Schistosoma mansoni e esquistossomose

Omar dos Santos Carvalho · Capítulo 18 de 40

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Schistosoma mansoni e esquistossomose

14 – Implicações da Biologia de Biomphalaria no Controle da Esquistossomose Horacio Manuel Santana Teles e Omar dos Santos Carvalho

14 - Implicações da Biologia de

Biomphalaria no Controle da

Esquistossomose

 

Horacio Manuel Santana Teles; Omar dos Santos Carvalho

 

Criadouro de Biomphalaria sp.

Os conhecimentos sobre a biologia de Biomphalaria são

importantes porque este gênero, de moluscos de água doce,

agrega espécies de caramujos responsáveis pela transmissão

do Schistosoma mansoni. Nesse sentido, as pesquisas e

investigações sobre os condicionantes do desenvolvimento de

Biomphalaria glabrata, Biomphalaria tenagophila e Biomphalaria

straminea, espécies naturalmente suscetíveis ao parasito, são

particularmente relevantes. Já a disponibilidade de informações

dos condicionantes do desenvolvimento e dos determinantes

biológicos e ambientais que favorecem a instalação e

permanência dessas espécies na natureza e das interações Criadouros e coleta de caramujos

que possibilitam a formação dos focos da esquistossomose

mansoni, considerando as distinções de cada realidade

epidemiológica, é essencial na definição e planejamento das

ações e atividades profiláticas mais adequadas ao controle da

endemia. Logo, a proporção de conhecimentos disponíveis é

diretamente proporcional à capacidade de resolução dos

programas de controle e vigilância epidemiológica da doença e,

mesmo admitindo-se a disponibilidade de um conjunto de

informações sobre detalhes que influenciam as densidades das

populações dos hospedeiros, a transmissão de S. mansoni

sempre apresentará distinções locais e regionais. Esse é um

reflexo da influência de relações intra e interespecíficas, ou

seja, da multiplicidade de determinantes biológicos da

sobrevivência de Biomphalaria e do relacionamento do parasito

com os hospedeiros. Diante dessa variedade de respostas e

comportamentos é previsível a dificuldade do controle isolado

dos hospedeiros intermediários da endemia, como é certo o

insucesso das ações e tentativas de controle eficiente da

transmissão quando o alvo é apenas uma etapa do ciclo

biológico do parasito. A capacidade de sobrevivência de

Biomphalaria sob diversas situações ambientais e a adaptação

evolutiva ao S. mansoni certamente espelham os níveis de

transmissão ambiental, a morbidade e a prevalência das áreas

endêmicas. Portanto, a prática da formulação de programas

centralizados, dotados de regras e orientações rígidas, em

princípio contraria postulados elementares da biologia e da

epidemiologia e, ainda que se disponha de recursos financeiros

para a execução integral de todas as medidas profiláticas

disponíveis, o controle duradouro da esquistossomose também

exigiria uma mobilização de pessoal inviável na conjuntura do

sistema de saúde brasileiro. Na atualidade, talvez seja mais

interessante a concentração de esforços e o desenvolvimento

de atividades que promovam a redução dos espaços, dos

refúgios e das fontes alimentares dos caramujos que atuam

como hospedeiros intermediários de S. mansoni e a mudança

dos modelos, dos procedimentos e das práticas hoje adotadas

na ocupação e exploração do solo.

Generalidades

As espécies dos caramujos pulmonados do gênero Biomphalaria, da família Planorbidae, são comuns a ambientes hídricos de água doce naturais, artificiais e temporários, do tipo lêntico ou lótico, do nível do mar ou de grandes altitudes. Apesar da presença em ambientes hídricos de todos os tipos, tamanhos e profundidades, os planorbídeos são mais facilmente observados junto às margens de coleções hídricas de pequeno porte.

Na Região Neotropical, as espécies de Biomphalaria colonizam coleções hídricas naturais, artificiais e temporárias de praticamente todos os domínios geográficos. Os planorbídeos habitam o planeta desde o Jurássico, dispersos por territórios situados entre as latitudes 70 o o N e 40S. Dessa maneira, a altitude não parece um detalhe muito relevante na distribuição e sobrevivência de várias espécies desse gênero dos moluscos, uma vez que registros de ocorrência vão de sítios localizados no nível do mar até ambientes situados a três mil metros, nas montanhas rochosas, ou no Lago Titicaca, a 4.280 metros de altitude. Essas ocorrências mostram a excepcional tolerância às variações da temperatura decorrentes das oscilações climáticas e às mudanças das características biológicas e da qualidade físico-química das águas. Paralelamente, a proliferação das espécies de Biomphalaria, em ambientes que abrigam uma fauna associada muito diversificada, demonstra que as espécies do gênero superam bem os impactos da ação dos predadores, competidores e outros componentes abióticos que exercem pressões desfavoráveis para a ocupação e permanência nos ambientes hídricos. A amplitude da distribuição geográfica da maior parte das espécies de Biomphalaria é típica das espécies euritópicas, ou seja, das dotadas de boa plasticidade biológica. Para a resistência às adversidades, as bionfalárias apresentam um repertório de adaptações e habilidades que possibilitam, por exemplo, a superação do dessecamento temporário das coleções hídricas. Em isolamento e submetidos a amplas variações da temperatura da água, muitos exemplares resistem vários dias sem alimentação. Embora possuam uma capacidade de dispersão ativa limitada pela lentidão dos movimentos que executam sob diversos tipos de substrato, na natureza compensam a restrição com deslocamentos por grandes espaços em flutuação, ou através do transporte passivo das desovas e de indivíduos aderidos aos mais diferentes objetos flutuantes, como as folhas, galhos, pedaços de

madeira, plásticos e outros detritos. Na Figura 1 pode-se observar situações que favorecem a proliferação e a dispersão das espécies de Biomphalaria.

Em comparação com outras espécies animais, a razoável disponibilidade de informações sobre muitos aspectos da biologia e ecologia dessa categoria dos caramujos certamente se deve ao envolvimento de Biomphalaria glabrata, B. tenagophila e B. straminea na transmissão do S. mansoni, o agente etiológico da esquistossomose mansoni, uma doença ainda bastante comum no território nacional. A maioria dos focos e dos casos da doença concentra-se nas regiões nordeste e sudeste. Nas regiões norte e sul, a esquistossomose é transmitida em áreas endêmicas menores ou de focos isolados.

Embora o assunto seja controverso, as estimativas mais recentes sugerem a existência de 2,5 a 6 milhões de casos da esquistossomose no Brasil, com mais de 25 milhões de pessoas vivendo em uma área de um milhão de km 2 sob risco permanente de aquisição do parasito (WHO, 2000; Katz & Almeida, 2003). Com poucas exceções, a endemia incide em regiões e localidades com deficiências crônicas no saneamento básico. O segmento populacional mais afetado quase sempre é de baixa condição socioeconômica, que obriga à vida insalubre e a sucessivas aquisições do verme. São as quantidades de vermes adquiridos ao longo da vida que favorecem o desenvolvimento das formas graves da doença. Dada a grande extensão das áreas colonizadas pelas espécies naturalmente suscetíveis e a regularidade das deficiências do saneamento básico em território brasileiro, os riscos da disseminação e formação de novas áreas endêmicas é constante. Além do Brasil, a esquistossomose é uma doença que incide em mais de cinqüenta países subdesenvolvidos ou em desenvolvimento, como mostra o último relatório da situação mundial (Doumenge et al., 1987).

Figura 1 – Criadouros de Biomphalaria

 

Juntamente com as dimensões das áreas colonizadas por B. glabrata, B. tenagophila e B. straminea e as deficiências do saneamento básico, a circulação de portadores humanos do parasito promove o risco da formação dos focos em grande parte do território nacional. Como as pessoas migram regularmente em busca de melhores condições de vida, presume-se que somente as áreas do cerrado, de encostas de serras e de parte da planície amazônica permaneçam livres de focos de S. mansoni, pela inexistência de criadouros das espécies dos caramujos transmissores na atualidade. Portanto, a realidade do país é que a esquistossomose continue um importante problema de saúde pública.

Outro fato relacionado aos riscos da aquisição da esquistossomose durante os contatos da população com os ambientes hídricos é a reprodução assexuada do parasito durante a etapa do desenvolvimento intramolusco. A capacidade de multiplicação das formas infectantes, as cercárias, a partir da infecção dos caramujos por um único miracídio, além da perpetuação de S. mansoni nos hospedeiros definitivos, com a expectativa do crescimento do número de parasitos, garante a atividade permanente dos focos, mesmo que o controle implique na redução das prevalências. O

modelo apresentado na Figura 2 apresenta a excepcional capacidade de produção de cercárias que, juntamente com as deficiências do abastecimento e da distribuição de água potável, é responsável pela aquisição de muitos vermes durante os contatos das pessoas com os ambientes hídricos em busca do suprimento de água ou pelo simples lazer.

Figura 2 – Modelo de desenvolvimento teórico e real de

Schistosoma mansoni

 

Entretanto, o sucesso da disseminação dos parasitos que evoluíram em ciclos complexos, com o envolvimento de diferentes hospedeiros, a exemplo de S. mansoni, é dependente da disponibilidade e da adaptação dos hospedeiros intermediários para a superação das adversidades em diferentes contextos ecológicos. Essa dependência se acentua porque as etapas de desenvolvimento e a maturação no corpo dos hospedeiros acontecem em ambiente razoavelmente protegido e equilibrado, onde os encontros para a reprodução são fáceis.

