ch07

A maioria dos répteis elimina como excreta principal o ácido úrico, uma substância nitrogenada que é insolúvel em água. As excretas são eliminadas no formato de uma pasta concentrada, representando mais uma economia desses animais com relação à perda de água. As espécies de hábito aquático apresentam algumas variações na concentração de ácido úrico, ureia e amônia.

Crocodyliformes atuais se assemelham a aves e lagartos, eliminando pela urina grandes quantidades de ácido úrico (70%) e amônia (20 a 30%) e reduzidas quantidades de ureia, o que faz com que esses organismos também percam pouca água. Nas tartarugas aquáticas, as excretas nitrogenadas consistem em mais de 75% de amônia; nas de água doce, consistem em partes aproximadamente iguais de amônia, ureia e ácido úrico; e nos jabutis, estes produzem até 90% de ácido úrico (como medida de conservação de água, reabsorvendo água da bexiga).

As tartarugas marinhas dispõem de glândulas especiais de sal localizadas na cabeça, capazes de secretar cloreto de sódio em concentração quase duas vezes maior que a água do mar. O produto dessas glândulas é liberado por meio de um ducto pelo canal lacrimal. Desde os tempos mais remotos, os observadores de tartarugas têm relatado que esses animais vêm à praia para pôr seus ovos com lágrimas nos olhos. Não se trata, portanto, de uma questão sentimental, como abordado no caso da tartaruga de Lewis Carrol (do livro Alice no país das maravilhas), mas sim de uma solução para o excesso de sal.

Nos Crocodylidae, os representantes atuais com ocorrência em ambientes marinhos, a salinidade é regulada a partir da excreção de forçada de sódio pelas glândulas exócrinas localizadas na língua; estas têm aparência de pontos escuros aleatoriamente espaçados. No entanto, essa regulação iônica não possibilita que esses crocodilianos consumam ativamente água salgada. Tais estruturas não são observadas em Alligatoridae nem em Gavialidae, restringindo a ocorrência e permanência destes em ambientes costeiros ou salinos.

Figura 7.43 Anatomia interna de um lagarto fêmea. Observe a bexiga ventral à cloaca e a comunicação separada da bexiga e do ureter.

 

■ Sistema nervoso e órgãos dos sentidos

De modo geral, o sistema nervoso dos répteis se divide em sistema nervoso central (encéfalo e medula espinal), sistema nervoso periférico (nervos cranianos e raquidianos) e sistema nervoso autônomo (simpático e parassimpático).

No sistema nervoso central, a divisão do encéfalo corresponde à dos vertebrados primitivos, com a típica divisão longitudinal em prosencéfalo (telencéfalo, diencéfalo), mesencéfalo, rombencéfalo (metencéfalo e mielencéfalo). Primeiramente, diferencia-se do encéfalo dos anfíbios por um metencéfalo bem maior, assim como por um telencéfalo relativamente maior e mais diferenciado, mas nunca alcança o tamanho relativo de aves e mamíferos. Inicia a flexão do encéfalo: apical, média e nucal.

O telencéfalo apresenta lobos olfatórios bem formados, sendo que, nos quelônios, estão separados do restante do prosencéfalo. Pela primeira vez, em todos os amniotas, ocorre a mudança do centro de atividade encefálica para o telencéfalo (antes no mesencéfalo = centro de integração). Isso está relacionado com o aumento acentuado dos hemisférios cerebrais, resultante da invasão do pálio por muitas células nervosas na base dos hemisférios (corpo estriado) para formar o córtex cerebral (neopálio).

O diencéfalo é igual em todos os vertebrados e é importante na coordenação dos processos metabólicos, além de ser o centro determinante de processos de comportamento com relação à regulação da temperatura. O órgão parietal e a epífise estão bem formados e são visíveis dorsalmente. O mesencéfalo (cérebro médio) é bem desenvolvido, com lobos auditivos e ópticos, ligados às fibras do nervo óptico. Em todos os répteis, o teto do mesencéfalo é o centro de coordenação mais importante e realiza as funções de corte (durante a reprodução) e termorregulação; é mais desenvolvido nas espécies diurnas para a orientação por meio da visão.

O metencéfalo (cerebelo) é o maior, sendo mais desenvolvido nos crocodilianos e nos quelônios; é maior que dos anfíbios, mas não alcança o tamanho do cerebelo de alguns peixes nem se aproxima do das aves ou dos mamíferos. Parece que o tamanho está relacionado com a capacidade locomotora (grau e complexidade); é relacionado com o equilíbrio e a audição. A região do mielencéfalo (bulbo raquidiano) é contínua, sem demarcação com a medula espinal.

