O processo de domiciliação dos triatomíneos

ecossistema.

 

As espécies do gênero Panstrongylus tem os buracos construídos

por animais, como o tatu, ou formados espontaneamente entre as

raízes de árvores robustas como ecótopo primário. Entretanto, um

dos mais importantes vetores da doença de Chagas no Brasil (P.

megistus) ocorre também em ocos de árvores e coroas de

palmeiras. Na Amazônia, adultos de P. lignarius ocorrem livres sobre

os troncos e entre as folhagens das árvores, ao passo que as ninfas

se refugiam nos ocos, associadas principalmente com lagartixas do

gênero Thecadactylus (Tabela 11.1).

 

O gênero Triatoma tem como ecótopo primário as formações

rochosas. Entretanto, dois dos mais importantes vetores da endemia

chagásica no Brasil tem nos vegetais seu principal ecótopo: T.

sordida é o triatomíneo mais capturado no peridomicílio no cerrado.

No ambiente natural esta espécie ocupa buracos de árvores e

bromélias. Triatoma pseudomaculata é o segundo triatomíneo mais

coletado no intradomicílio em quase todos os estados do semiárido

brasileiro (Costa et al. 2003, Sarquis et al. 2004). No ambiente

natural, T. pseudomaculata ocorre principalmente sob cascas e no

oco de árvores, como a jurema (Mimosa tenuiflora) (Freitas et al.

2004).

 

Entre os ecótopos ocupados pelos triatomíneos, os domiciliares e

peridomiciliares são os principais envolvidos na ecoepidemiologia da

doença de Chagas. Como mencionado no capítulo 2, somente uma

fração muito pequena das espécies descritas pode ser incriminada

pela manutenção da endemia chagásica. A associação do

triatomíneo com o ser humano (processo de domiciliação ou

sinantrópico) dentro de um contexto ecoepidemiológico será tratada

no tópico seguinte.

 

O processo de domiciliação dos triatomíneos

Pessoa (1962) comentou a importância do processo sinantrópico

dos triatomíneos, explicando como sendo uma associação do vetor

com o ecótopo construído ou modificado pelo ser humano. Em sua

obra, o autor ressalta a íntima correlação entre a domiciliação dos

triatomíneos e a transmissão da doença de Chagas, que é então

favorecida pela coabitação do vetor e do ser humano.

 

Schofield et al. (1999) mencionaram que, embora tenham sido

desenvolvidas explicações razoáveis para a compreensão do

processo de domiciliação dos triatomíneos, as pesquisas ainda

apresentam-se distantes da elucidação dos mecanismos que

produziram este evento, o que seria um dos maiores desafios para a

próxima década. Dez anos após, no centenário da descoberta da

doença de Chagas, pouco se avançou para elucidar o mecanismo

envolvido neste processo e paradoxalmente, a literatura apresentou

uma série de episódios indicando que espécies de triatomíneos, até

então restritas ao ambiente silvestre, vinham colonizando ou sendo

frequentemente encontradas no ambiente domiciliar (Almeida et al.

2000, Reyes-Lugo & Rodriguez-Acosta 2000, Costa et al. 2003,

Santos et al. 2005, Almeida et al. 2009).

 

As opiniões sobre os processos envolvidos na domiciliação dos

vetores da doença de Chagas são divergentes. Alguns autores

(Aragão 1983) consideram tratar-se de simples oportunismo frente a

escassez das fontes naturais de alimento e outros acreditam tratar-

se de processo gradual de adaptação, sujeito à seleção natural

(Forattini 1980, Pessoa 1962). Como a maioria das espécies de

triatomíneos reconhecidos como domiciliados (T. infestans, T.

brasiliensis, R. prolixus e P. megistus) apresentam-se distintas

quanto ao ramo filogenético (veja capítulos 3 e 13), origem ecotípica

primária e ecossistema (vide tópicos anteriores), é mais provável

que o processo de domiciliação de cada espécie apresente um

modelo próprio com diferenças também marcantes (Dujardin et al.

2009).

 

O “modelo Triatoma infestans” oferece importantes indícios sobre o

possível processo de adaptação de um vetor ao ambiente domiciliar. Ressalta-se porém a necessidade de cautela no uso do termo

“adaptação”. Na biologia evolutiva, o termo descreve o processo

pelo qual uma característica, devido ao aumento que confere no

valor adaptativo, foi moldada por forças específicas de seleção

natural fixando a variação genética (Futuyma 1995). Segundo Ávila-

Pires (1995) o termo “adaptação” tem sido frequentemente

empregado sem argumentos consistentes. Segundo esse autor, a

adaptação de um organismo envolve modificação genética na qual a

aquisição de novos padrões de comportamento e modificações da

biologia, por exemplo são observados. Tanto Schofield et al. (1999)

quanto Ávila-Pires (1995) admitem que esse processo envolve

simplificação genética, com perda de genes, como aqueles

responsáveis pela capacidade de retornar ao ecótopo silvestre.