Detalhes da biologia e da ecologia de Biomphalaria

No que diz respeito ao potencial biológico, apesar da singeleza dos aparelhos responsáveis pela digestão, respiração, excreção, circulação e reprodução, fato é que a realização das atividades vitais pelas espécies do gênero é muito eficiente, o que garante a sobrevivência e proliferação sob diversos panoramas ambientais, condições climáticas ou ecológicas. A excepcional funcionabilidade dos sistemas biológicos para a superação das adversidades ambientais, certamente assegura a colonização de biótopos distribuídos por grandes amplitudes geográficas e a manutenção de elevadas densidades populacionais pela maioria das espécies de Biomphalaria. Não existem indicações de que as densidades populacionais das bionfalárias diminuam na presença de ectoparasitos ou de parasitos que possuem fases de desenvolvimento intramolusco, provavelmente porque a preservação do funcionamento pleno ou parcial dos sistemas vitais das bionfalárias durante as infecções garante a sobrevivência dos indivíduos infectados. Em princípio, considerando o parasitismo um relacionamento que viabiliza a seleção natural de linhagens mais ajustadas dos hospedeiros intermediários e definitivos, a co-evolução ou evolução concomitante de Schistosoma e Biomphalaria é um fenômeno que favorece a sucessão de gerações suscetíveis dos caramujos nos focos da esquistossomose e o aprimoramento permanente das interações parasito/hospedeiro.

Outro destaque da relação Schistosoma/Biomphalaria é a conveniência da reprodução assexuada como mecanismo compensatório das perdas ambientais sofridas pelo trematódeo na

fase de miracídio. No esquema proposto na Figura 2 é patente a restauração das probabilidades de contato das cercárias com os hospedeiros definitivos. Juntamente com a produção de um grande número de ovos, a sobrevivência por longos períodos de tempo ou a competência para a superação das barreiras imunológicas, a incorporação da reprodução assexuada no ciclo biológico é outro resultado da evolução concomitante de S. mansoni com as espécies naturalmente suscetíveis de Biomphalaria.

De maneira generalizada, a maior parte dos conhecimentos sobre determinados detalhes da biologia e da ecologia dos planorbídeos advém do acompanhamento de situações isoladas ou de experimentos laboratoriais. Como a simulação das condições naturais é praticamente impossível em laboratório, resultam enormes dificuldades de criação e manutenção de colônias de caramujos por longos períodos sem perda de vitalidade e das características genotípicas originais. De qualquer maneira, em princípio, os experimentos de laboratório permitem estimativas da influência isolada ou combinada de alguns condicionantes bióticos e abióticos nas populações das espécies do gênero. Embora os experimentos não reproduzam a tessitura integral dos ambientes hídricos, os estudos destinados à descoberta dos parâmetros, efeitos e impactos das relações inter e intra-específicas na sazonalidade das populações dos caramujos, embora subjetivos, são importantes para a delimitação de parâmetros que de alguma forma afetam a sobrevivência das espécies do gênero.

Ainda que a subjetividade dos conhecimentos sobre o potencial biológico das espécies seja incontestável, pela dificuldade da reprodução de situações que simulem os ambientes nativos e minimizem a perda gradual da variabilidade genética em colônias de laboratório pela privação do intercâmbio gênico, a análise menos holística mostra a influência de certos elementos na dinâmica populacional de Biomphalaria. A dificuldade da reprodução dos componentes biológicos e ambientais em laboratório também prejudica o dimensionamento dos impactos de determinadas interações biológicas no desenvolvimento dos caramujos, a exemplo da competição, da predação ou parasitismo. Assim, a complexidade das relações e a dependência de elementos essenciais variados consistem nas principais dificuldades para a obtenção de conhecimentos precisos sobre os condicionantes da sobrevivência dos caramujos, tanto na natureza, como no laboratório.

Da genética, embora a variabilidade interespecífica seja um fenômeno mais freqüente entre espécies de ampla distribuição geográfica, sabe-se que as populações de Biomphalaria originárias de diferentes localizações geográficas apresentam baixa variabilidade genética. Como a resistência é dominante e a suscetibilidade recessiva e a determinação desses caracteres é de origem poligênica, em princípio a tendência à estabilidade genética é um ponto que favorece a transmissão e disseminação de S. mansoni, depois da adaptação e deslocamento do perfil genético em favor da suscetibilidade. Nesse ponto merece destaque que a determinação de diferentes níveis de suscetibilidade por herança poligênica é uma condição favorável à manutenção dos focos, uma vez que o retorno aos níveis iniciais de resistência é gradual e, portanto, dependente da eliminação das infecções humanas ou da contaminação ambiental por fezes com ovos do helminto.

A possibilidade de obtenção de oxigênio dissolvido na água e no ar é uma estratégia relevante para a sobrevivência dos caramujos. Embora sejam dotados de uma estrutura designada pseudobrânquia que possibilita a obtenção de oxigênio dissolvido na água, preferencialmente realizam as trocas gasosas na superfície das coleções hídricas através de uma estrutura chamada pneumostomo. A disponibilidade dessas estruturas e a respiração pulmonar permitem a sobrevivência em ambientes pobres em oxigênio ou poluídos por matéria orgânica. De outro lado, a possibilidade da permanência em imersão por longos períodos é outra estratégia que confere maior proteção contra o ataque de predadores ou de mudanças indesejáveis nos ambientes hídricos. Sem dúvida, a disponibilidade da alternativa da respiração aérea e em imersão é um comportamento que amplia o leque de oportunidade de sobrevivência de B. glabrata, B. tenagophila e B. straminea, e de outras espécies de pulmonados aquáticos, como Physa marmorata e Lymnaea columella, em ambientes hídricos naturais ou modificados de áreas urbanas ou agrícolas. Ao contrário do que se verifica com peixes, por exemplo, a eficiência da respiração dos caramujos pulmonados em áreas degradadas é uma garantia da preservação dos sítios de colonização e dos níveis de ocupação territorial.

Como outros gêneros de moluscos pulmonados aquáticos e terrestres, as bionfalárias são hermafroditas e possuem uma reprodução muito eficiente. Embora detenham a capacidade da reprodução por autofecundação, a fecundação cruzada é preferencial entre as espécies dessa categoria taxonômica (Paraense & Correa, 1988). O sistema genital é formado por uma parte comum, responsável pela produção dos gametas masculinos e femininos, e outra composta por órgãos de cópula, transferência e armazenamento dos gametas. Dado o rápido amadurecimento sexual e a possibilidade do armazenamento de espermatozóides, as espécies de Biomphalaria se reproduzem praticamente durante todo o período de vida.

A autofecundação facilita a reposição das populações após a passagem dos momentos tormentosos, responsáveis pelo crescimento da taxa de mortalidade, e favorece a ampliação das áreas colonizadas, quando da dispersão de um ou poucos exemplares. Se de um lado a autofecundação implica no aparecimento de colônias de baixa variabilidade genética devido ao efeito fundador, de outro coadjuva para a preservação das taxas de crescimento populacional com a produção permanente de novos indivíduos. A capacidade de autofecundação também permite a restauração das densidades das populações locais ao fim dos períodos em que prevalecem restrições ao desenvolvimento das espécies.

Em que pese a perda da capacidade reprodutiva em laboratório, devido ao isolamento das colônias, os experimentos realizados com algumas espécies de Biomphalaria evidenciam uma excepcional competência reprodutiva (Rey, 1956; Kawazoe, 1976, 1977; Genaro, 1978; Souza & Lima, 1990; Elmor, Vaz & Gonçalves, 1992). Embora se observe a perda gradual da fertilidade em condições experimentais, a produção ininterrupta de desovas com embriões viáveis por períodos superiores há um ano, o rápido desenvolvimento embrionário, não superior a oito dias, a realização de posturas com dez, cinqüenta e mais embriões, com sobrevivência superior a 80%, demonstram a excepcional capacidade reprodutiva de certas espécies, como acontece em B. glabrata, B. tenagophila e B. straminea. Outro aspecto da notável capacidade reprodutiva de Biomphalaria é a realização de acasalamentos um mês após eclosão com produção de prole. Os testes de laboratório também demonstram a possibilidade de sobrevivência em isolamento por períodos superiores há um ano. Além do vigor reprodutivo, a baixa restrição quanto ao tipo de substratos para a deposição de desovas é outro detalhe que caracteriza a destreza para a ocupação eficiente de diversos biótopos. Não raro, observa-se a realização de posturas nas conchas dos caramujos.

A rapidez do desenvolvimento permitida pelas elevadas taxas de fecundidade e fertilidade, mais a capacidade da reprodução em indivíduos muito jovens, com geração de indivíduos férteis, são importantes para a preservação das espécies de bionfalárias nos ambientes hídricos, apesar da concorrência de predadores, parasitos e de outros limitantes ao crescimento populacional das espécies. Em Biomphalaria, a produção de um grande número de indivíduos, independentemente dos níveis de aptidão para a sobrevivência individual, parece uma alternativa importante para a manutenção da pujança das espécies do gênero, mesmo considerando que os indivíduos menos aptos sejam eliminados com maior brevidade. Apesar da constatação experimental da existência de variações, independentemente da falta de uniformidade dos procedimentos de manutenção em laboratório, do tempo de duração dos experimentos e da perda de vitalidade causada pelo isolamento reprodutivo das colônias, fato é que as observações disponíveis indicam que o potencial reprodutivo é excepcional, pelo menos entre as espécies dos caramujos transmissores de S. mansoni.

O sistema nervoso, apesar da simplicidade, garante respostas rápidas aos estímulos mecânicos e provoca a retração das partes moles do animal para o interior das conchas. A retração também acontece em condições ambientais adversas, por exemplo, com mudanças bruscas da temperatura da água ou no contato com produtos químicos. Com a agitação da água, muitos indivíduos caem diretamente para o fundo, permanecendo imóveis por pequenos períodos ou retomando a locomoção imediatamente. Após a imersão, parte dos exemplares sobe diretamente para a superfície, onde permanecem flutuando por algum tempo. O repertório de respostas aos estímulos, embora reduzido, é eficiente. Quando sujeitos aos estímulos mecânicos ou químicos, uma parte dos exemplares aderidos aos substratos permanece retraída por períodos variáveis de tempo, possivelmente para a redução da superfície das partes moles em exposição. Os substratos para o deslocamento e realização de posturas são talos, folhas, rochas, lodo, pedaços de madeira e outros objetos e detritos, alguns

registrados nas Figuras 1 e 3.