O sistema nervoso periférico em Reptilia é formado por nervos cranianos, que, pela primeira vez nos vertebrados, apresenta 12 pares de nervos cranianos, com um nervo acessório (XI) e um nervo hipoglosso (XII). Em alguns tipos, a base do nervo vago está fusionada com a do nervo acessório. Divide-se em três grupos: sensoriais, motores e misto. Nervos raquidianos ou espinais têm origem na medula, com número variável, sempre aos pares. A medula espinal e a área dos nervos espinais estão caracterizadas nos répteis, assim como nas aves e nos mamíferos, por uma separação das fibras sensitivas e motoras; as fibras sensitivas apresentam uma raiz dorsal ou posterior (fibras aferentes conduzem impulso para o sistema nervoso central); as fibras motoras têm uma raiz ventral ou anterior (fibras eferentes conduzem impulso nervoso para fora do sistema nervoso central).

O grupo Reptilia está representado por animais que são principalmente orientados pela visão.29 Atualmente, já é bem conhecido que os répteis apresentam grande variedade de sinalizações visuais ou comportamentais, importantes em todos os aspectos do seu ciclo de vida.39 A visão na maioria dos répteis é o sentido predominante. Em geral, o globo ocular é sustentado por uma cartilagem esclerótica e por placas escleróticas ósseas, exceto nas serpentes. A retina contém bastonetes nos animais noturnos e cones nos de hábitos diurnos, em maior quantidade que nos anfíbios. As glândulas lacrimais, as glândulas de choro e a glândula de Harder funcionam para lubrificação e todas as três são bem desenvolvidas no grupo. As pupilas podem ser desde esféricas a elípticas e, neste caso, são geralmente orientadas verticalmente.

O paladar é um sentido já conhecido nos répteis, com botões gustativos na faringe e, em algumas espécies, nas bordas das coanas. É pouco conhecido o sentido do tato, da temperatura e da dor nos répteis. Em diversos tipos, houve comprovação não apenas de terminações nervosas livres, como também de corpúsculos táteis.

Os órgãos de equilíbrio são constituídos de modo parecido aos dos anfíbios; no entanto, o ouvido interno, na zona do sáculo, se diferencia consideravelmente. Em Reptilia, a lagena (que nos anfíbios é somente uma ligeira evaginação da parede do sáculo) é um estrutura alongada, formando um conduto coclear que contém a mácula e a papila basilar, também denominado de Órgão de Corti. A papila basilar é constituída propriamente de receptor de som. A função da mácula e da lagena não está clara.

O ouvido médio é um canal pelo qual passam as ondas sonoras e varia muito dentro dos diversos grupos de répteis. O extremo proximal da columela (hiomandibular nos anfíbios) fica, normalmente, com a janela oval, e o extremo distal, que costuma estar em contato com o tímpano, se articula com o osso quadrado. O tímpano, quando presente, fica junto à parte posterior das mandíbulas, ligeiramente fundo em relação à superfície do corpo, podendo estar coberto por uma membrana.

A comunicação química é parte integrante do comportamento social exibido pelos répteis. A utilização da sinalização química pelos animais confere grande eficiência energética para os indivíduos, uma vez que apresentem baixo custo energético para a sua produção, além da possibilidade de esse sinal químico ficar no meio ambiente por algum tempo após ter sido liberado pelo organismo produtor, que em muitos casos já não está mais presente na área em que liberou. Outra vantagem dos sinais químicos é que estes têm grande eficiência em atuar durante o período noturno e também são capazes de alcançar grandes distâncias.

Em répteis, cada órgão nasal consiste em uma narina externa, um vestíbulo, a cavidade nasal propriamente dita, um ducto nasofaringeal e uma narina interna. Estas estruturas servem como passagem de ar e contêm um epitélio não sensitivo, visto que o epitélio olfatório fica, principalmente, no teto da cavidade nasal. O órgão de Jacobson também é uma estrutura olfatória, mas usada principalmente para detecção de odores particulados químicos. Em Squamata, a comunicação com a cavidade oral é feita por um fino ducto, que recebe a informação química pela língua (Figura 7.44). Esse órgão é ausente em crocodilianos e, em quelônios, está localizado dentro da cavidade nasal, e não em um compartimento separado.

Além dos sentidos descritos, as serpentes desenvolveram um sentido extra de localização pela fosseta loreal, que nada mais é que uma abertura entre os olhos e a narina, presente em todos os viperídeos americanos (jararacas, cascavéis e surucucus). Essas aberturas apresentam uma membrana ricamente enervada, com terminações nervosas capazes de perceber variações mínimas de temperaturas. As emissões de calor, emanadas pelo animal homeotérmico, chegam à membrana e, por meio das enervações ligadas ao cérebro, criam uma “imagem térmica” altamente precisa, fornecendo o tamanho do animal (por meio das concentrações dos raios infravermelhos), a distância (pela variação de temperatura) e os movimentos (pelo deslocamento da “imagem térmica”).

 

Figura 7.44 Órgão de Jacobson ou vomeronasal de Squamata. A. A língua se estende, capturando partículas químicas pelo ar. B. A língua retrai e passa a informação para as aberturas do órgão vomeronasal no teto da cavidade bucal.

 

■ Reprodução e desenvolvimento

A anatomia básica do sistema reprodutor e os processos de oogênese e espermatogênese são característicos de todos os vertebrados.

