para a esquerda e diminuição do fluxo sanguíneo pulmonar.12 Assim como em outros animais que mergulham, durante essa atividade, ocorre uma redução do débito cardíaco e uma grande diminuição também da frequência de batimentos do coração (bradicardia).

A frequência dos batimentos cardíacos varia muito conforme a temperatura do corpo. Por exemplo, em Trachemys scripta, à temperatura ambiental de 3°C (em estado de hibernação), a pulsação é de 3 pulsações/min, já a 20°C, é de 15 pulsações/min; a uma temperatura considerada ótima para a espécie, que seria de 27°C, a pulsação aumenta para 32 pulsações/min. No entanto, a frequência de pulsação é apenas uma medida da intensidade da circulação sanguínea, a qual depende igualmente do tamanho relativo do coração para cada espécie de quelônio.

Os corações dos Crocodyliformes, por outro lado, apresentam quatro câmaras (dois átrios e dois ventrículos) e estas são separadas completamente por válvulas cardíacas, à maneira do coração de aves e mamíferos. No entanto, o sangue dos Crocodyliformes apresenta uma significativa fusão de sangue arterial (rico em O2 e pobre em CO2) com sangue venoso (pobre em O 2 e rico em CO2). Tal mistura ocorre logo após a saída do sangue do coração, no local conhecido como forame de Panizza, que é uma janela de comunicação entre ramos esquerdo e direito da aorta que possibilita a troca de quantidades de sangue venoso no fluxo de sangue arterial, mas não de maneira contínua, uma vez que existe um controle fisiológico que reduz o calibre do forame, tornando possível a melhor oxigenação da circulação arterial.

 

Figura 7.41 Fluxo sanguíneo no coração de um Testudine ou Squamata. A seta branca indica o sangue oxigenado e a seta preta, o sangue desoxigenado. AAD = arco aórtico direito; AAE = arco aórtico esquerdo; AD = átrio direito; AE = átrio esquerdo; AP = artéria pulmonar; SV = sinus venosus; 12 VP = veia pulmonar. (Adaptada de Pough et al.)

 

A alternância de momentos com ampliada oxigenação (forame reduzido) e reduzida oxigenação (forame normal) possibilita um controle metabólico, facilitando a administração do consumo de calorias diretamente nos tecidos desses organismos. Com a reduzida oxigenação dos tecidos, Crocodyliformes podem subsistir longos períodos sem alimentos (excedendo 10 meses, no caso de organismos de maior massa) ou permanecer submersos por muito tempo (um mergulho comum dura por volta de 10 min, mas existem relatos de mergulhos de mais de 2 h). Alternativamente, altas taxas de oxigenação possibilitam maior aporte de energia para fuga, defesa, caça e atividades com maior consumo calórico (Figura 7.42).

 

Figura 7.42 Fluxo sanguíneo dentro do coração de um Crocodylia. Observe o septo intraventricular completo, separando os dois ventrículos e o forame de Panizza, responsável pela mistura de sangue oxigenado e desoxigenado, fora do coração, entre os dois arcos aórticos.

 

■ Excreção e osmorregulação

O sistema excretor dos vertebrados apresenta, de modo geral, as seguintes funções:

 

• manutenção de concentrações apropriadas de solutos

• manutenção de um volume corpóreo adequado (conteúdo hídrico) • eliminação de produtos metabólicos

• eliminação de substâncias estranhas ou de seus produtos metabólicos.

Para um vertebrado terrestre, como os répteis, a principal ameaça é a desidratação. Contudo, o grupo que apresenta pele seca (com poucas glândulas) e altamente queratinizada é considerado como tendo uma pele impermeável à água. O ganho de água será por ingestão e alimentação.

Os rins dos répteis adultos são do tipo metanefro e variam em tamanho e formato. Nos quelônios e crocodilianos, eles são achatados, lobados e geralmente simétricos. Em alguns lagartos, eles podem ser lisos e quase esféricos, enquanto em serpentes são cilíndricos e alongados.32 A região posteroventral do ureter é curta e apresenta uma túnica muscular de duas camadas. A bexiga urinária é uma estrutura de parede elástica que se junta à parede ventral da cloaca e está presente em quelônios e na maioria dos lagartos, mas ausente em serpentes e crocodilianos. Os ureteres e a bexiga se comunicam separadamente com a cloaca (Figura 7.43).

Os rins estão localizados lateralmente à coluna vertebral na região posterior do tronco; em geral, são estruturas alongadas. Histologicamente, caracterizam-se por glomérulos relativamente pequenos que tomam pouco líquido do corpo, de modo que podem apresentar longos túbulos para reabsorver a água. Os nefros carecem de longas alças de Henle. Os glomérulos se formam de capilares da artéria renal da veia cava posterior. A veia portarrenal, que recebe sangue da cauda e, em parte, das extremidades posteriores, forma um sistema capilar na zona dos túbulos e do sangue dos vasos da veia cava posterior.