Os sistemas responsáveis pela excreção e circulação são muito simples. A drenagem dos líquidos acontece diretamente na cavidade pericárdica por um órgão único de aspecto tubular. O coração possui uma aurícula e um ventrículo que impulsionam a hemolinfa por um circuito aberto de veias e artérias.

O sistema digestivo é completo com boca e ânus. O estômago e o intestino são bem desenvolvidos. O sistema é complementado por uma glândula digestiva ou hepatopâncreas. A obtenção dos alimentos de origem animal ou vegetal em decomposição se dá por raspagem com a rádula, uma estrutura provida de dentes em linhas transversais e longitudinais. A captação de alimentos acontece durante os deslocamentos do animal. Em laboratório, parte dos exemplares adere às folhagens servidas como alimento, para raspagem com a rádula.

Condicionantes da dinâmica das populações

Como acontece na maioria das espécies, as densidades das populações dos caramujos flutuam de maneira sazonal ou irregularmente, por influência de um conjunto de diversos fatores bióticos e abióticos. Possivelmente as variações das densidades populacionais decorram do potencial biológico próprio de cada espécie no que tange à capacidade reprodutiva, de defesa contra predadores e parasitos e da maior ou menor aptidão para a busca e captação de recursos essenciais e resistência às mudanças estacionais da temperatura, dos níveis e da qualidade das águas de cada ecossistema.

Por serem animais pecilotermos, é previsível que diversos fatores limitantes geológicos (ou edáficos) e climáticos exerçam uma razoável influência nas densidades populacionais, conquanto as barreiras edáficas interfiram menos na dinâmica populacional de Biomphalaria que as flutuações das precipitações pluviométricas e as temperaturas. Embora os estudos sobre o assunto não sejam conclusivos, as variações estacionais associadas ao clima promovem apreciáveis flutuações da densidade das populações. Apesar da flexibilidade para a sobrevivência sob amplos limites de pH, turbidez e dureza das águas, e sob diferentes fluxos hídricos e oscilações pluviométricas, as mudanças verificadas ao longo das estações favorecem ou inibem a atividade reprodutiva das espécies, tanto por razões estritamente biológicas, como ambientais. Durante os períodos chuvosos crescem as possibilidades de dispersão por carreamento. Em inundações geralmente acontece a ampliação das áreas colonizadas. Nos períodos menos chuvosos, o maior problema é a resistência ao dessecamento. De qualquer maneira, em condições naturais, a ação dos condicionantes e determinantes da dinâmica populacional não é dependente de um detalhe isolado, mas sim pela ação combinada de todos os componentes, favoráveis ou não. Nesse sentido, as interpretações dos níveis de interferência de cada limitante ou condicionante abiótico ou biótico, se analisados separadamente, possuem valor apenas preditivo. A ocorrência das espécies de Biomphalaria em criadouros distribuídos por paisagens tão distintas e sujeitos a extremas variações de temperatura, demonstra que os limites de tolerância da maioria das espécies, ou de uma mesma espécie de Biomphalaria, são suficientemente amplos à sobrevivência em condições que são extremas para um grande número de outras espécies de animais.

B. straminea constitui um excelente exemplo da boa capacidade adaptativa a climas e temperaturas diversificados. Esta espécie ocorre em ambientes hídricos de áreas tórridas do nordeste brasileiro a regiões de clima temperado, com muita freqüência e abundância em criadouros perenes ou temporários, naturais ou artificiais. No caso da capacidade de sobrevivência da espécie em ambientes sujeitos à dessecação, supõe-se que o pequeno tamanho da maioria dos exemplares encontrados na natureza, por redução da superfície de evaporação, explique a dominância da espécie em regiões de clima muito quente e em coleções hídricas que permanecem secas nos períodos de estiagem. A capacidade de resistência às amplas variações de temperatura também se observa em B. tenagophila e B. peregrina. De uma maneira geral, a evolução e adaptação das espécies dos caramujos transmissores de S. mansoni aos ambientes hídricos se traduz na distribuição geográfica por grandes latitudes e longitudes, apesar da simplicidade dos sistemas vitais do gênero.

Os caramujos transmissores da esquistossomose também suportam bem as flutuações dos níveis e da correnteza das coleções hídricas que acontecem a cada estação, em função da pluviosidade. Como a quantidade de água e as variações de temperatura acarretam oscilações das taxas de mortalidade e da natalidade, supõe-se que as chuvas e o clima sejam os fatores relevantes para a determinação das taxas de mortalidade e natalidade, e das variações verificadas na dinâmica populacional das espécies das bionfalárias na natureza.

Todavia, ainda que as variações das densidades populacionais na natureza sejam perfeitamente admissíveis, as situações descritas rotineiramente nem sempre são bons indicadores do comportamento das espécies. Na maioria das vezes as avaliações das densidades populacionais descritas na literatura especializada tomam como base o número de exemplares coletados, dado que é sujeito à experiência das equipes que realizam as pesquisas de campo e às diferenças de periodicidade das coletas. Conquanto exista a possibilidade do desenvolvimento de estudos consistentes por meio de metodologia apropriada, fato é que os conhecimentos disponíveis, uma vez que reportam dados influenciados por determinantes extrínsecos à biologia, tornam as informações pouco confiáveis para o estabelecimento de relações de dependência menos empíricas.

Na prática, as informações obtidas nos trabalhos de campo indicam a realização de coletas mais produtivas em momentos de estiagem, devido à redução dos volumes e das áreas das coleções hídricas. Em oposição, as coletas nos períodos mais chuvosos, também pela maior possibilidade de dispersão de exemplares, se tornam mais árduas e menos produtivas. Dessa maneira, os resultados do acompanhamento das variações das densidades oscilam para mais ou para menos por razões alheias ao potencial biológico, ou ainda, pela realização de trabalhos associados ao programas de controle da transmissão de S. mansoni na busca de exemplares naturalmente infectados. A questão dos cronogramas é praticamente insolúvel porque a transmissão do parasito também varia com implicações epidemiológicas muito distintas em uma área ou região.

O emprego de instrumentos rústicos de coleta, como conchas e peneiras de todos os tipos e tamanhos, e a inexistência de padronização dos procedimentos das pesquisas de campo previstas e realizadas nos programas de controle, são procedimentos que dificultam a interpretação dos resultados obtidos nos trabalhos de campo pelas equipes dos programas de controle da endemia. Por essas razões, grande parte dos dados obtidos com as coletas de caramujos no âmbito dos programas de controle serve quase que exclusivamente à delimitação da produtividade das equipes e, eventualmente, à análise circunstancial da situação epidemiológica. Se de um lado as coletas nos programas não apresentam bons indicadores da biologia das espécies, de outro, a regularidade da coleta e exame dos caramujos fornece importantes elementos e subsídios ao planejamento das atividades destinadas à busca de portadores para tratamento em momentos mais adequados para a expectativa de rendimento máximo do diagnóstico laboratorial da esquistossomose em amostras de fezes.

Apesar das lacunas dos conhecimentos, é certo o pressuposto da convergência de diversos condicionantes e determinantes biológicos para a adaptação e desenvolvimento simultâneo das relações necessárias à sobrevivência do parasito e do caramujo. Assim, supõe-se que a simples disponibilidade da espécie naturalmente suscetível ao desenvolvimento do parasito, característica genética variável intra e interespecificamente entre as espécies dos caramujos transmissores, sem a regularidade de contatos das partes, é insuficiente ao aperfeiçoamento das linhagens e ampliação dos domínios do S. mansoni. Merece destaque a dominância da resistência sobre a suscetibilidade, características hereditárias de intensidade variável, adquiridas por determinação poligênica. Afora as questões do contexto biológico, é previsível a maior facilidade de contatos dos miracídios com os caramujos e das cercárias com o homem nas etapas ambientais do ciclo biológico do parasito, pela redução dos volumes hídricos que antecedem os momentos de seca. Nessas épocas, os moradores residentes em localidades desprovidas ou com deficiências de saneamento básico ficam mais vulneráveis à aquisição de vermes e ao desenvolvimento da doença. Embora a disponibilidade de água seja fundamental para a sobrevivência das espécies relacionadas no ciclo biológico de S. mansoni, em contraste com mais secos, as estações chuvosas, provavelmente por propiciarem a flutuação das densidades dos caramujos, a dispersão passiva dos ovos, dos caramujos e das cercárias, parecem menos favoráveis ao desenvolvimento do parasito. Essa hipótese se consubstancia na pequena quantidade de registros que relatam a aquisição da esquistossomose em períodos de maiores índices pluviométricos, conquanto reportem eventuais aumentos da prevalência depois de enchentes (Paraense & Santos, 1953; Machado, Guerra & Abreu, 1955; Machado & Abreu, 1955; Ramos, Piza & Fróes, 1970).

As oscilações do nível e volume dos ambientes hídricos, como ocorrem em diversas áreas do nordeste e centro-oeste brasileiro, é uma situação favorável à seleção natural de indivíduos de certas espécies de planorbídeos e prosobrânquios que apresentam a

aptidão para a anidrobiose, como demonstrado na Figura 3.

Figura 3 – Exemplares expostos às variações do nível das águas

 

As respostas para a sobrevivência são a diapausa, quando certo número de indivíduos interrompe o desenvolvimento ou a quiescência (estivação ou hibernação) frente à escassez de alimento, diminuição ou elevação da temperatura. Na escassez de água é comum que parte da população dos caramujos permaneça enterrada em fendas e pequenos buracos, até a retomada dos níveis das águas. Com a recuperação das coleções hídricas, os caramujos retomam a atividade, realizando acasalamentos e posturas de ovos e o repovoamento rápido dos ambientes hídricos. O enterramento de certo número de exemplares em estado de torpor ou dormência também é uma das razões da baixa eficiência das aplicações de moluscicidas. Experimentalmente sabe-se da estivação de L. columella (Gomes, 1975). Na natureza, é bem conhecida a resistência à seca temporária de B. glabrata, B. tenagophila, B. straminea e B. schrammi (Paraense, Fauran & Courmes, 1964; Paraense, 1970; Teles & Marques, 1989).