Em répteis, o par de ovários nas fêmeas ocupa a mesma localização dos testículos nos machos; em Squamatas, é comum o ovário direito anteceder o esquerdo. Algumas espécies de serpentes não têm o ovário esquerdo (Mader, 1996). Dependendo do estágio de oogênese, os ovários podem ser pequenos e granulares ou grandes sacos lobulares cheios de folículos esféricos ou elipsoidais. Um oviduto é adjacente a cada um dos ovários e abre, independentemente, no sinus urogenital da cloaca. Os testículos variam de ovoides a fusiformes e, em geral, localizam-se lado a lado, apesar de o testículo direito ser mais anterior que o esquerdo em serpentes e em alguns lagartos.

A espermatogênese acontece nos testículos e os espermatozoides amadurecidos são encontrados ainda no próprio testículo e no vaso deferente. A maturação estrutural final acontece no oviduto da fêmea.

Já a oogênese acontece no ovário, onde os óvulos recebem o vitelo, substância nutritiva rica em lipoproteínas e glicogênio. Assim como em outros vertebrados, durante a ovulação, o óstio (abertura do oviduto) engloba o ovário para que o óvulo entre no oviduto; este produz albúmen e a casca. O útero acomoda os ovos nas espécies ovíparas antes da ovoposição e a gestação nas espécies vivíparas.

Todos os répteis têm fertilização interna. Um dos passos importantes para a ocupação do ambiente terrestre foi a mudança da fertilização externa para a interna, que veio associada à alteração do ovo gelatinoso anamniota para o ovo amniota. A fertilização do óvulo agora deve ser feita antes que a casca seja depositada no ovo; para isso, todos os répteis têm órgãos copulatórios. Crocodilianos e Testudines têm um único pênis mediano, enquanto os Squamata apresentam um par de hemipênis (Figura 7.45).

O hemipênis é característico de Squamata. Durante a cópula, apenas um dos hemipênis é evertido, sendo posteriormente retraído por uma musculatura intrínseca. Esses órgãos geralmente apresentam diversas ornamentações de espinhos e cristas, que são amplamente usados como caracteres sistemáticos.

A fertilização acontece quando o óvulo entra no oviduto, fato que geralmente é associado ao momento da cópula. No entanto, algumas fêmeas podem armazenar esperma nos seus tratos reprodutivos, de modo a ser capaz de fecundar os óvulos no caso da ausência de machos ou em ciclos reprodutivos desassociados. Dentre as serpentes, nas quais a cópula antecede a ovulação em muitos meses, é comum a fêmea armazenar esperma na parte anterior do oviduto.

Os répteis podem ser ovíparos ou vivíparos. Enquanto as espécies vivíparas geram filhotes completamente formados e independentes, as espécies ovíparas depositam ovos com embriões ainda em formação. Os ovos das espécies ovíparas apresentam uma casca semelhante ao couro ou à calcária, que protege o embrião contra choques mecânicos e perda de água, ainda assim possibilitando a troca de gases respiratórios.

 

Figura 7.45 Base da cauda de uma serpente, mostrando o hemipênis evertido. Observe o esquema do músculo retrator, responsável pela eversão do órgão. (Esta figura encontra-se reproduzida em cores no Encarte.)

 

A viviparidade é um modo derivado de reprodução nos répteis, encontrado apenas nos Squamata. Algumas linhagens são inteiramente ovíparas (Dibamidae, Helodermatidae, Leptotyphlopidae, Pygopodinae, Pythoninae, Teiidae e Varanidae), enquanto outras são inteiramente vivíparas (Acrochordidade, Aniliidae, Boinae, Shinisauridae, Thamnophiini, Tropidophiidae, Uropeltidae, Xantusiidae e Xenosauridae).12 Dentre as famílias que apresentam tanto espécies ovíparas como vivíparas, a viviparidade teve pelo menos 100 origens independentes, geralmente associadas a climas frios (altas altitudes e latitudes).

 

■ Comportamento de nidificação e cuidado parental

Os quelônios depositam seus ovos em diferentes ambientes terrestres, que podem ser praias fluviais ou costeiras, solos barroso e arenoargiloso próximos aos cursos d’água ou em meio à vegetação.48 Diversas espécies de serpentes depositam seus ovos de maneira mais casual, em folhagens ou cavidades no solo ou em árvores. Lagartixas são conhecidas por colarem seus ovos em paredes.

