4 – Evolução de Schistosoma mansoni no Hospedeiro Intermediário Paulo Marcos Zech Coelho, Zilton de Araújo Andrade, Cláudia Maria da Cunha Borges, Fábio Ribeiro, e Luciene Barbosa

4 - Evolução de Schistosoma mansoni

no hospedeiro intermediário

 

Paulo Marcos Zech Coelho; Zilton de Araújo Andrade; Claudia Maria da Cunha Borges; Fábio Ribeiro; Luciene Barbosa

 

Foto de microscopia confocal do miracídio de Schistosoma mansoni.

No detalhe, as células germinativas e células do tegumento.

(Departamento de Patologia do IOC/Fiocruz).

Nos seus hospedeiros invertebrados, os caramujos do gênero

Biomphalaria, Schistosoma mansoni desenvolve seu ciclo

assexuado, que compreende complexos processos de

multiplicação celular e mecanismos adaptativos. É necessária

uma fina sintonia metabólico-fisiológica para que ocorra o

fenômeno de uma forma microscópica, o miracídio, dar origem

a centenas de milhares de formas infectantes, as cercárias,

com dimensões já no limite da visibilidade humana.

Evolução de Schistosoma mansoni EM

Biomphalaria

Schistosoma mansoni pertence à subclasse Digenea, que congrega os trematódeos com complexos ciclos evolutivos. Nos hospedeiros intermediários, caramujos do gênero Biomphalaria, ocorre a multiplicação do parasito, resultado de uma sofisticada sintonia entre o metabolismo do hospedeiro e do parasito. Esta fina sintonia entre hospedeiro intermediário e parasito pode ser inferida pela estrita dependência entre linhagens geográficas de S. mansoni e respectivas linhagens geográficas, principalmente em relação a Biomphalaria tenagophila e Biomphalaria straminea, no continente americano. Biomphalaria glabrata e as espécies do gênero do continente africano, independentemente da origem geográfica, geralmente se infectam sem distinção de cepas geográficas do parasito. Comparando-se com a enorme variedade de espécies de hospedeiros vertebrados que pertencem a diversas ordens (primatas, roedores, carnívoros, artiodáctilos e insetívoros), fica patente que a interação de S. mansoni com seus hospedeiros intermediários reflete exigências adaptativas muito mais complexas. Assim, o sucesso evolutivo de S. mansoni em seus hospedeiros intermediários depende dos fatores ambientais, do comportamento biológico dos miracídios e hospedeiros intermediários, da compatibilidade fisiológica/bioquímica entre parasito/hospedeiro intermediário, dos mecanismos intrínsecos de defesa dos moluscos transmissores e dos mecanismos adaptativos do parasito ao organismo do molusco.

Ao atingirem o ambiente aquático, os ovos maduros de S. mansoni sofrem influência da baixa osmolaridade do meio, de estímulos luminosos e da temperatura ambiente, o que leva a intensos movimentos da larva e provoca a ruptura transversal da casca do ovo, permitindo assim eclosão do miracídio. A eclosão seria praticamente inibida na ausência de luminosidade e não ocorreria em temperaturas abaixo de 10°C e superiores a 37°C (Standen, 1951).

O miracídio é uma larva que apresenta uma intensa atividade natatória, tem forma cilíndrica e dimensões médias de 180 micrômetros de comprimento por 64 micrômetros de diâmetro. Apresenta células epidérmicas, onde se implantam os cílios, os quais permitem o movimento no meio aquático. Várias estruturas estão contidas no meio líquido do interior da larva. A extremidade anterior apresenta uma papila apical, ou terebratorium. No terebratorium encontram-se as terminações das glândulas adesivas, anteriormente denominadas ‘glândulas de penetração’, e as terminações da glândula de penetração, anteriormente denominadas ‘tubo digestivo primitivo’ ou ‘saco digestivo’. Também encontram-se no terebratorium um conjunto de cílios maiores e espículos anteriores, provavelmente importantes no processo de penetração nos moluscos e, finalmente, terminações nervosas, que teriam funções tácteis e sensoriais (Ottolina, 1957).

O aparelho excretor é composto por ‘células em labareda’, ou ‘células em chama’. Estas são em número de quatro, apresentando-se em pares, e estão ligadas por um sistema de canalículos que são drenados para uma ampola excretora, a qual termina no poro excretor.

O sistema nervoso é muito primitivo, e é representado por uma massa celular nervosa central, que se ramifica e se conecta com células nervosas periféricas por meio de cordões nervosos formados de células bipolares. A contratilidade e motilidade da larva são comandadas por esse sistema, que aciona a camada muscular subepitelial.

As células germinativas, em número de 50 a 100, darão continuidade ao ciclo do caramujo. Ottolina, em 1957, sugere que elas estariam dispostas em fileiras chamadas de cordões germinativos inseridos ao longo da parede interna do miracídio, entretanto, o trabalho posterior de Pan (1965) mostrou ser sua localização na parte posterior do miracídio, formando aglomerados

de células (Figura 1).

