Parte IV – Hospedeiros, Reservatórios e Manutenção dos Ciclos de Transmissão

Parte IV - Hospedeiros,

reservatórios e manutenção

dos ciclos de transmissão

 

10. Lutzomyia (Lutzomyia)

longipalpis: fatores associados

ao processo de expansão e

urbanização da leishmaniose

visceral americana

Maurício L. Vilela, Margarete M. Afonso, Simone M. Costa, Wagner A. Costa, Elizabeth F. Rangel

Aleishmaniose visceral americana (LVA) tornou-se uma das doenças mais importantes no Brasil no atual contexto, em razão da sua incidência com caráter de evolução crônica e envolvimento sistêmico que resulta em alta letalidade, sobretudo em indivíduos não tratados e em crianças desnutridas por conta da baixa condição socioeconômica. Além disso, é considerada emergente em indivíduos portadores de infecção pelo vírus da imunodeficiência adquirida (Brasil, 2003).

Outro fator preponderante para o agravamento da situação da LVA no Brasil está relacionado ao processo de urbanização que a doença começou a apresentar no início da década de 1980, situação distinta do padrão dito clássico, em que os elementos estavam fortemente associados aos aspectos socioeconômicos das populações acometidas pelo agravo. Como consequência, nesse novo cenário tornou-se necessário incorporar outras abordagens para o enfrentamento da situação, no qual os aspectos referentes à vigilância entomológica ganharam destacado papel ante essa realidade. Vale destacar que diante do novo padrão de transmissão, as ações focadas para o controle da LVA no ambiente urbano tornaram-se problemas de premente necessidade em sua resolução. A maioria dos casos humanos ocorre em municípios de médio e grande porte do país, envolvendo diferentes aspectos que contribuem para o surgimento de novos casos – como áreas submetidas a desordens ambientais, em consequência da ocupação do espaço – relativos às invasões em áreas periurbanas, com o estabelecimento de moradias precárias. É importante frisar que a mobilidade das populações humanas pode ser um relevante fator no contexto das doenças transmitidas por vetores, uma vez que pode modular a exposição aos vetores e, consequentemente, a transmissão de patógenos. Tal aspecto transcende a relação espaço e tempo, resultando em interferências sobre a dinâmica de doenças, tendo como exemplo a dengue, mas que pode ser inferido no tocante à LVA (Stoddard et al., 2009). É digno de destaque que além das potenciais situações citadas, o contexto ambiental favorece o estabelecimento dos elos da cadeia epidemiológica.

 

Desenvolvimento

A LVA é uma grave doença, que tem revelado expressiva expansão geográfica no Brasil. Há décadas passadas seu foco era voltado principalmente para os estados das Regiões Nordeste e Norte do país. Atualmente, em virtude de vários fatores, ganha importância nas regiões Sudeste e Centro-Oeste, além da recente situação de registros de casos humanos na fronteira do Brasil com a Argentina – no município de São Borja, estado do Rio Grande do Sul (Brasil, 2003). Na América Latina já foi descrita em 12 países, e o Brasil está entre os que mais contribui para o crescimento do número de casos humanos no mundo (Brasil, 2003).

O agente etiológico da LVA no continente americano é a Leishmania (Leishmania) infantum chagasi; o principal vetor é Lutzomyia (Lutzomyia) longipalpis (Lutz & Neiva, 1912), espécie que reúne fortes evidências quanto à sua competência vetorial, assim como está intimamente ligada ao processo de expansão da doença, já que revela ampla distribuição geográfica nas Américas (Lainson & Rangel, 2005). No Brasil, até o momento, não foi registrado nos

estados do Acre, Amazonas, Amapá e Santa Catarina (Figura 1), constituindo-se em um flebotomíneo que apresenta forte adaptação aos ambientes modificados pela ação antrópica.

Figura 1 – Distribuição geográfica de Lutzomyia (Lutzomyia)

longipalpis no Brasil

 

Fonte: LTL/IOC/Fiocruz.