Os Testudines de água doce e terrestres costumam depositar seus ovos em ninhos que são construídos dentro de suas áreas domiciliares. É provável que os mecanismos de orientação que usam para encontrar as áreas de nidificação sejam os que também são utilizados para encontrar seu caminho entre as áreas de forrageio e de repouso. A familiaridade com sinais locais é um método eficiente de navegação para essas tartarugas, que também podem utilizar o sol para orientação. Já as tartarugas marinhas enfrentam obstáculos maiores, porque o mar aberto não tem sinais conspícuos, e também porque as áreas de alimentação e nidificação são geralmente muito separadas.29 A capacidade que as tartarugas marinhas têm de nadar por milhares de quilômetros de oceano e encontrar seu caminho até praias de nidificação, que podem consistir em não mais que estreitas enseadas de uma pequena ilha, é um fenômeno surpreendente.29

As fêmeas utilizam as patas posteriores para escavar um ninho na areia ou solo, onde depositam uma postura que varia de quatro ou cinco ovos, nas espécies pequenas, até mais de 100 ovos, nas maiores tartarugas marinhas. O número, o formato e a dimensão dos ovos variam de acordo com as espécies e o tamanho das fêmeas. As tartarugas das famílias Cheloniidae, Dermochelyidae e Chelydridae depositam ovos com cascas moles e flexíveis, a exemplo da maioria das espécies das famílias Emydidae e Pelomedusidae. Os ovos das tartarugas das famílias Carettochelyidae, Chelidae, Kinosternidae, Testudinidae e Trionychidae apresentam casca rígida. Em geral, os ovos com casca mole desenvolvem-se mais rapidamente que os de casca rígida.29

O desenvolvimento embrionário também varia de acordo com a espécie, podendo ser de 28 até 420 dias.29 O longo período de desenvolvimento embrionário torna seus ninhos vulneráveis aos predadores. Durante o processo de eclosão, os filhotes utilizam o ovorruptor ou dente do ovo (uma pequena estrutura esbranquiçada e pontiaguda localizada abaixo das narinas) para fazer pequenos cortes na casca do ovo, que depois são ampliados pela movimentação da cabeça e dos membros torácicos. Esse processo dura em torno de 1 a 2 dias.35

As tartarugas são autossuficientes ao nascer; em alguns casos, no entanto, interações entre os jovens podem ser essenciais para tornar possível que abandonem o ninho. Os ninhos das tartarugas marinhas são muito profundos; os ovos podem estar enterrados a 50 cm abaixo da superfície da areia e as tartarugas que eclodem devem se dirigir à superfície pela areia. Após várias semanas de incubação, todos os ovos eclodem dentro de um período de poucas horas, e cerca de 100 filhotes ficam em uma pequena câmara no fundo do ninho. A atividade espontânea de poucos indivíduos coloca todo o grupo em movimento, uns rastejando sobre os outros. As tartarugas do topo da pilha deslocam areia do teto da câmara à medida que se arrastam, e a areia cai através do aglomerado de filhotes até o fundo da câmara.29

Gradualmente, todo o grupo de tartarugas move-se para cima, pela areia, como uma unidade, até que cheguem à superfície. À medida que os filhotes se aproximam da superfície, as altas temperaturas da areia provavelmente inibem sua atividade, e eles aguardam, a alguns centímetros abaixo da superfície, até a noite, quando um declínio da temperatura desencadeia a emergência.29

O cuidado parental é distribuído de maneira irregular entre os clados de répteis, com a maioria das espécies não apresentando este comportamento. Tartarugas, por exemplo, raramente cuidam diretamente de seus ninhos, protegendo o local por, no máximo, 3 dias; por outro lado, o cuidado com a prole é universal em crocodilianos.

As espécies de crocodilianos, no entanto, apresentam cuidados parentais de diferentes tipos e níveis de envolvimento, com exceção dos Gaviais, que não apresentam tal estratégia. Em geral, espécies que dividem hábitat apresentam uma divergência temporal nos períodos reprodutivos, sincronizada com a sazonalidade e os ciclos de inundações e secas regionais. Comumente, crocodilos e jacarés constroem ninhos com materiais disponíveis em seus hábitats (madeira apodrecida, serrapilheira, raízes, solo, cupinzeiros, formigueiros desativados, tocas abandonadas), geralmente buscando umidade ambiente, mas não saturação total do ninho. Gaviais depositam a ninhada, à semelhança de certos quelônios, em buracos escavados em praias fluviais. O tempo de incubação dura entre 40 e 80 dias, dependendo da espécie, e a ninhada costuma variar de 20 a 80 ovos, com fêmeas de maior porte apresentando maiores ninhadas.

O cuidado parental inicia-se com a construção do ninho e sua defesa em quase tempo integral. Fêmeas são aguerridas na proteção do ninho contra praticamente qualquer perigo, mesmo vertebrados maiores. Em algumas espécies, os machos podem desempenhar alguma proteção ao ninho ou à localidade em que o ninho foi construído. Durante a eclosão dos ovos, os neonatos emitem chamados que estimulam a fêmea a esperar próxima ao ninho e, em algumas espécies, até mesmo a sua abertura para a facilitação da saída dos pequenos crocodilianos.

Depois da eclosão, diferentes espécies apresentam estratégias distintas. Algumas se mantêm próximas aos infantes por diferentes intervalos de tempo, chegando a 18 meses. Outras transportam os neonatos a locais mais restritos de corpo d’água, muitas vezes com vegetação restritiva ao deslocamento de organismos de maior porte que os filhotes. Os cuidados podem variar desde a simples presença da fêmea adulta até casos, ainda debatidos, de alimentação dos jovens durante poucos dias depois da eclosão. Durante o primeiro ano de vida, os filhotes apresentam um gregarismo intenso.