 

No caso de T. infestans, o termo “adaptação” parece ser adequado,

pois estudos recentes sugeriram que as populações de T. infestans

em áreas onde ela também ocorre no ambiente silvestre (Andes

Bolivianos) são distintas genotipicamente das populações

domiciliares (Richer et al. 2007). Além disso, embora no passado T.

infestans tenha apresentado altos índices de infestação domiciliar

na maioria dos estados brasileiros, esta espécie não foi capaz de

colonizar o ambiente silvestre. Ou seja, tanto a diferenciação

observada por Richer et al. (2007) para populações domiciliadas,

quanto a sugestão de que estas não são capazes de colonizar o

ambiente silvestre em nenhum dos ecossistemas onde ela infestou

domicílios, sugere que as populações domiciliadas desta espécie

realmente possam ter perdido os genes associados à sua habilidade

para colonizar ambientes naturais.

 

Desde 1980, Forattini já havia elaborado hipóteses para explicar o

processo de domiciliação dos triatomíneos, baseado no modelo T.

infestans, mencionando que:

 

[...] a partir do desenvolvimento da domiciliação e do progredir das

alterações do meio, instala- se o isolamento domiciliar que tenderá

cada vez mais à diferenciação desse comportamento. Compreende-se assim a possibilidade de evolução no sentido de populações

acentuada ou mesmo estritamente sinantrópicas [...]

 

Forattini (1980) levantou ainda uma série de discussões sobre a

origem do fenômeno da domiciliação para este vetor. Baseado em

informações biogeográficas, esse autor mencionou que o processo

de domiciliação de T. infestans já havia sido consolidado no período

pré-colombiano. Através da autópsia de múmias, Rothhammer et al.

(1985) apresentaram outras evidências de que a adaptação de T.

infestans ao domicílio tenha favorecido sua dispersão para outras

áreas durante o período pré-colombiano, seguindo as migrações

tribais pré-incas da Bolívia ao sul do Peru e norte do Chile. Segundo

Silveira & Vinhaes (1999) e Dias et al. (2000, 2002), no início de

1900, possivelmente T. infestans, já adaptado ao domicílio, seguiu o

circuito de importação e exportação do café, passando pelo

Paraguai e Argentina até chegar a São Paulo. Posteriormente, T.

infestans seguiu duas rotas independentes de ocupação e

desmatamento de florestas litorâneas, colonizando o sul e nordeste

brasileiros. Sua ocupação nestas regiões causou o maior número de

casos de infecção pela doença de Chagas já registrado na história

desta moléstia no Brasil.

 

O modelo de adaptação às habitações humanas por T. infestans foi

proposto por Schofield et al. (1999) e aqui modificado, estando

representado na Figura 11.6. Postula-se que a população silvestre

(1) mantém-se em panmixia (cruzamento aleatório) e com

destacada variabilidade genética. O evento primário associado ao

processo de domiciliação trata-se de um fragmento (pequeno

número de espécimes representantes) dessa população que invade

o peridomicílio (2) ou diretamente o domicílio (3). Devido a

características pré-adaptativas (descritas a seguir), esta população

invasora se expande mantendo- se relativamente homogênea

geneticamente por efeito fundador.3 No peridomicílio ou no domicílio

o genótipo é moldado (4), ou seja, ocorre a modificação genética

envolvendo a adaptação stricto senso ao ambiente domiciliar por

seleção natural em função do ecótopo domiciliar. Assim, a espécie

“apura” a carga genética responsável pela adaptação ao domicílio (como os genes associados ao condicionamento biológico a este

novo ambiente), mas também perde uma série de outros associados

à sua capacidade para retornar ao ambiente silvestre, bem como

grande parte da variabilidade genética. Por essa razão, as setas

após o evento 4, são unidirecionais. Esse evento (4-5) pode se

repetir por vários episódios até que uma população bem adaptada

ao domicílio será aquela capaz de invadir domicílios adjacentes (6)

por dispersão passiva ou ativa em diferentes regiões biogeográficas.

Para os triatomíneos, ressalta-se que tal fluxograma (Figura 11.6)

representa uma hipótese e que muitos estudos ainda são

necessários.

Figura 11.6: Esquema adaptado de Schofield et al. (1999). A

população silvestre (1) mantêm-se em panmixia e com maior

variabilidade genética. Um fragmento dessa população invade o

peridomicílio (2) ou diretamente o domicílio (3), onde se expande

por efeito fundador. No peridomicílio ou no domicílio o genótipo é

“moldado” por esse ambiente (4). Esse processo (4-5) pode se

repetir até que uma população bem adaptada ao domicílio será mais

capaz de invadir domicílios adjacentes (6).