Figura 1 – Células germinativas (denominadas anteriormente de

células mucóides por Ottolina, 1957). Ovo maduro de Schistosoma

mansoni. Giemsa 500X

Foto: Henrique Leonel Lenzi e Mônica Panasco.

O miracídio após eclosão tem um tempo de vida de cerca de 8 horas; entretanto, após 5 horas poucos conseguem penetrar nos tecidos dos moluscos hospedeiros. Assim, existem aspectos comportamentais e químicos que favorecem o encontro da larva com seu hospedeiro-alvo. Quanto ao mecanismo quimiotático que leva ao encontro do miracídio com os seus hospedeiros intermediários, a literatura mostra ser este ainda um tema controverso. Deve-se considerar que, em muitos habitats onde ocorre a transmissão, as águas são correntes e isto dificulta um verdadeiro mecanismo de quimiotaxia, pela diluição e dispersão das moléculas de atração. Na verdade, o que ocorre é uma estimulação dos movimentos do miracídio pela presença de moléculas do caramujo na água (quimiocinesis) (Chernin, 1970, 1972, 1974). Há um acúmulo de miracídios nas proximidades do caramujo, formando assim um ‘espaço ativo’ que, sem dúvida, favorece o processo de infecção (MacInnis, 1976; Saladin, 1979; Wilson, 1970; Chernin, 1970; Atena, 1988).

Uma glicoproteína de 80 KDa oriunda de B. glabrata estimula o movimento do miracídio com o aumento da captação de metionina (Dissous et al., 1986). Macromoléculas de glicoconjugados de até 300 KDa também podem atuar no comportamento do miracídio (Haberl & Haas, 1992; Haberl et al., 1995). Os estudos enzimáticos destes autores mostraram similaridades dos glicoconjugados com os glicosaminoglicanos, tais como a ocorrência de ácido murâmico, já demonstrada em outros moluscos gastropoda (Ottaviani, Bolognani Fantin & Bolognani, 1990).

O direcionamento do miracídio em relação ao seu hospedeiro intermediário depende da espécie e linhagem tanto do hospedeiro intermediário quanto do parasito, conforme os resultados de um trabalho que usou uma cepa de S. mansoni do Egito e duas do Brasil. Foi demonstrado que somente a linhagem egípcia apresentava comportamento de movimento direcional em face do alvo com substâncias obtidas da água de incubação de seus hospedeiros intermediários específicos, fenômeno este que não foi verificado com as duas linhagens brasileiras do parasito (Kalbe et al., 1996). Isso explica, pelo menos em parte, os resultados conflitantes da literatura.

Quanto ao comportamento similar que favoreceria o encontro entre parasito e hospedeiro, deve-se destacar a fototaxia positiva presente em ambos. A atração do miracídio a uma fonte luminosa foi bem estabelecida por diversos autores (Maldonado & Acosta-Matienzo, 1947; Standen 1949; Chaia, 1956).

No entanto, Williams & Coelho (1975) mostraram a ocorrência de fototaxia positiva em B. glabrata, fenômeno este confirmado por outros trabalhos (Pimentel-Souza et al., 1976a, 1976b, 1984). A fototaxia positiva que ocorre entre os miracídios e B. glabrata vai, sem dúvida, favorecer o encontro dos dois organismos no ambiente aquático. Além disso, o trabalho de Pimentel-Souza et al. (1976b) mostra que a luminosidade também estimula a exposição da massa cefalopodal do molusco no meio aquático, o que favoreceria o processo de infecção, já que são estas as partes preferidas para penetração miracidiana (Coelho, 1957).

A penetração do miracídio no molusco seria, também, fortemente dependente da temperatura. De fato, os resultados de Maldonado & Acosta-Maltienzo (1947) mostram que a redução de 1°C na temperatura (de 26°C para 25°C) levaria a uma redução na taxa de infecção dos moluscos de 80% para 40%.

A capacidade de penetração do miracídio restringe-se a cerca de 8 horas após a eclosão e é notavelmente influenciada pela temperatura (Maldonado & Acosta-Matienzo, 1947). A penetração miracidiana, após o contato com o caramujo hospedeiro, é constituída de várias etapas.