Algumas espécies de Squamata também exibem comportamento parental. O cuidado com o acompanhamento dos ovos e a manutenção do calor no ninho é comum em serpentes Boidae. Muitas espécies das famílias Colubridae, Elapidae e Viperidae, assim como lagartos do gênero Eumeces, são conhecidas por cuidarem dos ovos com visitas ao lugar de ovoposição. Apesar de não ser comum o cuidado com os filhotes depois de eclodidos dos ovos, algumas serpentes Crotalinae podem permanecer próximas aos filhotes até a primeira muda destes.

O cuidado parental no grupo dos Testudines, de modo geral, é tido como inexistente por muitos pesquisadores, mas é considerado existente por outros que discutem os cuidados com a prole desde a escolha do local, para poder depositar os ovos (comportamento de nidificação), até enganar predadores com os rastros deixados na praia, como as tartarugas marinhas. Uma pesquisa ainda não publicada com as tartarugas-da-amazônia (Podocnemys expansa) já descreveu pelo menos sete tipos diferentes de vocalizações para a espécie, sendo quatro tipos de sons diferentes emitidos pelos filhotes (Projeto Chelonia: http://www.oeco.com.br/salada-verde/24104-vamos-tomar-sol-diz-a-tartaruga). Pelo fato de os sons emitidos pelas tartarugas serem capazes de atravessar barreiras como a água e a areia, existe a hipótese de que as vocalizações sejam um modo de comunicação entre os filhotes saindo do ninho e as fêmeas, dentro da água. Desse modo, a proposta é de que o cuidado parental não está relacionado apenas com o momento em que os filhotes eclodem, e sim com qualquer maneira ou comportamento exibido pela fêmea para garantir o sucesso de eclosão dos filhotes e de sua sobrevivência posteriormente.

 

■ Determinação sexual

O sexo de alguns Lepidosauria, da maioria dos quelônios e de todos os crocodilianos não é determinado pelo genótipo, como é comum em mamíferos, mas pela exposição a temperaturas específicas durante estágios de desenvolvimento. Em algumas temperaturas, somente são produzidas fêmeas e, em outras, apenas machos.78

A análise dos parâmetros que controlam a temperatura da incubação é uma tarefa árdua, pois as condições físicas do local da desova e as características meteorológicas variam muito no ambiente natural, sendo difícil separar a influência de cada fator, assim como quantificar a sua importância.79

De acordo com Ferreira Jr.,79 a descoberta da determinação sexual dependente da temperatura de incubação (DST) chamou a atenção para as condições em que ocorre a incubação. Em inglês, são encontradas duas siglas, TSD (temperature-dependent sex determination) ou EDS (environmental sex determination), para o termo “determinação sexual dependente da temperatura de incubação”. Na DST, uma determinada faixa de temperatura induz o desenvolvimento de machos e a outra faixa de temperatura, o desenvolvimento de fêmeas. Separando essas faixas termais, existe uma zona de transição em que são gerados machos e fêmeas. Neste caso, as condições físicas que interferem na incubação terão um papel decisivo na proporção de indivíduos machos e fêmeas produzidos em cada ninho (razão sexual). Para espécies com DST, a diferença na razão sexual é devido à influência da temperatura de incubação, e não a taxas de mortalidade diferenciadas entre os sexos.80 O intervalo de temperatura que produz cada um dos sexos é muito pequeno, geralmente em torno de 1°C.

A determinação sexual depende do efeito cumulativo da temperatura. No estágio inicial, no primeiro terço da incubação, a temperatura influencia a determinação sexual, mas a reversibilidade é possível. No segundo terço da incubação, a determinação sexual é irreversível; nesse estágio, a temperatura atua na síntese de enzimas envolvidas na diferenciação das gônadas.

Existem três padrões descritos de DST. A maioria das tartarugas exibe o padrão 1a, quando os machos são produzidos em temperaturas mais baixas e as fêmeas, em temperaturas mais altas. No padrão 1b, ocorre o contrário, ou seja, machos produzidos em temperaturas mais altas e fêmeas em temperaturas mais baixas. Esse padrão é encontrado em várias espécies de lagartos. O padrão 2 é um pouco mais complexo, com machos sendo produzidos em temperaturas intermediárias e as fêmeas, em temperaturas mais baixas e mais altas. Esse padrão é encontrado em Crocodylia, algumas espécies de tartarugas e alguns lagartos. Extremos de temperaturas (inferiores a 26 e superiores a 40°C) são danosos à embriogênese e à sobrevivência da ninhada.