As primeiras contribuições relevantes para o estudo da epidemiologia da LVA no Brasil, relativas ao vetor, foram obtidas em pesquisas conduzidas no estado do Ceará: o achado de ‘leptomonas’, possivelmente L. (L.) infantum chagasi, em espécimes de L. (L.) longipalpis; a constatação de que a distribuição espacial do vetor coincidia com os sítios de transmissão da doença, já que esse flebotomíneo correspondia a 97% dos exemplares capturados, com elevada incidência nos domicílios das áreas de transmissão (Deane & Deane, 1954).

Estudos pioneiros sobre a epidemiologia da LVA no Ceará descreveram raposas infectadas com amastigotas, além da forte atração que exerciam sobre os flebotomíneos, que se tornavam infectados, sugerindo serem esses mamíferos reservatórios primários da LVA. Demonstrou-se ainda que L. (L.) longipalpis picava avidamente cães, por meio de xenodiagnóstico, observando-se que cerca de 30% dos flebotomíneos se infectaram, sendo tal aspecto relevante para sugerir o cão como importante fonte de infecção para o vetor no ambiente domiciliar (Deane, 1956).

Posteriormente, evidências reforçaram a competência vetorial de L. (L.) longipalpis, por meio da transmissão experimental de L. (L.) infantum chagasi, pela picada (hamster a hamster) (Lainson, Ward & Shaw, 1977). No estado do Pará detectaram taxa de infecção natural de flebotomíneos variando entre 7% a 14%, sendo os exemplares de L. longipalpis capturados nas moradias onde residiam pessoas e cães doentes (Lainson et al., 1985).

No Brasil, L. (L.) longipalpis é também o principal vetor de LVA em todas as regiões, sendo registrado nos seguintes estados: Alagoas, Bahia, Ceará, Distrito Federal, Espírito Santo, Goiás, Maranhão, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Pará, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Rio de Janeiro, Rio Grande do Norte, Rio Grande do Sul, Rondônia, Roraima, São Paulo e Tocantins (Brasil, 2003). Investigações recentes desenvolvidas no estado do Paraná registraram o encontro do vetor na área urbana do município de Foz do Iguaçu (Santos, Ferreira & Bisetto, 2012).

A LVA, no Brasil, tem apresentado importantes mudanças no padrão de transmissão, em virtude das alterações ambientais não apenas decorrentes dos impactos naturais, mas também como consequência de ações antrópicas e intenso fluxo migratório de populações, um componente socioeconômico importante nesse contexto, o que ocasionou transformações e degradação nos ecossistemas.

Inicialmente a doença tinha um caráter eminentemente rural, mas a partir da década de 1980 deflagrou um processo de expansão para áreas urbanas de médio e grande porte (Costa, 2008; Maia-Elkhoury et al., 2008; Rangel & Vilela, 2008). Nos anos 80, surtos de LVA em Teresina e São Luís motivaram o desenvolvimento de estudos epidemiológicos, em parte focados para L. (L.) longipalpis. No estado do Piauí, com a propagação da doença, a área urbana de Teresina registrou um grande número de casos em humanos, confirmando em seguida a concentração da doença dentro dos limites da cidade. L. (L.) longipalpis foi registrado dentro das habitações humanas, o que suscitou a hipótese de uma correlação positiva entre o número de casos humanos e o índice de infestação do vetor. Em 1994, espécimes de L. (L.) longipalpis infectados naturalmente foram capturados em Teresina, no ambiente urbano (Costa, Pereira & Araújo, 1990; Costa, 1993). Posteriormente, L. (L.) longipalpis pôde ser capturado em habitações humanas em várias regiões do Piauí, demonstrando claramente sua adaptação ao ambiente urbano (Andrade-Filho, Silva & Falcão, 2001).