O contato com o tegumento do molusco faz com que o terebratorium assuma a forma de ventosa, ocorrendo, quase que simultaneamente, a descarga do conteúdo das glândulas de adesão. O miracídio agita-se intensamente, com movimentos contráteis e rotatórios comandados pelas vibrações ciliares e pela ação da musculatura subepitelial. Neste tempo, o conteúdo da glândula é descarregado e as enzimas proteolíticas iniciam sua ação de digestão dos tecidos. A ação combinada dos intensos movimentos do miracídio e da ação enzimática constitui o elemento que permite a introdução do miracídio nos tecidos do molusco. O epitélio é ultrapassado e a larva se estabelece no tecido subcutâneo. O local de penetração pode ser representado por qualquer ponto das partes expostas do caramujo, sendo, porém, a massa cefalopodal, principalmente a base das antenas e o pé, os pontos preferidos (Coelho, 1957). O processo de penetração dura entre 10 e 15 minutos e, neste processo, cerca de apenas 30% dos miracídios são capazes de penetrar e evoluir em B. glabrata; 30% penetram mas não evoluem; e 40% são incapazes até mesmo de penetrar no molusco (Chernin & Antolics, 1975). Ainda não se conhecem os receptores de membrana presentes nos miracídios e seus correspondentes na superfície dos moluscos susceptíveis, que poderiam ter participação no processo da penetração no caramujo. A biologia geral ensina que a passagem de um organismo para o interior de outro, através de uma membrana, é precedida pela ancoragem, favorecida pelas moléculas da adesão mais ou menos específicas. Sabe-se que entre as espécies susceptíveis de Biomphalaria existem cepas que se comportam como refratárias à infecção. Sem o conhecimento dos receptores fica-se sem saber se se trata de resistência (miracídios destruídos logo ao penetrar) ou de refratariedade.

A larva, após a perda das glândulas de adesão e penetração, continua a perder outras estruturas no processo de penetração. Dessa forma, o passo seguinte seria a perda do epitélio ciliado e a degeneração do terebratorium. Em seguida, dar-se-ia o desaparecimento da musculatura subepitelial e, por último, do sistema nervoso, que pode persistir por mais alguns dias. Com exceção do desaparecimento do sistema nervoso, todas as alterações citadas ocorrem num período de 48 horas. Assim sendo, o miracídio transforma-se, na verdade, em um saco com paredes cuticulares, contendo a geração das células germinativas ou reprodutivas.

No princípio, o miracídio apresenta movimentos amebóides, que diminuem, com o tempo, até a completa imobilidade da larva. As células germinativas, em número de 50 a 100, iniciam, então, um intenso processo de multiplicação, fazendo com que, após 72 horas, a larva agora chamada esporocisto primário, esporocisto mãe ou, simplesmente, esporocisto I dobre de tamanho. Na segunda semana da infecção, observa-se uma série de ramificações tubulares, no interior do esporocisto, que preenchem todos os espaços intercelulares do tecido conjuntivo. No interior destas ramificações, as células germinativas encontram-se em franca multiplicação. Em condições ideais de temperatura – entre 25°C e 28°C – ocorre a formação dos esporocistos secundários, que se inicia a partir do 14° dia após a penetração do miracídio. Esta evolução pode ser significativamente retardada em temperaturas abaixo de 20°C. A cinética da evolução e as transformações morfológicas nesta fase do ciclo intracaramujo foram estudadas por vários autores (Faust & Hoffmann, 1934; Maldonado & Acosta-Matienzo, 1947; Oliver & Mao, 1949; Pan, 1965).

A formação do esporocisto secundário inicia-se com um aglomerado de células germinativas nas paredes do esporocisto primário, verificando-se uma formação de vacúolo mais acentuado na parte central da larva. Os aglomerados se reorganizam e dão origem a septos, ficando o esporocisto primário dividido em 150 a 200 camadas, sendo que cada septo ou camada pode ser considerado um esporocisto secundário, esporocisto filho ou esporocisto II. As paredes deste esporocisto apresentam uma dupla camada muscular logo abaixo da camada cuticular, com fibras musculares longitudinais e transversais. Esta musculatura, associada à formação de espinhos na parte mais externa da cutícula, terá papel fundamental na motilidade e na capacidade de migração intratecidual das larvas. A migração dos esporocistos secundários inicia-se em torno do 18 o dia, após a saída da estrutura do esporocisto primário por um hipotético poro denominado de nascimento, ainda não identificado com precisão. A migração processa-se ativamente através dos tecidos do molusco. A migração dos esporocistos do local de penetração do miracídio até as glândulas digestivas, ou hepatopâncreas, onde a maioria se desenvolve, leva de dois a três dias. A localização final do esporocisto será nos espaços intertubulares da glândula digestiva, local com abundante riqueza nutritiva. O ovotéstis, ou glândula reprodutiva, poderá também abrigar os esporocistos migrantes, mas com freqüência menor, principalmente nas infecções com poucos miracídios.

Os esporocistos secundários começam, então, a sofrer profundas modificações anatômicas no seu conteúdo de células germinativas. A histogênese da formação cercariana foi estudada com mais detalhe por Pan (1965) e, posteriormente, por Lang (1983), Fournier

& Theron (1985) e Kechermir & Combes (1988) (Figura 2).