 

■ Dimorfismo sexual

Dimorfismo sexual de tamanho, formato, cor e/ou comportamento é um fenômeno comum entre vertebrados. A seleção sexual, agindo por meio da escolha do macho pela fêmea e por competição entre machos, em geral, é utilizada como uma explicação plausível para a evolução do dimorfismo.81 No entanto, a seleção natural também pode ter papel importante quando a relação entre ecologia e morfologia difere entre os sexos, possibilitando a utilização diferencial de nichos ecológicos e reduzindo a competição entre machos e fêmeas.82,83

Em serpentes, por exemplo, o dimorfismo sexual pode ser encontrado com relação ao comprimento do corpo, da cabeça e da cauda, produção e composição do veneno, idade que alcança a maturidade sexual e outros aspectos morfológicos e bioquímicos.84

Em Testudines, alguns caracteres morfológicos externos são utilizados para identificar machos e fêmeas, tais como casco mais baixo e cauda mais comprida nos machos, além de uma concavidade no plastrão e garras dos membros anteriores mais compridas que as fêmeas.48,65 Os machos adultos de Hydromedusa maximiliani (tartaruga-pescoço-de-cobra), por exemplo, são maiores que as fêmeas em comprimento da carapaça e apresentam um plastrão com concavidade (Figura 7.46), que auxilia durante a cópula.65

O dimorfismo sexual com relação ao tamanho é muito comum. Em inglês, esse fenômeno recebe a sigla de SSD (sexual size dimorphism). Em lagartos, machos são maiores que fêmeas na maioria dos casos, alcançando extremos de os machos serem 50% maiores que as fêmeas em gêneros como Anolis, Tropidurus, Amblyhynchus e Varanus.85

 

Figura 7.46 Dimorfismo sexual em Hydromedusa maximiliani, evidenciado no plastrão sem concavidade da fêmea (A) e no plastrão com concavidade do macho (B). (Esta figura encontra-se reproduzida em cores no Encarte.)

 

Por outro lado, serpentes, apesar de ser um clado derivado de lagartos, apresentam outro padrão, com fêmeas maiores que machos na maioria das espécies. As fêmeas excedem os machos em mais de 50% de comprimento em gêneros como Nerodia, Farancia, Laticauda, Morelia e Ramphotyphlops. As diferenças em massa corporal também são bem amplas em gêneros de Boidae como Morelia, Python e Eunectes.85

Muitas espécies de quelônios apresentam dimorfismo sexual, sendo expressa principalmente na diferença de porte entre machos e fêmeas, em que o macho costuma ser maior que a fêmea,35 ou a fêmea também pode ser maior que o macho, como ocorre em Trachemys scripta e Phrynops geoffroanus (cágado-de-barbicha). Na maioria dos casos, assim como em serpentes, as fêmeas são maiores que os machos, com casos extremos de fêmeas sendo duas ou três vezes maiores que os machos no gênero Kachuga e Graptemys.85

Apesar de poucos dados para Crocodylia, na maioria dos casos, os machos excedem as fêmeas em cerca de 20 a 40% do comprimento em Alligator, Caiman e Crocodylus. No entanto, fêmeas são um pouco maiores que os machos em espécies de menor porte, tais como Alligator sinensis e o crocodilo-anão, Osteolaemus tetraspis.85

 

Sistemática e filogenia

 

Os quelônios são caracterizados por um plano corporal altamente derivado, tornando difícil a análise de suas relações com outros grupos de Reptilia. Considerando os grupos recentes de répteis, os Testudines são classificados tradicionalmente na base da árvore filogenética, como grupo-irmão do grupo Lepidosauria + Archosauria. A característica mais distintiva do grupo é o corpo de uma tartaruga, que é uma armadura dérmica composta de uma carapaça dorsal e um plastrão ventral. O desenvolvimento do casco de tartaruga está correlacionado com mudanças proeminentes, que afetam mais o esqueleto axial e a cintura peitoral. A carapaça da tartaruga é uma estrutura corpórea única que combina endoesqueleto, formado pela parte dérmica ossificada (costelas e vértebras neurais).

Atualmente, os quelônios estão representados por 14 famílias, 100 gêneros pertencentes a duas subordens: Cryptodira e Pleurodyra. Os criptodiras representam em torno de 80% das espécies de quelônios e 11 famílias (Trionychidae, Dermatemydae, Carettochelydae, Cheloniidae, Dermochelydae, Emydidae, Testudinidae, Kinosternidae, Bataguridae, Chelydridae, Platystermidae), enquanto os pleurodiras apresentam apenas três famílias (Chelidae, Pelomedusidae, Podocnemidae).86

No Brasil, há 36 espécies, com representantes de todas as famílias sul-americanas, sendo a fauna brasileira composta principalmente de espécimes pertencentes à subordem Pleurodira, Família Chelidae (20 espécies).

Dentre os Pleurodira, destaca-se a família Chelidae com 11 gêneros e aproximadamente 40 espécies no mundo,48 das quais

2

23 ocorrem na América do Sul e 19 no Brasil.