O surto de LVA em São Luís, Maranhão, em 1983, incrementou as pesquisas sobre o vetor, demonstrando a antropofilia de L. (L.) longipalpis bem como o registro de espécimes naturalmente infectados com promastigotas do tipo Suprapylaria, sugeridas como Leishmania sp. Desde então, vários estudos voltados para o vetor de LVA indicaram que L. (L.) longipalpis encontrava-se adaptado ao ambiente domiciliar (Soares et al., 2006; Penha et al., 2006).

Certamente, Mato Grosso do Sul é um dos estados onde a LVA representa um sério problema de saúde pública, denotando um caráter endêmico desde 1980 em algumas cidades classificadas como de transmissão intensa (Nunes, 1988). Os primeiros relatos de casos humanos autóctones em Campo Grande se deram em 2002, com um aumento gradual no número de casos notificados. Recentemente, estudos sobre a fauna flebotomínica na área urbana de Campo Grande demonstraram claramente que L. (L.) longipalpis foi o flebotomíneo mais abundante (92,22%) no ambiente domiciliar, apontando para um aumento de seis vezes na densidade em comparação com estudos realizados no período de 1999-2000. O estudo sugere que a elevada densidade desse vetor é o principal fator de risco para transmissão da LVA na área urbana (Oliveira et al., 2006).

Os dados epidemiológicos das últimas décadas revelam a periurbanização e a urbanização da leishmaniose visceral, destacando surtos em Santarém (Pará), Corumbá, Três Lagoas e Campo Grande (Mato Grosso do Sul), Natal (Rio Grande do Norte), São Luís, Caxias e Imperatriz (Maranhão), Teresina (Piauí), Belo Horizonte e Monte Claros (Minas Gerais), Araçatuba, Bauru e Piracicaba (São Paulo), Rio de Janeiro (Rio de Janeiro), Fortaleza (Ceará), Aracaju (Sergipe), Jequié e Camaçari (Bahia), Palmas e Araguaína (Tocantins), Brasília (Distrito Federal), Várzea Grande (Mato Grosso), com cerca de 1.600 municípios apresentando transmissão autóctone (Costa et al., 1995; Jerônimo et al., 1994; Silva et al., 2001; Brasil, 2010a).

Entre 1980 e 2005, o Brasil registrou 59.129 casos de LVA, sendo 82,5% na Região Nordeste. Gradativamente, a doença expandiu-se para as Regiões Centro-Oeste, Norte e Sudeste, onde houve um incremento de 15% dos casos em 1998 para 44% em 2005. Durante o mesmo período foram registrados casos autóctones em 1.904 diferentes municípios brasileiros (34,2%) (Costa, 2008). A estratificação no período entre 2006-2008 revela que os casos humanos estão concentrados atualmente em 3,9% dos municípios brasileiros, dentre os quais 129 são classificados como áreas de transmissão intensa, 88 como áreas de transmissão moderada, 1.040 como áreas de transmissão esporádica e 4.308 não registraram casos no período (Brasil, 2010a).

Até fins da década de 1970 a doença apresentava um perfil de transmissão conhecido como clássico intimamente associado ao ambiente rural, onde a composição fisiogeográfica era formada por vales e montanhas, popularmente chamados de ‘boqueirões’ e ‘pés de serra’. Nessa situação é importante considerar o nível socioeconômico de baixa qualidade, fortemente associado aos bolsões de miséria e pobreza. Tal cenário esteve por muitos anos relacionado às cidades de médio e pequeno porte do Nordeste brasileiro, onde se concentrava a quase totalidade dos casos humanos. Com a mudança de padrão de transmissão, e consequentemente a presença da LVA no ambiente urbano, hoje verificamos que a doença se dispersou da Região Nordeste para as Regiões Centro-Oeste e Sudeste e continua se expandindo para outras regiões geográficas. Um dado recente aponta de forma categórica a expansão territorial da LVA, quando casos humanos foram registrados na Região Sul do Brasil, no município de São Borja, fronteira com a Argentina. Em fins de 2008 foram registrados os primeiros casos suspeitos de leishmaniose visceral canina no município, posteriormente confirmados sorologicamente como Leishmania Leishmania infantum chagasi e autóctones. No início de 2009 foi confirmado o primeiro caso humano de LVA. Um ano após, esse número se elevou para cinco, dos quais quatro evoluíram para cura e um para óbito registrado. A investigação e o levantamento entomológico revelaram a presença de L. (L.) longipalpis no município, assim como em Itaqui e Uruguaiana, localizados na mesma região (Brasil, 2010b).