Figura 2 – Esporocistos e cercárias em várias fases de desenvolvimento. Em A e B os esporocistos aparecem

indiferenciados, compactamente arrumados e limitados por uma fina

membrana externa. Em C já se pode ver uma cercária em

diferenciação (seta) no meio de esporocistos; D mostra cercárias em

várias etapas de diferenciação. H & E, x 200, exceto A, que tem

aumento de x 100

Figura 3 – Presença de cercárias imaturas em sítios pouco comuns

do molusco, como saco radular (A), coração (B), glândula do

albúmem (C) e glândula nidamental (D). H & E, x 100

 

Os esporocistos secundários, algum tempo depois de terem atingido o seu destino final, apresentam três áreas estruturais bem definidas. A primeira seria o chamado poro de nascimento. A segunda área apresentaria cercárias desenvolvidas ou em desenvolvimento. Por fim, a terceira apresentaria formas embrionárias, que poderão representar um outro tipo de reprodução. Esta última geração de células embrionárias originaria novos esporocistos, esporocistos terciários, que seriam então chamados esporocistos III (Jourdane et al., 1980). De acordo com estes autores, a existência dos esporocistos III forneceria a única explicação plausível para uma prolongada eliminação de cercárias pois, isto não ocorrendo, deveria haver uma exaustão no processo de formação cercariana nos esporocistos II. Nesta mesma linha de investigação, Lang demonstrou, em 1983, por transplante de esporocistos filhos, que seria possível o aparecimento de até seis novas gerações destes mesmos esporocistos, sucedendo-se umas às outras. Este autor admite que, no gênero Schistosoma, esta sucessão de gerações de esporocistos filhos pode ser teoricamente ilimitada. Posteriormente, Kechermir & Combes (1988) levantaram a hipótese de que o embrião que se desenvolve para esporocisto filho pode se diferenciar em cercárias ou em novas gerações de esporocisto, mas sempre originando-se de um único tipo de célula germinativa.

Pan (1965) verificou que a formação cercariana inicia-se com a disposição das células germinativas em uma mórula, em cujo centro encontra-se uma grande célula basófila, com um núcleo grande e vesicular. Com o crescimento da mórula, esta célula central se multiplica, constituindo o primórdio das glândulas de penetração. As células externas da mórula vão originar as duas camadas celulares da cercária, constituída de fibras longitudinais e circulares. Ao mesmo tempo, observa-se a formação de uma cutícula acelular, bem como das duas ventosas. A formação das cercárias, até sua emergência para o meio aquático, pode ocorrer dentro de um período de 27 a 30 dias, em condições ideais de temperatura (cerca de 28°C). Um único miracídio pode gerar cerca de 300 mil cercárias (Faust & Hoffman, 1934), sendo que cada miracídio já leva definido o sexo das cercárias que serão produzidas. Schwanbek et al. (1986) mostraram que existe uma regulação da evolução das formas parasitárias intramolusco em função da carga infectante dos miracídios. De fato, os autores demonstraram a existência de uma massa significativamente maior de tecido parasitário em caramujos infectados por dois miracídios, quando comparados àqueles infectados por um único miracídio. Entretanto, não se observou aumento significativo do tecido parasitário em caramujos infectados com cargas crescentes de miracídio (cinco, dez e vinte). Estes achados sugerem algum tipo de mecanismo regulador para se prevenir uma carga parasitária excessiva no hospedeiro.

O reconhecimento diferencial dos esporocístos primários e secundários em secções histológicas habitualmente deixa muitas dúvidas, a não ser que se acompanhe dia a dia a evolução da infecção para se detectar as primeiras formas de multiplicação. Numa infecção bem estabelecida, coleções de esporocistos geralmente apresentam pequenas modificações regressivas e variedade de disposição espacial, que dificultam a diferenciação entre os dois tipos de esporocistos nas colorações de rotina.

As cercárias apresentam a seguinte morfologia: comprimento total de aproximadamente 500 micrômetros, cauda bifurcada medindo 230 por 50 micrômetros e corpo cercariano com 190 por 70 micrômetros. Duas ventosas estão presentes. A ventosa oral apresenta as terminações das chamadas glândulas de penetração, quatro pares pré-acetabulares e quatro pares pós-acetabulares, e abertura que se conecta com o chamado intestino primitivo, primórdio do sistema digestivo. A ventosa ventral, ou acetábulo, é maior e possui musculatura mais desenvolvida. É principalmente através desta ventosa que a cercária fixa-se na pele do hospedeiro no processo de penetração. Verifica-se um sistema excretor constituído de quatro pares de células flama. Como a cauda é uma estrutura que irá se perder rapidamente no processo de penetração, ela não apresenta órgãos definidos, servindo apenas para a movimentação da larva no meio líquido.

As cercárias mais diferenciadas no interior do molusco predominam na região cefalopodal, mas as várias etapas de diferenciação das cercárias ocorrem nos locais usualmente mais parasitados, como as glândulas digestivas, ovotéstis e túbulos renais. Todavia, elas podem ser encontradas em locais pouco comuns, como no coração,

na glândula nidamental, nas glândulas do albúmem etc. (Figura 3, vista anteriormente). A emergência das cercárias ocorre com a saída dos organismos dos esporocistos filhos. A migração das cercárias faz-se tanto pelos espaços intercelulares, cheios de hemolinfa, como através do sistema venoso do caramujo. A passagem para o meio exterior processa-se pela formação de vesículas, no epitélio do manto, e de pseudobrânquia. Entretanto, algumas cercárias migram por muito tempo nos tecidos, antes da emergência (Pan, 1965; Duke, 1952). Gordon & Griffiths (1951) descreveram glândulas que só existem na cercária intracaramujo. Estas glândulas, acreditam os autores, atuam na emergência cercariana, sendo por eles denominadas glândulas de escape.