Os Crocodyliformes são, juntamente com as aves, os únicos e últimos representantes vivos dos Archosauria.87 Aparecem no registro fóssil durante o Triássico Médio há aproximadamente 210 milhões de anos, e estão dentre os mais primitivos Archosauria, emergindo de linhagens de “tecodontes”.3 Diversos caracteres pós-cranianos os relacionam proximamente com alguns grupos de Archosauria primitivos, como os Aetosauria, Rauisuchia e Poposauridae.88 Tal relação foi proposta por uma análise da semelhança da estrutura e organização do calcâneo e astrágalo, caracterizada como “crurotarso” ou “tarso normal de crocodilo”. A condição de tarso “crocodiliano” confere a esta proposta sistemática um monofiletismo. Tal condição, e por consequência um grado, foi então denominada Crocodylotarsi.87 Outros autores como Sereno e Arcucci88 propõem a inclusão de Ornitosuchidae dentre os Crocodylotarsi e a criação de um grupo monofilético mais amplo dentre os “tecodontes” primitivos, os Crurotarsi; sendo então grupo-irmão dos Ornithodyra, que inclui os Pterosauria, e os Dinosauria avianos e não avianos e aves. De modo geral, essas propostas são complementares e amplamente aceitas,45,88 ainda que outros atribuam a essas características uma menor importância, sustentando na exclusão dos caracteres tarsais que outros caracteres ainda manteriam a monofilia dos Crurotarsi89 (Figura 7.47).

A despeito das implicações sistemáticas, as modificações tarsais observadas entre os “tecodontes” primitivos da linhagem dos Crocodylomorpha foram marcadas por uma tendência que era a obtenção de posturas progressivamente mais eretas (membros projetados parassagitalmente ao corpo).

O táxon Crocodylomorpha foi proposto por Walker91 para agrupar todos os Archosauria de aspecto crocodiliano, recentes e fósseis, com exceção dos Aetosauria, Rauisuchia e Poposauria. Tal proposta foi sustentada por diversos caracteres cranianos e pós-cranianos por autores diversos.87,88 Este grupo é formado pelos Crocodyliformes + Sphenosuchia. O táxon Crocodyliformes relaciona os “crocodilianos” lato sensu, sendo eles compostos pelos Protosuchia + Mesoeucrocodylia.87

Os Protosuchia são Crocodyliformes primitivos temporalmente distribuídos do Triássico Médio ao Cretáceo Inferior.92 Estão registrados em rochas do Triássico Médio ao Jurássico Inferior em todos os continentes. O primeiro a ser descrito foi Protosuchus richardsoni Brown, em 1933,93 na América do Norte. Apresenta pequeno porte, crânio alto e rostro curto, órbitas laterais e narinas externas frontais e esqueleto apendicular leve, caracterizado por longos membros posteriores adequados à terrestrialidade,93,94 e provavelmente a hábitos cursoriais.91

Figura 7.47 90 Proposta filossistemática para Avesuchia e Crocodylomorpha, de acordo com Benton (2004).

 

O táxon Mesoeucrocodylia agrupa uma grande diversidade de formas do Jurássico, Cretáceo e Cenozoico, e compostos pelos grupos Thallatosuchia + Metasuchia.87

Os Thallatosuchia são um grupo provavelmente polifilético de crocodilianos jurássicos e cretáceos com adaptações à vida aquática (possivelmente marinha). São caracterizados por rostro longo, membros reduzidos e em formato de nadadeiras, cauda longa e terminada em um remo caudal, redução dos osteodermos ou concentração dos mesmos no dorso. Algumas propostas sistemáticas incluem os Thallatosuchia como um grupo-irmão dos Metasuchia87 e outras como grupo-irmão dos Neosuchia,94 ou até mesmo como um grupo polifilético, e distribuídos entre os Neosuchia e Metasuchia.95

Os Metasuchia são compostos pelos Ziphosuchia, por um grande número de famílias de afinidade sistemática complexa e controversa, e pelos Neosuchia; têm sua origem no Jurássico Superior e grande irradiação durante o Cretáceo. Os Ziphosuchia são um grupo diverso de Crocodyliformes de hábitos terrestres registrados em rochas do Cretáceo Inferior ao Mioceno. São divididos em diversos táxons com afinidades complexas e controversas. Dentre eles, estão os Notosuchia (Notosuchidae, Sphagesauridae, Baurusuchidae e uma série de espécies com sistemática indefinida) e Sebecia (que inclui diversos táxons do Cretáceo e Paleogeno, tais como Peirosaurus, Trematochampsa e Sebecus).96,97 Sua história evolutiva e a distribuição paleobiogeográfica parecem estar atreladas a eventos de vincariância98 e condicionados fortemente pelo clima e tectonismo (deriva continental).