 

O ambiente intradomiciliar apresenta-se relativamente homogêneo,

mesmo quando localizados em diferentes ecossistemas, pois as

condições no intradomicílio minimizam a variação dos fatores

abióticos (como a temperatura e umidade). Esse ambiente ainda

fornece normalmente uma fonte constante de recursos alimentares

(o ser humano e animais domesticados). Assim, os triatomíneos

adaptados ao ambiente domiciliar podem se dispersar para domicílios inseridos nos diferentes ecossistemas, como aconteceu

com T. infestans. Um paralelo referente ao processo observado para

T. infestans pode ser traçado para um dos insetos mais

sinantrópicos conhecidos: a mosca que leva o domicílio em seu

nome científico (Musca domestica). Segundo Povolny (1971), esse

inseto, hoje cosmopolita, evoluiu de uma linhagem silvestre

coprófaga, associada a animais ruminantes do velho mundo,

possivelmente na região oeste paleártica. A domesticação de

ruminantes foi um possível evento que atuou possibilitando

condições para que a mosca se aproximasse do ser humano e

evoluísse até ao nível atual de sinantropia. Após a adaptação aos

domicílios, a dispersão para esta espécie foi tão destacada, que a

origem precisa da linhagem original é incerta (Marquez & Krafsur

2002) e a mosca doméstica não colonizou quaisquer dos

ecossistemas naturais para aonde ela se dispersou. Assim sendo, o

ambiente alterado pelo ser humano, o que inclui a introdução de

animais domesticados (como os ruminantes, no caso da mosca

doméstica), parece ter tido forte influência na evolução e adaptação

de algumas espécies (ou linhagens) altamente sinantrópicas hoje

conhecidas. De modo semelhante, sugere-se para T. infestans, que

a domesticação de preás (Cavia spp.) nos vales andinos exerceu

papel importante na domiciliação desse vetor (Usinger et al. 1966).

 

Silveira & Rezende (1984) classificaram T. infestans e T.

rubrofasciata como espécies introduzidas e que tiveram sua

dispersão favorecida pela interação entre o evento da domiciliação e

atividades humanas. Aquela última espécie foi considerada de

distribuição pantropical, tendo sido postulado que populações

provenientes do Velho Mundo alcançaram o Novo Mundo durante o

século XVII-XX através de embarcações (Gorla et al. 1997,

Patterson et al. 2001, Hypsa et al. 2002). Entretanto, sua preferência

ecotípica por buracos de roedores reduz seu potencial de

transmissão da doença de Chagas (Brasil, 1986).

 

Segundo revisão realizada por Schofield et al. (1999), o processo de

domiciliação em triatomíneos pode ser encarado como uma

extensão da rota evolutiva de predador para sugador em ninhos-abrigo, no qual o habitat domiciliar representa simplesmente um

novo tipo de abrigo de vertebrado. Segundo Bock (1959),

características pré-adaptativas são aquelas que não evoluíram em

antecipação a uma futura, mas que atuam positivamente para a

consolidação de um novo caráter. As características microclimáticas

dos habitats de T. brasiliensis foram observadas em ecótopos

silvestres, domiciliares e peridomiciliares no estado de Ceará, Brasil.

Foi evidenciado que para esta espécie os parâmetros ambientais

representam fatores determinantes na escolha do microambiente,

podendo o inseto estar limitado a locais quentes e secos, de baixa

amplitude. Assim, as fendas nas paredes no interior de casas no

semiárido nordestino representam um ambiente adequado para T.

brasiliensis, devido à similaridade com os parâmetros climáticos dos

refúgios nos pedregais silvestres (Lorenzo et al. 2000). Portanto,

populações silvestres dessa espécie parecem possuir

características pré-adaptativas ao ecótopo domiciliar.

 

Após a eliminação de T. infestans no Brasil, várias outras espécies

vem invadindo e colonizando o domicílio em áreas previamente

ocupadas por esse vetor (veja capítulo 2), demonstrando muitas

vezes fortes evidências de substituição de nicho ecológico4

(Almeida et al. 2000). Segundo Silveira & Rezende (1984), T.

rubrovaria e R. neglectus, ambas encontradas naturalmente

infectadas por T. cruzi, agrupam-se entre as espécies que vêm

ocupando nichos deixados vagos pela eliminação de T. infestans,

respectivamente, no Rio Grande do Sul (RS) e em algumas áreas

do estado de Goiás. Rhodnius nasutus foi classificada como espécie

que apresenta risco de transmissão de T. cruzi devido à constatação

da existência de colônias intradomiciliares nos estados do Ceará.

Essa sugestão foi posteriormente reafirmada por Sarquis et al.

(2006).

 

Para o modelo T. brasiliensis, atualmente o mais importante vetor da

doença de Chagas no semiárido brasileiro, as características pré-

adaptativas destacadas por Lorenzo et al. (2000) fazem com que

esta espécie represente de um desafio operacional, porque esse

vetor mantém alta pressão de invasão domiciliar e sua eliminação nesse ambiente não evita a constante recolonização a partir de