Desde Lutz (1919) sabe-se que esta emergência pode ser nitidamente influenciada por estímulos externos como luminosidade e temperatura. Valle et al. (1971) observaram que a emergência segue um ritmo circadiano. Estes autores, variando e alternando as variáveis temperatura e luminosidade, verificaram que a emergência cercariana é regida por fatores exógenos, cujos elementos sincronizadores são a luz e a temperatura, bastando, porém, a ação isolada de um destes fatores para a manutenção do ritmo circadiano. A luz parece exercer um papel mais marcante na manutenção do controle deste ritmo. Théron (1984) e Théron et al. (1997) estudaram duas cepas de S. mansoni em B. glabrata com comportamento cronobiológico distintos. Uma linhagem apresentava o pico de emergência cercariana em B. glabrata entre 10 e 11 horas da manhã, e a outra linhagem entre 15 e 16 horas. A linhagem com o pico de emergência cercariana precoce foi isolada de seres humanos e a de pico mais tardio, de roedores com infecção natural. Os autores sugerem um processo de seleção das linhagens em função do comportamento de contacto com água dos dois hospedeiros definitivos, fonte de isolamento das linhagens considerando que os roedores apresentavam atividades aquáticas crepusculares ou noturnas. Finalmente, Théron et al. (1997) infectaram B. glabrata com ambas as cepas e o padrão diferenciado da emergência cercariana foi mantido, provando-se, assim, que o fenômeno do comportamento cronobiológico diferenciado era uma característica intrínseca das duas cepas.

Os mecanismos de defesa dos hospedeiros intermediários, assim como os processos adaptativos do parasito para escaparem desta resposta de defesa e os aspectos genéticos da interação parasito/hospedeiro, serão abordados especificamente em outros capítulos deste livro. Entretanto, outros fatores podem influenciar o processo de desenvolvimento de S. mansoni no organismo de seus hospedeiros intermediários. Um aspecto ecológico/epidemiológico importante se relaciona com o comportamento de S. mansoni em seus hospedeiros intermediários submetidos a dessecação (anidrobiose). Os trabalhos de Barbosa (1960), Barbosa & Coelho (1953, 1955), Coelho & Chaia (1960) e Oliver, Barbosa & Coelho (1954) mostram o interessante fenômeno de parada temporária do desenvolvimento parasitário, quando o molusco, por desidratação, entra em anidrobiose (estivação). Nestas condições, os caramujos contraemse no interior da concha, ficando reduzidos de 1/6 a 1/7 do seu volume normal, e segregam uma camada de muco que obstrui a abertura da concha, evitando maiores perdas de água. Ademais, seu metabolismo cai acentuadamente. Este estado de anidrobiose só ocorre de forma lenta e progressiva na natureza. O parasito, na fase de esporocisto I, nesses caramujos, acompanha o metabolismo do hospedeiro, gastando o mínimo de energia vital. Quando a infecção está mais adiantada, na fase de esporocisto II (acima de 21 dias), ocorre cura parasitológica. Ao voltar às condições ideais de sobrevivência dos moluscos, isto é, com a chegada de água nos criadouros no período das chuvas, os caramujos se reidratam e retornam rapidamente a sua atividade biológica normal, ocorrendo também a retomada da evolução daqueles esporocistos na fase inicial da infecção.

A infecção por S. mansoni nos moluscos leva a uma série de problemas no hospedeiro intermediário. A localização do parasitismo na glândula reprodutiva (ovotéstis) ocasiona uma inibição da reprodução, a qual, na verdade, não resulta em verdadeira castração parasitária, pois aqueles que se autocuram voltam à ovoposição (Coelho, 1954). Esta extraordinária capacidade de regeneração é comum para vários tecidos do caramujo e é também compartilhada pelas formas evolutivas de S. mansoni. Após irradiação, tanto os parasitos como as estruturas do ovotéstis praticamente desaparecem, mas tudo volta ao estado inicial após semanas de suspensão das irradiações (Azevedo et al., 2004). A infecção no período pré-patente leva a uma grande mortandade dos moluscos. Após a emergência cercariana, muitos caramujos morrem também pela perda de hemolinfa no processo de saída das cercárias. Embora já se tenha observado a sobrevivência de caramujos infectados por mais de 150 dias em condições de laboratório, a média de sobrevida no laboratório foi de 39 dias (Barbosa et al., 1954). Na natureza, a sobrevida média de caramujos B. glabrata infectados não parece ser longa, apesar de um exemplar ter sobrevivido por um período de quatro meses (Barbosa, 1963).