Os Notosuchia são Crocodyliformes de pequeno a médio porte, crânios curtos e moderadamente altos, dentição numericamente reduzida, heterodontia morfológica e funcional e probabilidade de movimentos anteroposteriores da mandíbula. Estão distribuídos no Cretáceo Inferior e Superior, em localidades do contexto no gondwânico (América do Sul, África e Madagascar). Seus hábitos de vida são alvo de discussões, sendo por vezes propostos como onívoros e até mesmo herbívoros.99,100

O derradeiro grupo a aparecer na história geológica dos Crocodyliformes foi o dos Neosuchia, que abrangeria diversos táxons originados a partir do final do Cretáceo, como os Goniopholidae e Pholidosauridae,87 e durante o Paleógeno e Neógeno, como os Nettosuchidae, Stomatosuchidae, Mekkosuchidae e Pristichampsidae. Os Neosuchia englobam também os Eusuchia recentes.

O presente estado do conhecimento a respeito dos Crocodyliformes recentes admite a existência de três famílias: Crocodylidae, Alligatoridae e Gavialidae. São reconhecidos cinco gêneros de Alligatoridae, três de Crocodylidae e apenas um de Gavialidae (há divergências sobre a localização de pelo menos um gênero, Tomistoma, que é filossistematicamente alocado em Gavialidae de acordo com dados morfológicos, e em Crocodylidae, a partir de informações moleculares) (Figura 7.48).

Dentre os répteis atuais, os tuataras, os lagartos, as Amphisbaenia e as serpentes formam os Lepidosauria, grupo-irmão dos Archosauria (aves + crocodilianos). Os Lepidosauria apresentam como sinapomorfias: abertura transversal da cloaca; muda regular da pele; desenvolvimento de planos de fratura na cauda (autotomia da cauda); dentre outros caracteres anatômicos.

Dentre os Lepidosauria, Rhynchocephalia é grupo-irmão dos Squamata (serpentes, lagartos e anfisbenas). Rhyncocephalia inclui um grupo diverso de táxons extintos e duas espécies atuais de tuataras: Sphenodon punctatus e Sphenodon guntheri (família Sphenodondia).

Os Squamata podem ser diagnosticados por mais de 70 caracteres, principalmente relacionados com o sistema musculoesquelético, atestando a monofilia do grupo.17 Os crânios apresentam alto grau de cinetismo, quando comparados com os crocodilianos, os testudines e os tuataras. Dentre as sinapomorfias do grupo, há:

 

Figura 7.48 Propostas filogenéticas acerca das relações entre Aligatoridae, Crocodylidae e Gavialidae, com base em dados morfoanatômicos (A) e moleculares (B).

 

• no crânio, um pré-maxilar único (fusionado) e um parietal único • ausência de dente vomeriano

• articulação especializada no pulso e no tornozelo

• quinto metatarso em formato de gancho

• um par de órgãos copulatórios (hemipênis)

• órgão vomeronasal (de Jacobson) separado da cápsula nasal • glândulas femorais e pré-anais

• ducto lacrimal unido ao ducto vomeronasal.12

A sistemática do grupo Squamata ainda está em debate. Há pouco consenso sobre as relações entre os maiores clados do grupo (p. ex., Iguania, Gekkota, Scincomorpha, Anguimorpha, Amphisbaenia, e Serpentes) ou até a inclusão ou exclusão de certas espécies dentro desses clados. Em geral, as análises cladísticas com base na morfologia concordam com a dicotomia do grupo entre Iguania e todos os outros táxons.32

As posições filogenéticas de Amphisbaenia, de Dibamidae e de serpentes são particularmente problemáticas e difíceis de estimar. A comum perda dos membros por esses grupos significa que muitos caracteres informativos foram perdidos. As morfologias extremamente especializadas e muitas vezes convergentes desses clados dificultam as análises e mascaram as relações com os outros Squamata. Assim, cada um desses grupos já foi associado a variados clados dentro de Scleoroglossa.12

Sugestão de aulas práticas

 

 

1. Identificar os caracteres morfológicos externos para as principais linhagens de répteis atuais: Crocodylia, Testudines, Squamata (lagartos, serpentes e Amphisbaenia).

2. Separar uma cobra-de-vidro (Squamata, Anguidae, Ophiodes), uma cobra-de-duas-cabeças (Squamata, Amphisbaenia) e uma cobra-coral (Squamata, Elapidae).

3. Separar uma serpente peçonhenta da não peçonhenta.

4. A partir do plano corpóreo de uma tartaruga, cágado ou jabuti, tentar inferir sobre o ambiente onde vive, bem como os possíveis hábitos alimentares.

5. Identificar e classificar os crânios de um lagarto, uma serpente, uma tartaruga e um jacaré.

 

Sugestão de leitura

 

Sociedade Brasileira de Herpetologia: www.sbh.org.br

Reptile Database: www.reptile-database.org/

Turtles of the World: http://www.eti.uva.nl/turtles/Turtles2.html Chelonian Conservation and Biology: www.chelonian.org/ccb Turtle and Tortoise Newsletter: www.chelonian.org/ttn

Família Chelidae: www.chelidae.com

Projeto Tamar: www.tamar.org.br/

Iguana respiration: http://www.xromm.org/projects/iguana-breathing Vídeos sobre a respiração em tartarugas: http://www.brown.edu/Departments/EEB/brainerd_lab/video-library.php

 

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