Em relação às variações da temperatura, as observações de campo demonstram a conservação das atividades vitais dos caramujos em gradientes de 12°C a 36°C. Nos limites desse intervalo, em laboratório, a maioria dos exemplares apresenta comprometimento da capacidade locomotora e, depois da imersão, permanece no fundo dos recipientes. Experimentalmente as temperaturas mais favoráveis ao desenvolvimento de S. mansoni ficam entre 22°C e 26°C. A maioria das descobertas de exemplares infectados na natureza também acontece nesse intervalo de temperatura (Pinotti et al., 1960; Rosas, 1987; Baptista, Vasconcellos & Schall, 1989; Baptista & Jurberg, 1993; Kloss et al., 2001; Teles et al., 2002). Apesar da ação limitante da temperatura, parece pouco provável que o envolvimento mais freqüente de B. tenagophila na transmissão de S. mansoni em regiões de clima temperado e de B. glabrata e B. straminea em regiões de temperaturas mais elevadas, como as observadas acima da latitude 20°S, tenha relação exclusivamente dependente da temperatura. Outros condicionantes, como a turbidez, certamente são fundamentais na concretização do ciclo de S. mansoni em condições naturais, uma vez que é bem conhecido o efeito da luminosidade na eclosão dos miracídios. Embora a salinidade seja um condicionante do desenvolvimento de um grande número de espécies aquáticas, a presença de criadouros colonizados densamente e o envolvimento regular de B. tenagophila na transmissão do parasito em áreas litorâneas do sudeste indica que as variações de salinidade impostas pelo regime das marés são bem superadas. Lamentavelmente os efeitos e os limites da influência das variações da salinidade no desenvolvimento de Biomphalaria permanecem temas pouco explorados pelos estudiosos do assunto. Como os levantamentos mostram a ampla distribuição geográfica da maior parte das espécies que compõem o elenco sistemático de Biomphalaria, condição que sugere a capacidade de sobrevivência em ambientes com razoáveis variações dos parâmetros físico-químicos, supõe-se que esses aspectos isoladamente tenham apenas influência relativa na sobrevivência das espécies. Como acontece com a temperatura, apesar da simplicidade dos procedimentos para a realização de estudos acurados sobre a influência das características físico-químicas da água, como dureza e turbidez, ou quantidade de íons e sais minerais dissolvidos, os conhecimentos atuais permitem pouco mais que conjecturas. Um ponto central para a demonstração da insuficiência dos conhecimentos sobre o assunto é a falta de informações sobre as fontes, capacidade de absorção e limites da disponibilidade de cálcio no desenvolvimento das populações de Biomphalaria e de outros moluscos, em que pese a inequívoca importância desse elemento químico na formação e crescimento das conchas. No campo das suposições, a disseminação por biótopos tão diversificados, de fundos rochosos, arenosos ou lodosos, em águas paradas ou de pouca correnteza, de terrenos cristalinos ou sedimentares, demonstra a capacidade de sobrevivência da maioria das espécies de Biomphalaria a gradientes químicos e físicos muito dilatados.

Com a atenção dispensada ao registro de ocorrências das espécies, resultante da necessidade de investigações para a descoberta de focos e classificação dos casos da esquistossomose, o acúmulo de conhecimentos sobre a distribuição geográfica das populações de B. glabrata, B. tenagophila e B. straminea apontam a superação de barreiras geográficas importantes e limitantes às outras espécies animais comuns aos ambientes hídricos. A consolidação dessas informações denota a presença quase que constante em todos os domínios geográficos brasileiros e, chama a atenção, a menor diversidade específica e o pequeno número de ocorrências de Biomphalaria e de outros planorbídeos na Região Amazônica, em que pese a grande disponibilidade hídrica da região. Os motivos dessa situação permanecem inexplicáveis, apesar da regularidade dos alertas para a possibilidade de disseminação da esquistossomose em algumas áreas da região, como já se evidenciou em grandes extensões do norte do território paraense. Chama atenção a preferência de certas espécies de pulmonados por ambientes ricos em matéria orgânica, que no caso das espécies envolvidas na transmissão de S. mansoni, trata-se de mais um comportamento que otimiza as possibilidades de transmissão de S. mansoni. As observações de campo mostram que a proliferação de B. glabrata e B. tenagophila, bem como de outras espécies de pulmonados, como P. marmorata, é mais intensa em ambientes que recebem dejetos e outros detritos de origem orgânica. As coletas de caramujos para a descoberta de focos do parasito revelam que as maiores concentrações de exemplares geralmente acontece nos sítios contaminados pelas descargas de efluentes domésticos individuais ou coletivos. Em contraste, observa-se a preferência de B. peregrina, B. intermedia e B. occidentalis por ambientes menos poluídos ou isentos de poluição, de ocupação humana menos intensa, como nas áreas rurais. Teles (1989, 2005) ainda observou a preferência dos caramujos transmissores por ambientes muito modificados, da proximidade das residências humanas. Nos estudos realizados em território paulista, a concentração de criadouros de B. tenagophila é maior em zonas de várzeas e litorâneas, enquanto B. glabrata e B. straminea apresenta distribuição ao acaso por extensas áreas do litoral e interior. O panorama verificado não indica a homogeneidade da distribuição das espécies nas bacias hidrográficas. Em São Paulo, a continuidade e descontinuidade distributiva das populações dos caramujos hospedeiros intermediários de S. mansoni apresenta relação com a intensidade da ocupação humana do solo. Como, entre as conseqüências do incremento da ocupação do solo pelo homem, a poluição ambiental é regra, torna-se inevitável a constatação que as alterações ambientais promovidas favorecem a aproximação dos hospedeiros intermediários. Das demais interações de Biomphalaria com outros componentes do meio biótico, a competição homo e heteroespecífica, é uma relação que demanda a equivalência de nichos ecológicos e a superioridade reprodutiva. Naturalmente, as espécies e os indivíduos mais velhos, menos aptos ou doentes ficam mais sujeitos à exclusão pelos competidores. Em geral, os efeitos da competição nas densidades das espécies em ambientes equilibrados são pouco perceptíveis. A própria ação dos competidores por áreas mais vastas de ecossistemas equilibrados é um fenômeno relativamente raro. O mais freqüente é a observação dos efeitos da competição em sítios isolados. Quando da competição interespecífica, a eliminação dos indivíduos menos capacitados viabiliza a seleção de gerações mais resistentes do ponto de vista biológico e, portanto, melhor preparados para a sobrevivência às adversidades ecológicas e ambientais. As conseqüências drásticas da competição interespecífica pela introdução de espécies exóticas são mais comuns em monoculturas ou áreas muito depauperadas de nutrientes e outros recursos essenciais. Para a redução drástica ou a extinção das espécies alóctones por espécies introduzidas, necessariamente concorrem a superioridade do potencial biológico da espécie estrangeira e a inexistência de predadores e parasitos previamente adaptados. Na ausência de concorrentes, a espécie exótica, desde que competente na captação e utilização dos recursos nativos, tende à propagação por áreas onde existam os recursos que necessita.

Com base nesse preceito ecológico, a possibilidade do emprego de competidores no controle das populações de Biomphalaria, ainda que as informações sobre as valências e superioridade biológicas das espécies preconizadas com essa finalidade fossem limitadas a situações isoladas, foi um assunto bastante explorado em passado recente. O levantamento de espécies tidas como competidoras de Biomphalaria motivou algumas revisões do assunto e a publicação de recomendações e cuidados na realização de estudos prevendo a introdução de espécies exóticas, sobretudo porque algumas das espécies preconizadas no controle biológico das espécies dos caramujos transmissores de S. mansoni não raro são responsáveis pela veiculação de outros parasitos do homem (WHO, 1981, 1982, 1984a, 1984b). A lista de possíveis concorrentes das espécies hospedeiros intermediários de S. mansoni relaciona prosobrânquios, como Marisa cornuarietis, Thiara tuberculata, T. granifera e de Ampullaria (WHO, 1984b; Paulinyi & Paulini, 1971; Prentice, 1983; Freitas et al., 1987; Pointier, Guyar & Establet, 1988; Pointier, 1989; Pointier, Guyar & Mosser, 1989; Perez, Vargas & Malek, 1991; Pointier, Frederic & Mazille, 1991; Pointier & Guyard, 1992; Pointier, 1993, 2001; Guimarães, Souza & Soares, 2001). Entre os pulmonados são citadas espécies de Helisoma (Guimarães, Souza & Soares, 2001) e do próprio gênero Biomphalaria (Joubert & Kock, 1990; Kawazoe et al., 1980; Barbosa, Costa & Arruda, 1983, 1984, 1985; Barbosa, Barbosa & Arruda, 1993; Silva, Soares & Barreto, 1997). Segundo a maioria das observações, a possibilidade de atuação dos competidores refere à possibilidade da substituição das espécies dos transmissores nos focos da esquistossomose, por deslocamento. Entre os gêneros e espécies dos competidores, sabe-se do envolvimento de T. granifera na transmissão de Paragonimus westermani e P. kellicotti, e da suscetibilidade de H. duryi a Angiostrongylus cantonensis.

Ao longo do tempo que duraram as propostas dos estudos, a utilidade do emprego de competidores no controle da esquistossomose continuou um assunto controverso pela falta de informações que indicassem a superioridade dos competidores e pelos riscos que envolvem a introdução de espécies exóticas. Os resultados das tentativas de controle biológico com competidores ainda hoje permanecem escassos.

A literatura dispõe do registro da exclusão de B. glabrata por T. granifera em coleções hídricas de pequena extensão, de uma localidade das Antilhas. O que chama atenção no evento é o fato que esse prosobrânquio aparentemente não compartilha o nicho ecológico com B. glabrata, já que os exemplares dos tiarídeos vivem regularmente no fundo das coleções hídricas. Nos casos de H. trivolvis e H. duryi, o seguimento dos estudos demonstrou que a possibilidade da concorrência é bastante remota, uma vez que essas espécies produzem menos desovas e ovos que as espécies de Biomphalaria e, quando da autofecundação, os indivíduos da geração F1 são inférteis (Paraense & Correa, 1988).