O outro aspecto interessante é o ligado ao efeito da densidade populacional dos caramujos, afetando o parasito intramolusco. Por um lado, o trabalho de Wright (1960) mostrou que caramujos vivendo em populações densas apresentavam reprodução e crescimento reduzidos, bem como altas taxas de mortalidade. Por outro, Gazzinelli et al. (1970) e Coelho et al. (1975) mostraram que caramujos infectados, em populações densas, incorporavam menos ferro radioativo, enquanto Coelho et al. (1977) mostraram uma diminuição na captação de oxigênio dos moluscos, quando em altas densidades populacionais. Estes resultados, associados aos de Barbosa & Coelho (1955), mostraram que, quando ocorre estivação do caramujo (anidrobiose), o parasito também cessa sua evolução intramolusco, evidenciando assim um fino ajuste do metabolismo de S. mansoni ao do seu hospedeiro intermediário. Coles (1973) demonstrou também que caramujos de populações densas eliminam um número significativamente menor de cercárias, quando comparados a caramujos de populações com baixa densidade. Finalmente, Carlos & Coelho (1978) mostraram que caramujos infectados e mantidos em densidades populacionais altas, além de eliminarem menor quantidade de cercárias, apresentavam também taxas de infecção significativamente menores. Outro aspecto importante seria o fato de caramujos juvenis serem mais susceptíveis a infecção (Richards, 1977). Théron et al. (1998), utilizando juvenis (3 a 5 mm), subadultos (7 a 9 mm) e adultos (11 a 13 mm) de B. glabrata expostos a infecção por miracídios de S. mansoni, demonstraram a preferência destes para penetrarem nos caramujos de tamanho intermediário (7 a 9 mm). Os autores sugerem vários fatores para justificar esta preferência, e especulam sobre possíveis fatores de atração derivados do processo de amadurecimento sexual dos caramujos subadultos (hormônios), maior disponibilidade de matéria-prima para desenvolvimento dos esporocistos e uma menor mortalidade em relação aos juvenis. Acrescente-se ainda que o adulto teria menor expectativa de vida e seu sistema inato de defesa seria mais eficiente.

Finalmente, ao lado de fatores ligados ao mecanismo intrínseco de defesa do hospedeiro intermediário, o ciclo evolutivo de S. mansoni sofre marcada influência de fatores ambientais como temperatura e luminosidade naturais. Assim, a temperatura e luminosidade exercem influência na eclosão miracidiana, no encontro entre hospedeiro/parasito e na emergência cercariana. A temperatura ambiental é fundamental para o desenvolvimento das formas do parasito intramolusco e o comportamento de contacto com água, principalmente do homem. Assim, a transmissão ocorre nos períodos de maior luminosidade e com as temperaturas mais elevadas. Estes fatores explicam, em parte, a razão de a esquistossomose mansoni ser transmitida nas regiões tropicais do planeta.

 

Perspectivas

Hoje em dia os estudos sobre a evolução de Schistosoma mansoni em hospedeiros intermediários tem um enfoque mais centrado nos aspectos ligados ao mecanismo de resistência/susceptibilidade na interação parasito/hospedeiro.

A morfogênese no processo de desenvolvimento do parasito em seus hospedeiros intermediários pode e deve ser estudada com maior profundidade, ante o uso dos modernos equipamentos (microscópio de varredura, transmissão e confocal) e metodologias recentes (imunoistoquímica, biologia molecular com ênfase na expressão gênica da morfogênese etc.).

 

Referências

ATEMA, J. Distribution of chemical stimuli. In: ATEMA, J. et al. (Eds.) Sensory Biology of Aquatic Animals. New York: Springer-Verlag, 1988.

AZEVEDO, C. M.; BORGES, C. C. & ANDRADE, Z. A. Behavior of Schistosoma mansoni-induced histopathological lesions in Biomphalaria glabrata submitted to ionizing radiation. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 37 (3): 218-221, 2004.

BARBOSA, F. S. Alguns aspectos das relações hospedeiro-parasito entre fases larvárias do trematódeo Schistosoma mansoni e o molusco Astralorbis glabratus. Boletim da Fundação Gonçalo Muniz, 15: 1-44, 1960.

BARBOSA, F. S. & COELHO, M. V. Ação da dessecação sobre as fases larvárias intracaramujo de Schistosoma mansoni em Astralorbis glabratus. Publicações Avulsas do Instituto Aggeu Magalhães, 11: 159-162, 1953.

BARBOSA, F. S. & COELHO, M. V. Comportamentos das formas larvárias de Schistosoma mansoni em Astralorbis glabratus (Mollusca, Planorbidae) sujeitos a estivação. Publicações Avulsas do Instituto Aggeu Magalhães, 4: 51-60, 1955

BARBOSA, F. S.; COELHO, M. V. & DOBBIN, J. E. Qualidade de vetor dos hospedeiros de Schistosoma mansoni no Nordeste do Brasil. II Duração da infestação e eliminação de cercárias em Astralorbis glabratus. Publicações Avulsas do Instituto Aggeu Magalhães, 3: 19-92, 1954.