Analisando espacialmente a LVA, é evidente a heterogeneidade de ambientes onde a doença ocorre, em associação com a distribuição do vetor e outros fatores biológicos, fisiogeográficos e sociais, determinantes no processo de instalação e manutenção da doença.

De forma inequívoca, a história da epidemiologia da LVA no Brasil revelou o importante papel desempenhado pelo vetor, a L. (L.) longipalpis. A habilidade de se alimentar frequentemente em animais domésticos e sinantrópicos, assim como sua notável antropofilia, favoreceu sua adaptação aos ambientes modificados, permitindo a manutenção do ciclo de transmissão no ambiente rural e, ao mesmo tempo, a dispersão da doença.

Os primeiros estudos sobre LVA no Brasil negligenciaram a origem silvestre de L. (L.) longipalpis. Pesquisas desenvolvidas na Amazônia demonstraram que esse flebotomíneo é primordialmente silvestre, podendo mesmo ser capturado em áreas bem afastadas das habitações humanas. Evidências acumuladas em estudos epidemiológicos no Pará davam conta da natureza silvestre do vetor, mas ao mesmo tempo revelavam sua capacidade de se adaptar ao ambiente domiciliar (Lainson & Rangel, 2005).

A literatura tem registrado, com base em trabalhos de campo, o ecletismo de L. (L.) longipalpis em se alimentar em uma variada gama de mamíferos e aves, que inclui cães, porcos, equinos, gado e galinhas (Deane, 1956; Rosabal & Trejos, 1965; Zeledon, Murillo & Guitierrez, 1984; Rangel & Lainson, 2003). Recentes estudos de identificação de fontes alimentares na Região Nordeste foram capazes de demonstrar a elevada plasticidade alimentar desse flebotomíneo, onde foram coletados exemplares que haviam se alimentado em aves, canídeos, caprinos, didelfídeos, equídeos, felídeos, humanos, ovinos e roedores, sendo a maior positividade encontrada para o antissoro de ave.

Confirmando seu marcante papel no processo de adaptação ao ambiente doméstico, as análises demonstraram ainda a frequência da alimentação de L. (L.) longipalpis em cães, os reservatórios domésticos da doença (Afonso, Duarte & Rangel, 2010). Os resultados revelaram a associação entre essa espécie de flebotomíneo e didelfídeos, situação também apontada em estudos anteriores no estado da Bahia, em áreas de transmissão de LVA, onde é sugerida a importância desses animais como reservatórios secundários (Sherlock et al., 1984, 1988), o que reforça a necessidade de avaliações aprofundadas sobre a ação desses mamíferos sinantrópicos na cadeia de transmissão da LVA.

A aptidão de L. (L.) longipalpis em se alimentar em mais de uma fonte sanguínea confirma o ecletismo da espécie, fator que possivelmente favorece sua adaptação a diferentes hábitats, a ambientes modificados, com tendência a ter sua atividade ligada ao ambiente domiciliar, notadamente àqueles relacionados aos abrigos de animais domésticos, fato que sustenta a transmissão da LVA no ambiente rural e a expansão da doença para áreas urbanizadas, determinando os dois perfis de transmissão encontrados no Brasil.