A superioridade reprodutiva verificada entre espécies de Biomphalaria também justificou a realização de estudos e pesquisas sobre a competição interespecífica no gênero. Em algumas circunstâncias isoladas, a observação do deslocamento de B. glabrata por B. tenagophila e B. straminea motivou a continuidade dos trabalhos de laboratório, dada a possibilidade da substituição de transmissores locais por espécies resistentes às linhagens circulantes de S. mansoni. Com a realização de inquéritos malacológicos mais abrangentes demonstrou-se que a sintopia é um fenômeno mais comum do que se presume, bastando para tanto a simpatria das populações das diferentes espécies, condição suficiente para o compartilhamento das coleções hídricas (Teles, 1988). Nesse caso, a quantidade de biótopos divididos parece mais dependente do tamanho das áreas de sobreposição das espécies que da concorrência.

Outra possibilidade regularmente citada para a interferência nas densidades populacionais de Biomphalaria pressupõe a ação predatória de peixes, aves, roedores, insetos e outras espécies de moluscos. A divulgação da descoberta de espécies predadoras motivou especulações sobre a possibilidade de controle biológico da transmissão de S. mansoni (Fergunson, 1958; Andrade & Antunes, 1969: Coutinho, 1976; Cutrim et al., 1979; Barnish & Prentice, 1980; Feitosa & Andrade, 1986; Weinzettl & Jurberg, 1990. Na prática, a suposição do controle da transmissão natural da esquistossomose pela ação de predadores e competidores jamais se confirmou.

Com exceção de um pequeno número de espécies que pratica o canibalismo de indivíduos jovens, a predação é uma interação heteroespecífica natural e dependente, onde as presas mais freqüentes são os indivíduos idosos ou doentes. Na essência, a predação favorece a evolução das espécies, com a eliminação de inaptidões. De outro lado, a escassez da presa, em circunstâncias normais, inevitavelmente induz a redução populacional do próprio predador. Em Biomphalaria, ao contrário do observado em situações estanques, onde a falta de espaços e de abrigos favorece a ação dos predadores, em áreas mais amplas, o mais comum é a permanência dos caramujos, o que indica que a interação com os predadores é naturalmente equilibrada.

A ação dos parasitos também incitou a realização de trabalhos experimentais que visaram o controle de Biomphalaria. Merecem destaque os estudos que sugerem a possibilidade da redução de densidades dos caramujos por oligoquetas do gênero Chaetogaster (Andrade & Campos, 1969), vermes ectoparasitos relativamente comuns, assim como são certas espécies dos hirudíneos pertencentes aos gêneros Dero e Helobdella. As propostas nessa linha nunca foram adiante possivelmente devido às dificuldades que envolvem a criação em massa desses organismos.

As interações parasitárias ainda suscitaram curiosidade depois da descoberta do antagonismo apresentado entre certas espécies de parasitos em infecções simultâneas (Lie et al., 1974; Lie, 1982; Maldonado Jr. et al., 2001) e da divulgação de estudos que descreveram a penetração dos miracídios em caramujos impróprios ao desenvolvimento de S. mansoni (Combes & Moné, 1987; Andrade & Souza, 1979). A confirmação do valor utilitário do antagonismo das interações parasitárias é de difícil confirmação, pelas razões anteriores: a falta de perspectivas para a criação em massa dos parasitos. Quanto ao uso de outras espécies de caramujos como engodo às infecções por S. mansoni, estudos recentes indicam a existência da atração das larvas do parasito por substâncias produzidas pelas espécies de caramujos naturalmente suscetíveis (Brasio et al., 1985), indicando que a penetração dos miracídios em espécies inadequadas ao desenvolvimento não é a regra.

Com base no estágio atual dos conhecimentos, tudo leva a crer que as possibilidades de controle da transmissão de S. mansoni por meio da exacerbação de interações biológicas desfavoráveis aos hospedeiros intermediários seja de difícil operacionalização, principalmente porque a criação em massa das espécies com a manutenção dos potenciais reprodutivos solicita recursos pessoais e financeiros de monta. De outro lado, se a divulgação de relatórios de campo e de laboratório sobre os resultados das coletas e exames dos caramujos fosse rotineira, muitas situações tidas como excepcionais se mostrariam corriqueiras, o que evitaria o dispêndio de esforços e recursos financeiros em projetos que visam a demonstração da viabilidade do controle biológico das espécies dos caramujos transmissores de S. mansoni. A experiência, os trabalhos de coleta e a prática no exame das espécies procedentes de focos e criadouros de Biomphalaria mostram que a presença de espécies tidas como competidoras e predadoras, bem como a eliminação de cercárias de outras espécies de trematódeos e as infestações dos caramujos por ectoparasitos não são tão raras assim. Na maior parte das vezes, salvo os cenários ambientais muito modificados pelo homem, o que se observa nos trabalhos de campo é a convivência de diversas espécies dos moluscos.

Controle com moluscicidas

Durante praticamente toda a década de 70 do século passado, as aplicações de moluscicidas tiveram grande destaque nos programas de controle da esquistossomose, sobretudo porque as drogas disponíveis para o tratamento dos casos diagnosticados, além da eficiência limitada, exigiam o tratamento ambulatorial ou hospitalar e apresentavam efeitos colaterais muito intensos e graves (WHO, 1993, 2001). As restrições para o tratamento dos portadores humanos do parasito em larga escala foram decisivas para a adoção de modelos de controle que privilegiaram as aplicações dos moluscicidas. Com essa orientação seguiu-se a intensificação dos estudos sobre a ação de diversos produtos e substâncias químicas. Frente ao alto custo e ignorando que a baixa eficácia dos moluscicidas sintéticos era decorrente de questões ambientais e de detalhes da biologia das bionfalárias, houve a concentração de esforços na descoberta de moluscicidas obtidos a partir de extratos vegetais (Kloos & MCullough, 1981; Juberg, Vasconcellos & Mendes, 1989; McCullough, 1992; Vasconcellos et al., 2003).

Em tese, apesar do advento de drogas eficientes no tratamento de S. mansoni, as aplicações de moluscicidas ainda hoje constituem a única atividade profilática que em determinadas circunstâncias apresenta a possibilidade da interrupção temporária da atividade dos focos, pelo menos quando estes correspondem a coleções hídricas bem delimitadas, como lagoas de pequeno porte, poços ou valas de pouca extensão. As principais restrições às aplicações dos moluscicidas devem-se aos efeitos deletérios nos demais componentes da fauna dos ambientes hídricos. As aplicações são recomendáveis em situações muito especiais, após minuciosa análise epidemiológica, precedida da descoberta de caramujos eliminando cercárias de S. mansoni. Assim, o controle químico dos focos é uma tentativa da redução momentânea dos riscos da infecção humana. Já os impactos das aplicações dos moluscicidas na redução das prevalências são menos significativos. A queda continuada da incidência e da prevalência exige o desenvolvimento de outras atividades profiláticas, como a busca e tratamento de casos para a redução das cargas parasitárias do verme e, consequentemente, da morbidade e a melhoria das condições do saneamento básico.

O combate aos caramujos foi tentado com diversos produtos e substâncias químicas, entre as quais o pentaclorofenato de sódio, o termofosfato magnesiano, produto de uso na correção da acidez do solo, o metaldeído e o hidróxido de cálcio, um subproduto do carbureto para a produção de acetileno. A indústria desenvolveu o hexabutildistanoxano (TBTO®), a N-tritilmorfolina ou trimenfort (Frescon®) e a niclosamida (Bayluscide®), o produto mais recomendado e utilizado em todo o mundo. A niclosamida é um pó molhável para aplicação na forma diluída, por aspersão ou gotejamento, em quantidades proporcionais ao volume da coleção hídrica.

O tempo demonstrou que as aplicações de niclosamida, ainda que promovam a redução temporária das densidades dos caramujos e a mortalidade dos miracídios e das cercárias livres no ambiente, também atingem outros componentes da fauna, principalmente os peixes e anfíbios. A experiência também mostrou que os moluscicidas são ineficazes na continuidade da contaminação ambiental por ovos de S. mansoni, pois as densidades dos caramujos se recompõem rapidamente a partir de sítios primários de dispersão, pela reprodução de sobreviventes que permanecem em abrigos naturais e pela eclosão de desovas, uma vez que a ação da maioria dos moluscicidas nessas estruturas é pouco eficiente. Em diversas ocasiões o controle da transmissão da esquistossomose foi tentado exclusivamente com aplicações ambientais da niclosamida com resultados pouco animadores (Camargo, 1977; Katz, Rocha & Pereira, 1980; Barbosa, 1980).

Quanto aos efeitos dos moluscicidas de origem vegetal, apesar da falta de estudos de campo mais acurados, é quase certo que a eficiência das aplicações seja limitada pelas mesmas razões apontadas para a niclosamida. Como no caso dos produtos químicos, os extratos vegetais, além dos problemas de estabilidade, conservam os custos elevados das operações de campo destinadas ao controle das densidades dos caramujos.