BARBOSA, F. S. Survival in the field of Astralorbis glabratus infected with Schistosoma mansoni. Journal of Parasitology, 49: 149, 1963.

CARLOS, M. A. & COELHOS, P. M. Z. The crowding effect in Biomphalaria glabrata affecting the intramolusca Schistosoma mansoni. Journal of Parasitology, 64: 1.137-1.138, 1979.

CHAIA, G. Técnica para concentração de miracídios. Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais, 8: 355-357, 1956. CHERNIN, E. Behavioral responses of miracidia of Schistosoma mansoni and other trematodes to susbstances emitted by snaill. Journal of Parasitology, 56: 287-296, 1970.

CHERNIN, E. Penetrative activity of Schistosoma mansoni miracidia stimulated by exposure to snail- conditioned water. Journal of Parasitology, 58: 209-212, 1972.

CHERNIN, E. Some host-finding attributes of Schistosoma mansoni miracidia. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 23: 320, 1974.

CHERNIN, E. & ANTOLICS, V. M. Penetrative capacity of Schistosoma mansoni miracidia. Journal of Parasitology, 63: 560-561, 1975.

COELHO, M. V. Ação das formas larvárias do Schistosoma mansoni sobre a reprodução de Australorbis glabratus. Publicações Avulsas do Instituto Aggeu Magalhães, 3: 39-54, 1954.

COELHO, M. V. Aspectos do desenvolvimento de formas larvárias de Schistosoma mansoni em Australorbis nigricans. Revista Brasileira de Biologia, 17: 325-337, 1957.

COELHO, M. V. & CHAIA, G. Equilíbrio hospedeiro-parasita em Australorbis glabratus de Belo Horizonte, infectados por Schistosoma mansoni e sujeitos à estivação em laboratório. Revista Brasileira de Malacologia e Doenças Tropicais, 12: 351-354, 1960.

COELHO, P. M. Z. et al. Aspects of the crowding effect in Biomphalaria glabrata (Say, 1818) evaluated by 59Fe uptake. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 17: 129-134, 1975.

COELHO, P. M. Z. et al. Crowding effect related to aquarium water components. Journal of Parasitology, 63: 284-284, 1977. COLES, G. C. The effect of diet and crowding on the shedding of Schistosoma mansoni cercariae by Biomphalaria glabrata. Annals of Tropical Medicine and Parasitology, 67: 419-424, 1973.

DISSOUS, C.; DISSOUS, C. & CAPRON, A. Stimulation of Schistosoma mansoni miracidia by a 80 kDa glycoprotein from Biomphalaria glabrata. Molecular Biochemistry Parasitology, 21: 203, 1986.

DUKE, B. O. L. The route of emergence of the cercariae of Schistosoma mansoni from Australorbis glabratus. Journal of Helminthology, 55: 133-146, 1952.

FAUST, E. C. & HOFFMANN, W. A. Studies on Schistosomaisis mansoni in Puerto Rico. I The extramammalian phases on life-cycle. Puerto Rico Journal of Public Health and Tropical Medicine, 10: 1-47, 1934.

FOURNIER, A. & THERON, A. Sectorisation morpho-anatomique et functionnelle du sporocyst-fils de Schistosoma mansoni. Zeitschrift für Parasitenkunde, 71: 325-336, 1985.

GAZZINELLI, G.; RAMALHO-PINTO, F. J. & PELLEGRINO, J. Uptake of 59 Fe as a tool for study of the crowding effect in Biomphalaria glabrata. Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 19: 1.034-1.037, 1970.

GORDON, R. M. & GRIFFITHS, R. B. Observations on the means by which the cercariae of Schistosoma mansoni penetrate mammalian skin, together with an account of certain morphological changes observed in the newly penetrated larvae. Annals of Tropical Medicine Parasitology, 45(3-4): 227-243, 1951.

HABERL, B. & HAAS, W. Miracidium of Schistosoma mansoni: a macromolecular glycoconjugate as signal for the behaviour after contact with the snail host. Comparative Biochemistry Physiology A, 101: 329, 1992.

HABERL, B. et al. Schistosoma mansoni and S. haematobium: miracidial host-finding behaviour is stimulated by macromolecules. International Journal for Parasitology, 25: 551, 1995.

JOURDANE, J.; THERON, A. & COMBES, C. Demonstration of several sporocysts generations as a normal pattern of reproduction of Schistosoma mansoni. Acta Tropica, 37(2): 177-182, 1980.

KALBE, M.; HABERL, B. & HAAS, W. Schistosoma mansoni Miracidial host-finding: species specifity of an Egyptian strain. Parasitology Research, 82: 8, 1996.

KECHEMIR, N. & COMBES, C. Up to what point are cercariogenesis and sporocystogenesis reversible in schistosomes? Journal of Helminthology, 62 (3): 261-264, 1988.