As doenças de transmissão vetorial, frequentes nos países de clima tropical, aparecem como um dos principais problemas de saúde pública e, diante do fenômeno do aquecimento global, pode merecer uma destacada relevância no cenário mundial. O cenário de mudanças climáticas e ambientais globais, em que as incertezas sobre a natureza de seu impacto na escala dos ecossistemas locais se somam às complexidades das novas realidades de um Brasil urbano, sugere novas questões no enfrentamento do problema das doenças transmitidas por artrópodes, no contexto da saúde pública. A sinergia existente entre os processos sociais e os ecossistemas sobre os quais eles se desenvolvem, associada à persistência de condições inadequadas de vida, tem possibilitado a proliferação dessas doenças em novos ambientes, tendo como exemplo a ocorrência da LVA em grandes cidades brasileiras, observando-se aí características peculiares a cada uma (Brasil, 2008).

Em relação ao futuro impacto das mudanças climáticas na saúde, espera-se em todo o mundo que tais fenômenos venham a significar um agravante às situações-problema já existentes, podendo aumentar sua intensidade, gravidade, duração ou ampliação da sua distribuição no espaço geográfico. Dessa forma, estima-se para o Brasil impactos adicionais em relação às doenças infecciosas endêmicas (Confalonieri & Marinho, 2007).

Sistemas ecológicos, nos quais se encontram estabelecidos focos naturais de doenças infecciosas, quando sob forte pressão antrópica, se tornam um risco para a saúde humana. Por isso, um dos principais indicadores de ocorrência de patologia de um ecossistema é a elevada prevalência de doenças infecciosas.

O impacto das drásticas alterações ambientais, determinadas pela ação humana, vem alterando a ecologia de algumas espécies de leishmânias e flebotomíneos e, consequentemente, o padrão epidemiológico das leishmanioses. Nesse modelo, que emerge do desmatamento, algumas espécies de mamíferos silvestres, hospedeiros do parasito, podem passar a frequentar áreas habitadas pela população humana, especialmente as peridomiciliares, o que possibilita que os flebotomíneos vetores, dotados de plasticidade alimentar, possam facilmente sustentar uma curva populacional ascendente.

Ao correlacionar propriedades dos ecossistemas com surtos e epidemias, é possível identificar pontos de risco e realizar sua previsibilidade e controle. No caso da LVA, um sistema ecológico saudável estaria relacionado com as inter-relações entre os vetores, parasito e reservatórios no ambiente silvestre. Nesse contexto, avaliar os elos da cadeia epidemiológica da LVA, em associação com a pressão antrópica, permite entender o processo de evolução do sistema ecológico.

A construção de usinas hidrelétricas são exemplos de obras de grande porte, as quais geram mobilidade humana por meio do fluxo migratório que se estabelece; posteriormente, no curso da execução do empreendimento, ocorre o desmatamento, o surgimento do lago após o represamento do rio, potencializando impactos ambientais que podem favorecer o estabelecimento de surtos epidêmicos de doenças de transmissão vetorial, como por exemplo, as leishmanioses.

Tal cenário foi observado no município de Porto Nacional (caracterizado como área de transmissão intensa de LVA), no centro-sul do estado do Tocantins, um dos municípios diretamente impactados pela Usina Hidrelétrica Luis Eduardo Magalhães (UHE Lajeado), concluída em 2002. Estudos posteriores realizados nesse município, avaliando a fauna flebotomínica e buscando associar o perfil de L. (L.) longipalpis com fatores determinantes no processo de expansão da LVA, relacionou análise espacial com variáveis ambientais, demonstrando que L. (L.) longipalpis foi a espécie de maior abundância na zona urbana quando comparada à zona rural. Quanto aos aspectos climáticos, observou-se fraca correlação positiva entre a abundância do vetor com temperatura (r = 0,099) e umidade (r = 0,071), e correlação negativa insignificante com

precipitação (r = 0,039) (Figura 2) (Carvalho, 2008; Vilela et al., 2011).

Figura 2 – Correlação entre Lutzomyia (L.) longipalpis com a

temperatura (A), umidade relativa (B) e precipitação (C) em Porto

Nacional, Tocantins

 

Fonte: LTL/IOC/Fiocruz, Inmet.