As experiências obtidas na condução dos programas de controle da esquistossomose mostram que o emprego dos moluscicidas suscita a realização de análises acuradas da relação custo/benefício, que agreguem a análise da validade dos prejuízos ambientais causados pelas aplicações nos focos e das possibilidades de alcance dos objetivos pretendidos, sobretudo quando o que se pretende é a redução da morbidade. Na maioria das vezes, as aplicações de moluscicidas são recomendadas para o controle da transmissão da endemia em focos isolados de áreas rurais e urbanas, onde os prejuízos ambientais não são maiores que os resultantes da própria contaminação humana com detritos e dejetos. Nesse sentido o acompanhamento epidemiológico temporal da situação, com a realização de coletas e exames periódicos dos caramujos, fornece informações bastante úteis para o dimensionamento adequado dos focos e dos momentos mais propícios às aplicações. Em áreas rurais, onde geralmente os focos da esquistossomose estão no peridomicílio ou em sítios freqüentados pela população para lazer e afazeres domésticos, os resultados das aplicações dos moluscicidas, se bem conduzidas, podem ser razoáveis, embora como já salientado, não descartem a necessidade do diagnóstico e tratamento dos portadores do parasito. Quanto aos focos de áreas urbanas ou periurbanas, embora o isolamento seja menos comum que nas áreas rurais, o tratamento é mais complicado, pois os focos geralmente constituem valas e pequenos córregos destinados à drenagem das chuvas e de esgotos e outros despejos domésticos. Essas construções geralmente são dendríticas e integradas às bacias hidrográficas, que exigem grandes volumes de moluscicida e dificultam muito as aplicações dos moluscicidas. As melhores perspectivas do alcance dos objetivos pretendidos com as aplicações são em focos isolados, desde que tomadas as precauções e analisada a relação custo/benefício dos impactos ambientais causados pelas aplicações.

Em ambientes hídricos de grande porte, como os de barragens, rios e ribeirões, entre outros, as aplicações de moluscicidas são inviáveis, seja pela quantidade necessária do produto, como pela impossibilidade da cobertura total da coleção hídrica por aspersão, técnica que permite somente as aplicações em margens. Quando da existência de fluxo, resta a alternativa do gotejamento, um procedimento que geralmente amplifica os efeitos deletérios nos demais elementos da fauna. Do ponto de vista operacional, o gotejamento solicita um levantamento detalhado da situação, pois o comprometimento da eficiência profilática é expressivo devido à necessidade da manutenção permanente das diluições e reposição do produto. Como os focos de esquistossomose, localizados em coleções hídricas de água corrente, geralmente integram bacias colonizadas por caramujos em toda a extensão, com a interrupção do gotejamento segue-se o repovoamento rápido e o retorno da transmissão de S. mansoni pela permanência dos casos humanos e das condições que permitem a contaminação ambiental por matérias fecais.

Considerando que os focos de S. mansoni acontecem em ambientes hídricos de todo o tipo, tamanho e profundidade, o que torna os cálculos das quantidades e do tempo das aplicações uma questão complexa, mesmo a possibilidade da interrupção temporária da transmissão do parasito, se estabelecida nos programas de controle, além do elevado custo financeiro, é um objetivo de difícil concretização. Assim, o controle da transmissão do parasito mediante a redução das densidades das populações dos caramujos, com os instrumentos e produtos disponíveis na atualidade é indiscutivelmente deficiente. O pequeno interesse na pesquisa e desenvolvimento de novos produtos, menos tóxicos e mais específicos, e talvez porque as tentativas do controle dos caramujos com moluscicidas não se fundamentam em conhecimentos que indiquem os momentos mais apropriados para a interferência dessa atividade na cadeia epidemiológica, quase sempre tornam a atividade pouco útil, pelo menos quando executada de maneira isolada.

 

Considerações e reflexões

Sem dúvida, a sobrevivência e a expansão das áreas colonizadas pelas populações de Biomphalaria dependem de um conjunto intrincado de vicissitudes e de complexas interações de caráter biótico e abiótico. Dessa maneira, as possibilidades de intervenções eficientes para o manejo das populações dos caramujos transmissores, independentemente do aprimoramento dos programas de controle da esquistossomose, exigem a busca de conhecimentos sobre as circunstâncias que favorecem ou dificultam a proliferação dos caramujos e de informações sobre os mecanismos envolvidos no desenvolvimento das interações hospedeiros/parasito.

No contexto geral, admite-se, com base no resultado de experimentos laboratoriais, com algumas diferenças conforme as linhagens utilizadas, que a espécie mais suscetível para o desenvolvimento de S. mansoni é B. glabrata, seguida de B. tenagophila e B. straminea. Conquanto os resultados dos experimentos sejam incontestes, essas condições não indicam a possibilidade da definição dos potenciais de risco em função da presença de uma ou outra espécie. É bem conhecido que B. straminea é responsável pela existência de muitos focos no nordeste brasileiro, apesar da menor adaptação ao parasito, assim como B. tenagophila mantém a atividade de grande número de focos da endemia na região sudeste. Portanto, a situação epidemiológica não expressa exatamente os potenciais demonstrados experimentalmente. A situação real explica-se pela ação combinada de outros fatores e condicionantes biológicos e ambientais compensatórios das dificuldades naturais ao desenvolvimento intramolusco do parasito. No passado, a crença que a presença de espécies menos suscetíveis dificultava o aparecimento de focos, muitas vezes permitiu o crescimento das prevalências da endemia. Essas situações demonstram a relevância da busca de conhecimentos sobre os principais determinantes da transmissão, para posterior abastecimento do sistema de vigilância epidemiológica com informações precisas, logo favoráveis ao dimensionamento correto do problema (Teles, 1994; Coura Filho, 1977, 1997; MacDonald, 1965).

Ainda que a presença de caramujos naturalmente suscetíveis constitua um dos fatores determinante da transmissão da esquistossomose, a instalação e a manutenção dos focos seguem padrões que são peculiares a cada realidade epidemiológica. Existem indicações de que o estabelecimento dos focos impõe a contaminação do ambiente com fezes por períodos longos para o desenvolvimento da suscetibilidade até o ponto que pequenas quantidades de ovos são suficientes para a manutenção da transmissão (Gryssels, 1996; Santana, Magalhães & Rangel, 1978). Dessa maneira, os cuidados com a vigilância epidemiológica tornam-se imprescindíveis quando constatada a presença das espécies naturalmente suscetíveis. A capacidade de melhoria da suscetibilidade já foi demonstrada em condições de laboratório (Fernandez & Pieri, 2001), o que corrobora com o pressuposto aventado. Como existem situações em que os caramujos sobrevivem sob amplos parâmetros de ordem biológica e físico-química em uma mesma localidade (Thomas, 1987), algumas vezes prevalece o entendimento de que a convivência parasito/hospedeiros seja isenta da ação dos fatores limitantes, o que certamente seria uma situação incomum na natureza e contrária à evolução das espécies.

O mais provável é que a interferência dos fatores limitantes seja gradativa. A falta prolongada de chuvas, por exemplo, é um fator que importa no crescimento da taxa de mortalidade dos caramujos, assim como o excesso das precipitações de chuvas. Com o aumento da vazão das coleções hídricas, os caramujos ficam sujeitos ao carreamento e a choques com obstáculos que podem causar ferimentos e morte. Portanto, de uma maneira geral, as oscilações rápidas dos níveis dos ambientes hídricos promovem mudanças substantivas nas densidades das populações dos caramujos, condição que é útil ao controle temporário da transmissão da esquistossomose, a exemplo do que se pretende com as aplicações de moluscicidas e com a limpeza periódica da vegetação das margens, dragagem e canalização.

Outro ponto que merece destaque é a possibilidade da distribuição heterogênea das populações. A aglomeração ou dispersão ao acaso, dos caramujos, é outro ponto relevante para a transmissão do S. mansoni. É perfeitamente aceitável que a infecção dos caramujos pelos miracídios seja facilitada pela proximidade e quantidade dos caramujos disponíveis em cada criadouro. Dessa maneira, seria muito importante a realização de estudos que indicassem a relação densidade/volume hídrico em que a infecção se viabiliza. Na atualidade, supõe-se que a instalação dos focos depende da ocorrência de espécies dos caramujos transmissores em densidades empiricamente definidas como elevadas, independentemente de outros determinantes ambientais.

Quando de ambientes hídricos de maior porte, como os rios e ribeirões, lagos e lagoas, muitas vezes os caramujos só ocorrem em determinados trechos, por vezes muito afastados entre si, sem nenhuma razão aparente. Essas situações também exigem a realização de estudos mais acurados, uma vez que a dispersão ativa ou passiva permite a colonização indiscriminada dos sítios remansosos, com vegetação marginal e emergente, bastante comuns ao longo do curso dos rios e ribeirões. Essas e outras vicissitudes biológicas e ecológicas acrescem dificuldades para a descoberta e delimitação dos focos, independentemente da periodicidade e abrangência das pesquisas de campo.

Na linha de controle que apresenta alternativas biológicas embasadas na ação de competidores, predadores e parasitos, as razões apresentadas mostram que as possibilidades de sucesso são muito restritas. Em síntese, o nível dos conhecimentos disponíveis até o momento não permite a sustentação da viabilidade da maioria das propostas. Na prática, os registros apenas descrevem situações isoladas e momentâneas. A revisão mais realista do assunto mostra muitas limitações para a realização de avanços nessa linha de estudo (Frandsen, 1987). Nesse sentido, a concentração de esforços e de recursos financeiros para a execução de pequenas obras e cuidados ambientais, tais como os aterros, limpeza e canalização, de baixo custo e comprovadamente eficientes para a redução das densidades populacionais dos caramujos ou dos contatos da população com os focos, parece alternativa mais conseqüente e de maior valor prático. Com certeza, essas intervenções, apesar da simplicidade, reduzem a disponibilidade de abrigos e elementos essenciais responsáveis pela sobrevivência e proliferação dos caramujos.

Já a melhoria das condições e da abrangência dos níveis do saneamento básico, independentemente dos reflexos na disponibilidade de matéria orgânica, é condição essencial para a proteção da população humana dos efeitos da infecção por S. mansoni e por outros agentes patogênicos. Dada a excepcional desenvoltura das espécies suscetíveis para a sobrevivência em ambientes muito modificados pelo homem e poluídos por matéria orgânica, pressupõe-se que a recuperação ambiental proporcionada pelo funcionamento dos sistemas de coleta e tratamento dos esgotos seja importante também na redução das densidades populacionais dos caramujos. A simples observação de que a abundância de determinadas espécies em ambientes poluídos é infinitamente superior à verificada nos ambientes mais preservados também justifica que a proliferação de determinadas espécies não depende exclusivamente da superioridade reprodutiva ou da ação de outros componentes ou fatores isolados do contexto ambiental.