LANG, M. Analyse des Entewicklungsmuster der Intramosluskaren Stadien von Schistosoma mansoni. Thesis Wurzburg: University of Wurzburg, 1983.

LUTZ, A. Schistosoma mansoni e a Schistosomatose segundo observações feitas no Brasil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 11: 121-155, 1919.

MACINNIS, A. J. How parasites find hosts: some thoughts on the inception of host-parasite integration. In: KENNEDY, C. R. (Ed.) Ecological Aspects of Parasitology. Amsterdam: NorthHolland Publishing Company, 1976.

MALDONADO, J. F. & ACOSTA-MATIENZO, J. Evolution del Schistosoma mansoni dentro de su hosped intermediário, el caracol Australorbis glabratus. Puerto Rico Journal of Public Health and Tropical Medicine, 22: 374-404, 1947.

OLIVER, L. & MAO, C. P. The early larval stages of Schistosoma mansoni (Sambon, 1907) in the snail host, Australorbis glabratus (Say, 1818). Journal of Parasitology, 35: 267-275, 1949. OLIVER, L.; BARBOSA, F. S. E. & COELHO, M. V. The influence of infection with Schistosoma mansoni on survival of Australorbis glabratus. Publicações Avulsas do Instituto Aggeu Magalhães, 3: 63-71, 1954.

OTTAVIANI, E.; BOLOGNANI FANTIN, A. M. & BOLOGNANI, L. Muramic acid as a glycoconjugate component in Mollusca Gastropoda. Comparative Biochemistry Physiology, 96B: 627, 1990.

OTTOLINA, C. El miracidio del Schistosoma mansoni. Anatomía, Citología, Fisiología. Revista de Sanidad y Assistencia Sociale, 22 (1-4): 1-411, 1957.

PAN, C. Sudies on the host-parasite relationship between Schistosoma mansoni and the snail Australorbis glabratus. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 14: 931-976, 1965.

PIMENTEL, F. et al. Comportamento elementar do caramujo Biomphalaria glabrata. I. Disposição especial da concha. Revista Brasileira de Pesquisas Médicas e Biológicas, 9: 117-122, 1976a.

PIMENTEL, F. et al. Comportamento elementar do caramujo Biomphalaria glabrata. II. Localização e tamanho da massa cefalopodal exposta. Revista Brasileira de Pesquisas Médicas e Biológicas, 9: 123-127, 1976b.

PIMENTEL, F. et al. Behavior of Biomphalaria glabrata under different lightning conditions. Canadian Journal of Zoology, 62: 2.328-2.334, 1984.

RICHARDS, C. S. Schistosoma mansoni: susceptibility reversal with age in the snail host Biomphalaria glabrata. Experimental Parasitology, 42: 165-168, 1977.

SALADIN, K. S. Behavioral parasitology and perspectives on miracidial host-finding. Zeitschrift füer Parasitenkunde, 60: 197, 1979.

SCHWANBEK, A.; BECKER, W. & RUPPRECHT, H. Quantification of parasite development in the host-parasite system Biomphalaria glabrata and Schistosoma mansoni. Zeitscrift fÜr Parasitenkunde, 72: 365-373, 1986.

STANDEN, O. D. Experimental Schistosomiasis: maintenance of Schistosoma mansoni in the laboratory, with somes notes on experimental infections with Schistosoma haematobium. Annals of Tropical Medicine and Parasitology, 43: 268-283, 1949.

STANDEN, O. D. The effect of temperature, light, and salinity upon the hatching of the ova of Schistosoma mansoni. Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene, 45: 225-241, 1951.

THÉRON, A. Early and late shedding patterns of Schistosoma mansoni cercariae: ecological significance in transmission to human and murine host. Journal Parasitology, 70: 652-655, 1984.

THÉRON, A.; MONHAID, C. & MONÉ, H. Schistosoma mansoni: cercarial shedding patterns from a mixed infection of Biomphlaria glabrata with two (early and late) chronobiological variants. Parasitology Research, 83: 356-358, 1997.

THÉRON, A.; ROGNAN, A. & PAGES, J. R. Host choice by larval parasites: a study of Biomphalaria glabrata snails and Schistosoma mansoni miracidia related to host size. Parasitology Research, 84: 727-732, 1998.

VALLE, C.; PELLEGRINO, J. & ALVARENGA, N. Ritmo circadiano de emergência de cercárias (Schistosoma mansoni-Biomphalaria glabrata). Revista Brasileira de Biologia, 31: 53-63, 1971.

WILLIAMS, P. & COELHO, P. M. Z. The attraction of snail to betalights. Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene, 67: 616-617, 1975.

WILSON, E. O. Chemical communication within animal species. In: SANDHEIMER, E. (Ed.) Chemical Ecology. New York: Acadcemic Press, 1970.

WRIGHT, C. A. The crowding phenomenon in laboratory colonies of fresh-water snails. Annals of Tropical Medicine and Parasitology, 54: 224-232, 1960.