No que se refere à análise espacial do solo, nos pontos de coleta da zona rural estão presentes principalmente no mesmo tipo de solo – o latossolo vermelho-amarelo –, enquanto os pontos da zona urbana, no gleissolo háplico; em relação à vegetação, todos os pontos de registro do vetor relacionaram-se com elementos do

ambiente do Cerrado (Afonso et al., 2010) (Figura 3).

Figura 3 – Correlação entre Lutzomyia (L.) longipalpis entre o tipo

de vegetação (A) e solo (B) em Porto Nacional, Tocantins

 

Estruturação do mapa: Labgeo/LIS/Icict/Fiocruz.

Fonte: IBGE, LTL/IOC/Fiocruz.

Estudos empregados no estado da Bahia, associados após o fenômeno El Niño, revelaram um significativo aumento na densidade de flebotomíneos e nos números de casos de LVA humana e canina no período entre 1989 e 1995, sendo constatada a correlação positiva entre tal fenômeno e a incidência anual da leishmaniose visceral (Bavia et al., 2005). Nesse mesmo contexto foi sugerido, ainda, que no estado do Maranhão a ocorrência de LVA nos limites do Parque Estadual de Lençóis Maranhenses, em áreas rurais e urbanas, teria relação com o impacto das atividades turísticas desenvolvidas sem o devido planejamento, aliado à degradação ambiental (Resende et al., 2006). Estudos realizados em área urbana de Bonito, Mato Grosso do Sul, região que sofreu intensa alteração ambiental, revelou um aumento da densidade de L. (L.) longipalpis junto às populações humanas (frequência de 90,4% no ambiente domiciliar) e um progressivo processo de introdução de LVA na área urbana (Nunes et al., 2008).

Embora outros flebotomíneos sejam considerados como potenciais vetores de LVA, tais como Lutzomyia cruzi e Lutzomyia migonei (Santos et al., 1998; Salomon et al., 2010; Carvalho et al., 2010), nitidamente a espécie L. (L.) longipalpis se apresenta como o elo mais importante da cadeia de transmissão da LVA, sendo sem dúvida, um fator biológico de risco absolutamente essencial no processo de transformação do perfil epidemiológico e no incremento da urbanização da doença. O melhor entendimento de fatores de risco ambiental para a adaptação do vetor permitirá uma avaliação mais apurada sobre a urbanização da LVA, bem como traçar estratégias e ações preventivas.

 

Conclusões e perspectivas

O processo de urbanização da LVA no Brasil nos remete a reflexões de diferentes ordens, no sentido de adquirirmos conhecimento para o enfrentamento do agravo. Para isso, é necessário o emprego de ferramentas, abordagens e análises distintas no tocante aos aspectos relacionados à vigilância entomológica de vetores da doença. Tais medidas serão de fundamental importância para detectar e compreender possíveis alterações que possam ocorrer na biologia e no comportamento das espécies envolvidas nos ciclos de transmissão, primordialmente aqueles focados no principal vetor da LVA nas Américas, Lutzomyia (Lutzomyia) longipalpis.

No atual cenário, em que mudanças globais e de grande magnitude se delineam no mundo, potencializando implicações na saúde das populações, é imprescindível que se intensifiquem os estudos voltados para as doenças relacionadas ao ambiente como as de transmissão vetorial, tendo por exemplo a LVA. Assim, há extrema urgência em se avançar no conhecimento sobre os atuais e potenciais vetores em uma conjuntura de modificações climáticas e ambientais. Isso no sentido de se detectar alterações comportamentais desses artrópodes e, consequentemente, a localização de onde possam ocorrer os ciclos de transmissão. Desse modo, poder-se-á adquirir conhecimentos que gerem valiosos subsídios e estratégias destinadas a controlar e, fundamentalmente, diminuir a incidência de casos humanos.

 

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