A falta de conhecimentos detalhados sobre a biologia das espécies de Biomphalaria está diretamente relacionada com a formulação de propostas de controle com fundamento em determinadas interações ambientais, como a competição, a predação e outras, sem atenção para o fato de que o ambiente determina os limites dessas relações. Talvez a concentração de esforços para a identificação de elementos essenciais ao desenvolvimento dos caramujos consista uma alternativa mais viável para o aprimoramento do controle. Além disso, a realização de estudos cuidadosos e bem formulados possibilitará o esclarecimento de questões elementares, que hoje dificultam a avaliação nas atividades de rotina dos programas de controle e vigilância da transmissão de S. mansoni.

 

Perspectivas

No Brasil, as tentativas do controle da esquistossomose e dos caramujos transmissores da endemia já duram mais de três décadas. Ainda que os avanços conseguidos sejam indiscutíveis, predominam os relatos que apontam a insuficiência de recursos humanos e financeiros como uma das principais dificuldades para o alcance dos objetivos estabelecidos nos programas de controle. Também não são raros os apelos para a necessidade da melhoria das condições socioeconômicas e dos níveis educacionais, relegando a um plano secundário a importância dos conhecimentos sobre aspectos biológicos para o sucesso das intervenções profiláticas. Paradoxalmente, o controle da endemia só avançou de maneira satisfatória depois da disponibilidade de um medicamento que possibilitou o tratamento dos casos de forma simples e com poucos efeitos colaterais e restrições. Com a perspectiva da redução das possibilidades do desenvolvimento de formas graves da doença, a concentração de esforços e de recursos no diagnóstico e tratamento dos portadores humanos, restou o pequeno interesse para a realização de estudos e pesquisas biológicas consistentes. O resultado do baixo empenho na busca de informações que aumentem a eficácia das outras atividades profiláticas, como o controle das populações das espécies dos caramujos transmissores, é a disponibilidade de um conjunto de informações fragmentadas sobre outras circunstâncias importantes para epidemiologia da esquistossomose que transcendam a obviedade da contaminação ambiental por deficiências do saneamento básico. O detrimento do empenho no estudo de fatores aparentemente inespecíficos, de âmbito biológico e ecológico, certamente é uma das barreiras para a continuidade dos avanços do controle eficiente da endemia.

 

Referências

ANDRADE, R. M. & ANTUNES, C. M. F. Combate biológico: Tilapia melanopleura Duméril versus Biomphalaria glabrata (Say), em condições de laboratório. Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais, 21: 49-58, 1969.

ANDRADE, R. M. & CAMPOS, L. G. R. Infestação natural de Biomphalaria straminea por oligoquetas do gênero Chaetogaster. Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais, 21: 27-36, 1969.

ANDRADE, R. M. & SOUZA, C. P. Pomacea haustrum (Reeve, 1856) como engodo à infecção por Schistosoma mansoni (Sambon, 1907). Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais, 31: 59-69, 1979.

BAPTISTA, D. F. & JURBERG, P. Factors conditioning the habitat and the density of Biomphalaria tenagophila (d’Orbigny, 1835) in the isolated schistosomiasis focus in Rio de Janeiro city. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 88: 457-467, 1993.

BAPTISTA, D. F.; VASCONCELLOS, M. C. & SCHALL, V. T. Study of a population of Biomphalaria tenagophila (d’Orbigny, 1835) and schistosomiasis transmission in “Alto Boa Vista”, Rio de Janeiro. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 84: 325-332, 1989. BARBOSA, C. S.; BARBOSA, F. S. & ARRUDA, F. Long-therm controlled field experimento n the competition between two species of Biomphalaria (Mollusca, Basommatophora), the snail vectors of Schistosoma mansoni in Northeastern Brazil. Cadernos de Saúde Pública, 9: 170-176, 1993.

BARBOSA, F. S. Considerações sobre métodos profiláticos no controle da esquistossomose. Ciência e Cultura, 32: 1.628-1.632, 1980.

BARBOSA, F. S.; COSTA, D. P. P & ARRUDA, F. Competitive interactions between species of freshwater snails. 1. Laboratory: 1 a General metodology. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 78: 335-341, 1983.

BARBOSA, F. S.; COSTA, D. P. P & ARRUDA, F. Competitive interactions between species of freshwater snails. I. Laboratory studies: 1b. Comparative studies of the dispersal and vagility capacities of Biomphalaria glabrata and Biomphalaria straminea. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 79: 163-167, 1984.

BARBOSA, F. S.; COSTA, D. P. P. & ARRUDA, F. Competitive interactions between species of freshwater snails. I. Laboratory. 1c. Comparative survival of Biomphalaria glabrata and Biomphalaria straminea kept out water. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 80: 155-157, 1985.

BARNISH, G. & PRENTICE, M. A. Predation of the snail Biomphalaria glabrata by freshwater schimps in St. Lucia, West Indies. Annals of Tropical Medicine and Parasitology, 76: 117-120, 1980.

BRASIO, B. C. et al. Verificação da resposta de miracídios de Schistosoma mansoni a substâncias provenientes de moluscos planorbídeos, 1985. Revista de Saúde Pública, 19: 154-170, 1985.

CAMARGO, S. Controle da densidade de planorbídeos. In: CONFERÊNCIA NACIONAL DE SAÚDE, VI, Painel Programa Especial de Controle da Esquistossomose, 1977, Brasil. Anais… Brasil: Ministério da Saúde, 1977.

CAZZANIGA, N. J. Predation of Pomacea canaliculata (Ampullaridae) on adult Biomphalaria peregrina (Planorbidae). Annals of Tropical Medicine and Parasitology, 84: 97-100, 1990.

COMBES, C. & MONÉ, M. Possible mechanisms of the decoy effect in the Schistosoma mansoni transmission. International Journal for Parasitology, 17: 971-975, 1987.

COURA FILHO, P. Distribuição da esquistossomose no espaço urbano. 2. Aproximação teórica sobra a acumulação, concentração, centralização do capital e produção de doenças. Cadernos de Saúde Pública, 13: 415-424, 1977.

COURA FILHO, P. Distribuição da esquistossomose no espaço urbano. 1. O caso da região metropolitana de Belo Horizonte, Minas Gerais Brasil. Cadernos de Saúde Pública, 13: 245-255, 1997.

COUTINHO, A. B. Um inimigo natural dos caramujos do gênero Biomphalaria. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 10: 385-387, 1976.

CUTRIM, R. N. M. et al. Animais malacófagos da Baixada Maranhense. Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais, 31: 71-83, 1979.

DOUMENGE, P. et al. Atlas de la répartition mondiale des schistosomiasis/Atlas of gobal distribuition of schistosomiasis. Paris: OMS/WHO, Ceget/CNR, 1987.

ELMOR, M. R. D.; VAZ, J. F. & GONÇALVES, L. M. C. Contribuição ao estudo da biologia de Biomphalaria occidentalis Paraense, 1981 e Biomphalaria tenagophila (d’Orbigny, 1835), em condições de laboratório. Revista de Saúde Pública, 26: 343-349, 1992. FEITOSA, V. R. & ANDRADE, R. M. Atividade predatória de Astronotus ocellatus (Cichlidae) sobre Biomphalaria glabrata (Planorbidae). Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais, 38: 19-56, 1986.

FERGUNSON, F. F. Biological notes on Marisa cornuarietis, a predator of Australorbis glabratus, the snail intermediate host of schistosomiasis in Puerto Rico. The American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 7: 640-642, 1958.

FERNANDEZ, M. A. & PIERI, O. S. Infection by Schistosoma mansoni Sambon 1907 in the first four months of life of Biomphalaria straminea (Dunker, 1848) in Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 96, supl.: 185-192, 2001.

FRANDSEN, F. Control of schistosomiasis by use of biological control of snail hosts with special reference to competition. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 82, supl. IV: 129-133, 1987.

FREITAS, J. R. et al. Population dynamics of aquatic snails in Pampulha reservoir. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 82, supl. IV: 299-305, 1987.

GENARO, O. Comparação da capacidade ovipositora de Biomphalaria glabrata (Say, 1818), Biomphalaria tenagophila (d’Orbigny, 1835) e Biomphalaria straminea (Dunker, 1848), mantidas em laboratório. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 12: 23-27, 1978.

GOMES, P. A. C. Biologia de Lymnaea columella Say, 1817 (Mollusca, Gastropoda, 15. Basommatophora, Lymnaeidae). Arquivos do Museu Nacional, 55: 67-70, 1975.

GRYSSELS, B. Uncertainties in the epidemiology and control of schistosomiasis. The American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 55: 103-108, 1996

GUIMARÃES, C. T.; SOUZA, C. P. & SOARES, D. M. Possible competitive displacement of planorbids Melanoides tuberculata in Minas Gerais, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 96, supl.: 173-176, 2001.

JOUBERT, P. H. & KOCK, K. N. Interaction in the laboratory between Helisoma duryi, a possible competitor snail, and Biomphalaria pfeifferi, snail intermediate host of Schistosoma mansoni. Annals of Tropical Medicine and Hygiene, 84: 355-359, 1990.

JUBERG, P; VASCONCELLOS, M. C. & MENDES, N. M. Plantas empregadas como moluscicida: uma visão crítica. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 84, supl. I: 78-83, 1989.

KATZ, N. & ALMEIDA, K. Esquistossomose, xistosa, barriga d’água. Ciência e Cultura, 55: 38-41, 2003.

KATZ, N.; ROCHA, R. S. & PEREIRA, J. P Controle da esquistossomose em Peri-Peri (Minas Gerais) através de repetidos tratamentos clínicos e aplicações de moluscicida. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 22, supl. 4: 203-211, 1980.

KAWAZOE, U. Alguns aspectos da biologia de Biomphalaria glabrata (Say, 1818) e Biomphalaria tenagophila (d’Orbigny, 1835) (Pulmonata, Planorbidae). I. Duração do período embrionário. Revista de Saúde Pública, 10: 57-64, 1976.

KAWAZOE, U. Alguns aspectos da biologia de Biomphalaria glabrata (Say, 1818) e Biomphalaria tenagophila (d’Orbigny, 1835) (Pulmonata, Planorbidae). II. Fecundidade e fertilidade. Revista de Saúde Pública, 11: 47-64, 1977.

KAWAZOE, U. et al. Competição biológica entre Biomphalaria glabrata (Say, 1818) e Biomphalaria tenagophila (d’Orbigny, 1835), em criadouros naturais do município de Ourinhos, SP (Brasil). Revista de Saúde Pública, 14: 65-87, 1980.

KLOOS, H. & MCCULLOUGH, F. S. Plant Molluscicides: a review. Geneva: WHO/VBC, 1981.

KLOSS, H. et al. The distribuition of Biomphalaria spp. in different habitats in relation to physical, biological, water contact and cognitive factors in a rural área in Minas Gerais, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 96, supl.: 57-66, 2001.

LIE, K. J. Survival of Schistosoma mansoni and other trematode larvae in the Biomphalaria glabrata. A discussion of the interference theory. Tropical And Geographical Medicine, 34: 111-122, 1982.

LIE, K. J. et al. Biological control by trematode antagonism. I. A successful field trial to control Schistosoma spindale in Northeast Thailand. The Southeast Asian Journal of Tropical Medicine and Public Health, 5: 46-59, 1974.

MACDONALD, G. The dynamics of helminth infections with special reference to schistosomes. Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene, 59: 489-506, 1965.

MACHADO, P. A. & ABREU, L. G. S. A ocorrência de furcocercárias em planorbídeos capturados no município de Campinas. Revista do Instituto Adolfo Lutz, 15: 235-240, 1955.

MACHADO, P. A.; GUERRA, J. C. & ABREU, L. G. S. Planorbídeos no município de Campinas. Revista do Instituto Adolfo Lutz, 15: 168-172, 1955.

MALDONADO JR., A. et al. Changes on Schistosoma mansoni (Digenea: Schistosomatidae) worm load in Nectomys squamipes (Rodentia: Sigmodontinae) concurrently infected with Echinostoma paraensei (Digenea: Echinostomatidae). Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 96, supl.: 193-198, 2001.

MCULLOUGH, F. S. The Role of Mollusciciding in Schistosomiasis Control. Geneva: WHO/SCHIST, 1992.

PARAENSE, W. L. Planorbídeos hospedeiros intermediários de Schistosoma mansoni. In: CUNHA, A. S. Esquistossomose Mansônica. São Paulo: Sarvier, Edusp, 1970.

PARAENSE, W. L. & CORREA, L. R. Self-fertilization in the freshwater snails Helisoma duryi and Helisoma trivolvis. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 83: 405-409, 1988.

PARAENSE, W. L.; FAURAN, P. & COURMES, E. Observations sur la morphologie, la taxonomie, la répartition géographique et les gîtes d’Australorbis schrammi. Bulletin de la Société de Pathologie Exotique, 57: 1.236-1.254, 1964.

PAULINYI, H. M. & PAULINI, E. Observações de laboratório sobre o controle biológico de Biomphalaria glabrata pela Pomacea sp. Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais, 23: 135-149, 1971.

PEREZ, J. G.; VARGAS, M. & MALEK, E. A. Displacement of Biomphalaria glabrata by Thiara granifera under natural conditions in Dominican Republic. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 86: 341-347, 1991.

PINOTTI, M. et al. Epidemiologia da esquistossomose e variações periódicas das populações malacológicas de Pernambuco. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 2: 183-188, 1960.

POINTIER, J. P. Comparison between two biological control trials of Biomphalaria glabrata in a pond in Guadaloupe, French West Indies. Journal of Medical and Applied Malacology, 1: 83-95, 1989.

POINTIER, J. P. The introduction of Melanoides tuberculata (Mollusca: Thiaridae) to the island of Saint Lucia (West Indies) and its role in the decline of Biomphalaria glabrata, the snail intermediate host of Schistosoma mansoni. Acta Tropica, 54: 13-18, 1993.

POINTIER, J. P. Invading freshwater snails and biological control in Martinique Island. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 96, supl.: 67-74, 2001.

POINTIER, J. P. & GUYARD, A. Biological control of the snail intermediate hosts of Schistosoma mansoni in Martinique, French West Indies. Tropical Medicine and Parasitology, 43: 98-101, 1992.

POINTIER, J. P.; GUYARD, A. & MOSSER, A. Biological control of Biomphalaria glabrata and B. straminea by the competitor snail Thiara tuberculata in a trnsmission site of schistosomiasis in Martinique, French West Indies. Annals of Tropical Medicine and Parasitology, 83: 263-269, 1989.

POINTIER, J. P.; FREDERIC, M. & MAZILLE, V. Biological control of Biomphalaria glabrata by Melanoides tuberculata on Désirade Island, French West Indies. Journal of Medical and Applied Malacology, 3: 49-52, 1991.

POINTIER, J. P.; THÉRON, A. & ESTABLET, D. I. Decline of a sylvatic focus of Schistosoma mansoni in Guadaloupe (French West Indies) following the competitive displacement of the snail host Biomphalaria glabrata by Ampullaria glauca. Oecologia, 75: 38-43, 1988.

PRENTICE, M. A. Displacement of Biomphalaria glabrata by the snail Thiara granifera in field hatitats in St. Lucia, French West Indies. Annals of Tropical Medicine and Parasitology, 77: 57-59, 1983.

RAMOS, A. S.; PIZA, J. T. & FRÓES, E. A importância das inundações na expansão da esquistossomose mansônica. Revista de Saúde Pública, 4: 1-5, 1970.

REY, L. Contribuição para o Conhecimento da Morfologia, Biologia e Ecologia dos Planorbídeos Brasileiros Transmissores da Esquistossomose. Rio de Janeiro: Serviço Nacional de Educação Sanitária, 1956.

ROSAS, E. Observações ecológicas sobre Biomphalaria straminea (Dunker, 1848) em áreas do Nordeste. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 82, supl. IV: 311-314, 1987.

SANTANA, J. V.; MAGALHÃES, L. A. & RANGEL, H. A. Seleção de linhagens de Biomphalaria tenagophila e Biomphalaria glabrata visando maior suscetibilidade ao Schistosoma mansoni. Revista de Saúde Pública, 12: 67-77, 1978.

SILVA, C. L. P. A. C.; SOARES, M. S. & BARRETO, M. G. M. Occurrence of Biomphalaria tenagophila and disapparance of Biomphalaria straminea in Paracambi, RJ, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 92: 37-38, 1997.

SOUZA, C. P. & LIMA, L. C. Moluscos de Interesse Parasitológico do Brasil. Belo Horizonte: Fundação Oswaldo Cruz, 1990. (Série Esquistossomose, 1)

TELES, H. M. S. Aspectos ecológicos de Biomphalaria Preston, 1910 (Basommatophora, Planorbidae) no Estado de São Paulo, Brasil. I. Sintopia. Ciência e Cultura, 40: 374-379, 1988.

TELES, H. M. S. Distribuição de Biomphalaria tenagophila e B. occidentalis no Estado de São Paulo (Brasil). Revista de Saúde Pública, 23: 244-253, 1989.

TELES, H. M. S. Situação do controle da esquistossomose em São Paulo. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 27, supl. IV: 76-79, 1994.

TELES, H. M. S. Distribuição geográfica das espécies dos caramujos transmissores de Schistosoma mansoni no Estado de São Paulo. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 38: 426-432, 2005.

TELES, H. M. S. & MARQUES, C. C. A. Estivação de Biomphalaria tenagophila (Pulmonata, Planorbidae). Revista de Saúde Pública, 23: 76-78, 1989.

TELES, H. M. S. et al. Schistosomiasis mansoni in Bananal (State of São Paulo, Brazil). II. Intermediate hosts. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 97, supl I: 37-41, 2002.

THOMAS, J. D. A holistic view of schistosomiasis and snail control. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 82, supl. IV: 183-192, 1987.

VASCONCELLOS, M. C. et al. Molluscicidal activity of crown of christ (Euphorbia spendens var. hislopii) (Euphorbiaceae) latex submitted to pH variation. Brazilian Archives of Biology and Technology, 46: 415-420, 2003.

WEINZETTL, M. & JURBERG, P. Biological control of Biomphalaria tenagophila (Mollusca, Planorbidae), a schistosomiasis vector, using the fish Geophagus brasiliensis (Pisces, Cichlidae) in the laboratory or in a seminatural environment. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 85: 35-38, 1990.

WORLD HEALTH ORGANIZATION (WHO). Data Sheet on the Biological Control Agent. Thiara granifera (Lamarck). Geneva: WHO/VBC, 1981.

WORLD HEALTH ORGANIZATION (WHO). Data Sheet on the Biological Control Agent. Marisa cornuarietis (Linn.). WHO/VBC/82.837, 1982.

WORLD HEALTH ORGANIZATION (WHO). Data sheet on Helisoma spp. As biological control agents. Geneva: WHO/VBC, 1984a.

WORLD HEALTH ORGANIZATION (WHO). Report of an Informal Consultation on Research on the Biological Control of Snail Intermediate Hosts. Geneva: TDR/BCV-SCH/SIH, 1984b.

WORLD HEALTH ORGANIZATION (WHO). The control of schistosomiais. Geneva: WHO, 1993. (Tecnical Report Series, 830)

WORLD HEALTH ORGANIZATION (WHO). Report of the WHO Informal Consultation on Schistosomiasis in Low Transmission Areas: control strategies and criteria for elimination. Geneva: WHO/CDS/CPE/ SIP, 2000.

WORLD HEALTH ORGANIZATION (WHO). Report of the WHO Informal Consultation on Schistosomiasis in Low Transmission Areas: control strategies and criteria for elimination. WHO/CDS/CPE/SIP, 2001.